Antagonistic capacity of Trichoderma harzianum compared to Rhizotecnia, Nakataea sigmoidea, Sclerotium rolfsii and its effect in native strains of Trichoderma isolated form rice crops

Abstract

It has studied the antagonistic capacity a commercial Trichoderma harzianianum, against a Rhizoctonia spp., Nakatea sigmoide y Sclerotium rolfsii, causing the rot of stems and pods of rice, as well as its effect on 14 native strains of Trichoderma isolated of different rice fields. The in vitro test showed that T. harzianum presents a high antagonistic activity and hyperparasitica against Rhizotocnia. The greater action of mycoparasitism arose with Rhizotocnia, being very frequent the curl of hyphae and penetration; in Nakataea, only curl was observed and no curl was observed in Sclerotium. The development of strain of T. harzianum (comercial) does not affect the native strains of Trichoderma spp. Tested in this work, in most cases, strains of Trichodermas native showed a rapid development between 48 and 72 hours. Although the strains of Trichoderma native showed a greater vegetative development, the strain comercial T. harzianum generates a higher production of conidia, with an increase of 29.53% very important in the transmission and dissemination of these antagonists in the soil.

Full text

-199-
a.
Capacidad antagónica de
Trichoderma harzianum
frente a
Rhizoctonia
,
Nakatea
sigmoidea
y
Sclerotium rolfsii
y su
efecto en cepas nativas de
Trichoderma
aisladas de
cultivos de arroz
Antagonistic capacity of
Trichoderma harzianum
compared to
Rhizotecnia, Nakataea sigmoidea, Sclerotium rolfsii
and its
effect in native strains of
Trichoderma
isolated form rice crops
Miguel Garrido Rondoy1,* ; Nasstie Vilela Severino2
1
Laboratorio de fitopatología, Universidad Nacional de Tumbes. Facultad de Ciencias Agrarias. Perú. Campus
Universitario La Cruz. s/n.
2
Laboratorio de Fitopatología, Universidad Nacional de Tumbes Facultad de Ciencias Agrarias.
Received August 27, 2018. Accepted May 10, 2019.
Resumen
Se ha estudiado la capacidad antagónica de una cepa comercial de
Trichoderma harzianum
, frente a
Rhizoctonia spp., Nakatea sigmoide
y
Sclerotium rolfsii,
causantes de la Pudrición de tallos y vainas
del arroz, así como su efecto en 14 cepas nativas de Trichoderma aisladas de diferentes campos
arroceros. La prueba in vitro demostró que
T. harzianum
presenta una elevada actividad antagónica e
hiperparasítica contra Rhizoctonia. La mayor acción de micoparasitismo se presentó con Rhizoctonia,
siendo muy frecuente el enrollamiento de hifas y la penetración; en Nakataea se observó sólo
enrollamiento y, en Sclerotium no se observó enrollamiento. El desarrollo de la cepa de
T. harzianum
(comercial), no afecta a las cepas nativas de
Trichoderma spp.
ensayadas en este trabajo, en la
mayoría de los casos, las cepas de Trichodermas nativos mostraron un rápido desarrollo entre las 48 y
las 72 horas. Aun cuando las cepas de
Trichoderma nativo
s mostraron un mayor desarrollo
vegetativo, la cepa de comercial de
T. harzianum
genera una mayor producción de conidias, con un
incremento de 29.53% muy importante en la trasmisión y diseminación de estos antagonistas en el
suelo.
Palabras clave: control biológico; antagonismo; cepas nativas;
Trichoderma spp
; enfermedades del
arroz.
Abstract
It has studied the antagonistic capacity a commercial
Trichoderma harzianianum
, against a
Rhizoctonia spp., Nakatea sigmoide y Sclerotium rolfsii,
causing the rot of stems and pods of rice, as
well as its effect on 14 native strains of Trichoderma isolated of different rice fields. The in vitro test
showed that
T. harzianum
presents a high antagonistic activity and hyperparasitica against
Rhizotocnia. The greater action of mycoparasitism arose with Rhizotocnia, being very frequent the curl
of hyphae and penetration; in Nakataea, only curl was observed and no curl was observed in
Sclerotium. The development of strain of
T. harzianum
(comercial) does not affect the native strains of
Trichoderma spp.
Tested in this work, in most cases, strains of Trichodermas native showed a rapid
development between 48 and 72 hours. Although the strains of Trichoderma native showed a greater
vegetative development, the strain of comercial
T. harzianum
generates a higher production of conidia,
with an increase of 29,53% very important in the transmission and dissemination of these antagonists
in the soil.
Keywords: Biological control; antagonism; native strains;
Trichoderma spp
; rice diseases.
Scientia Agropecuaria
Website: http://revistas.unitru.edu.pe/index.php/scientiaagrop
Facultad de Ciencias
Agropecuarias
Universidad Nacional de
Trujillo
How to cite this article:
Garrido, M.; Vilela, N. 2019. Capacidad antagónica de
Trichoderma harzianum
frente a
Rhizoctonia
,
Nakatea
sigmoidea
y
Sclerotium rolfsii
y su efecto en cepas nativas de
Trichoderma
aisladas de cultivos de arroz. Scientia Agropecuaria 10(2) :
199 – 206.
---------
* Corresponding author © 2019 All rights reserved
E-mail: garrido@hotmail.com (M. Garrido). DOI: 10.17268/sci.agropecu.2019.02.05
Scientia Agropecuaria 10(2): 199 – 206 (2019)
SCIENTIA
AGROPECUARIA

-200-
1. Introducción
Las pudriciones de tallos y vainas del arroz,
es causada por hongos patógenos del sue-
lo que afectan al cultivo durante toda su
etapa de desarrollo generando daños en
las vainas y afectando la producción. El
uso de fungicidas foliares para reducir la
severidad de esta enfermedad es una prác-
tica común en el cultivo de arroz (Marcelo y
Francisco, 2017), con aplicaciones tempra-
nas desde el embuchado hasta la floración.
Las aplicaciones de
Trichoderma
después
del fangueo
para controlar estos hongos,
por su alto potencial de control biológico,
tienen diversas ventajas, pues crece y
desarrolla muy rápido, pero además pro-
duce una gran cantidad de enzimas (Casta-
ñeda
et al
., 2017), metabolitos secundarios
como compuestos orgánicos volátiles (Si-
nuco
et al
., 2017) y mecanismos de acción
como: una competencia física por el espa-
cio y los nutrientes del medio; la produc-
ción de metabolitos secundarios con acti-
vidad antibiótica o anti-fúngica; parasitismo
directo o inducción de resistencia (Howell
et al
., 2003; Pérez-Torres
et al
., 2018a);
similar respuesta se encontró con la cepa
ZJSX5003 de
T. asperellum
se con enzimas
degradantes de la pared celular (quitnasa,
proteasa y β-glucanasas), metabolitos
secundarios y peptaiboles, la interacción
de estas enzimas y los metabolitos secun-
darios mejora el antagonismo contra
Fusarium graminearum
(Li, 2016); convir-
tiéndose en una alternativa de control para
mejorar la nutrición y resistencia de las
plantas, así como disminuir la incidencia de
enfermedades (Nico
et al.,
2005; Duarte-
Leal
et al
., 2017).
A pesar que la capacidad antagónica de
Trichoderma es altamente variable
(Martínez
et al
., 2013b), las cepas nativas
de un lugar puedan ser más efectivas que
las importadas (Arcia, 1995), pero esta
capacidad dependerá de la especificidad
de la cepa y sus modos de acción, es decir
pueden existir aislamientos que sean más
eficientes para el control de un patógeno
que de otro (Martínez
et al
., 2008c),
característica mejor establecidas en las
cepas comerciales.
Los antecedentes mencionados resaltan la
importancia y los efectos benéficos que
tiene
Trichoderma
para la producción de
arroz. Sin embargo, los estudios
relacionados con la interacción de este
género con hongos causantes de la
pudrición de tallos y vainas, así como, con
cepas de
Trichoderma
nativos presentes
en el suelo, han recibido poca atención. La
presente investigación tuvo como objetivo
comprobar la capacidad antagónica e
hiperparasitica de una cepa comercial de
Trichoderma harzianum
frente a
Fitopatógenos como Rhizoctonia, Nakatae
y Sclerotium en arroz y su efecto sobre 15
cepas nativas de campos comerciales de
arroz, conservadas en la micoteca de la
Facultad de Ciencias Agrarias de la
Universidad Nacional de Tumbes.
2. Materiales y métodos
Obtención de cepas de Trichoderma y de
hongos fitopatógenos
Las cepas de Trichodermas nativos y hon-
gos fitopatógenos de arroz, fueron tomados
de la colección de la micoteca de la Facul-
tad de Ciencias Agrarias, la cepa comercial
de
T. harzianum
fue aislada de una muestra
viable de un producto comercial.
Para la identificación de las cepas taxonó-
micas se tomó en consideración el estudio
de las características morfológicas como:
micelio, color, tipo de crecimiento, presen-
cia de conidias, presencia de septas, an-
cho, etc., para
Hyphomycetes
(Ellis, 1976;
Barnett y Hunter, 1997), y T
richoderma
(Kubicek, 2002).
Prueba de Antagonismo in vitro (Cultivos
duales)
Esta prueba se realizó siguiendo la técnica
de cultivo dual de Dennis y Webster (1971),
en placas Petri de 9 cm de radio, conte-
niendo Papa Dextrosa Agar (PDA), se colo-
có en el extremo de la placa Petri un disco
de agar de 5 mm de diámetro con micelio
de las cepas en estudio y en el extremo
opuesto otro disco de agar (
Trichoderma
spp
.), posteriormente los cultivos se incu-
baron a 25±1 ºC, durante 10 días, midiendo
cada 24 h. el crecimiento radial del micelio
de la colonia de los hongos en estudio.
Tabla 1
Escala para clasificación del antagonismo según Bell
et
al.
(1982)
Grado
Capacidad antagónica
1
Trichoderma
coloniza el 100% de la
superficie del medio y crece sobre el
fitopatógeno
2
Trichoderma
coloniza dos terceras partes
de la superficie del medio de cultivo y limita
el crecimiento del fitopatógeno
3
Trichoderma
y el fitopatógeno colonizan
cada uno la mitad de la superficie, ningún
hongo domina
4
El fitopatógeno coloniza dos terceras
partes de la superficie del medio y limita el
crecimiento de
Trichoderma
5
El fitopatógeno coloniza el 100% de la
superficie del medio y crece sobre
Trichoderma
.
Se calcularon los valores medios de Por-
centaje de Inhibición del Crecimiento Ra-
dial (Ezziyyani
et al
. 2004) (PICR) por la
fórmula:
Garrido, M. & Vilela, N. / Scientia Agropecuaria 10(2): 199 – 206 (2019)

-201-
PICR = [(R1-R2)/R1]*100
Donde:
R1: Diámetro del testigo
R2: Diámetro del organismo ensayado
De las zonas de confluencia de las colo-
nias, se tomaron muestras de micelio y se
hicieron montajes para observar al micros-
copio óptico y verificar la interacción hifal
característico de los procesos micoparasí-
ticos de cada organismo. También se de-
terminó el grado de antagonismo según la
Escala de Clase planteada por Bell
et al
.
(1882) (Tabla 1).
3. Resultados y discusión
Capacidad antagónica de
Trichoderma
harzianum
frente a Rhizoctonia, Nakatea y
Sclerotium en medio de cultivo PDA
Al hacer la comparación diaria del radio del
crecimiento antagonista (RCA), con el radio
de crecimiento patógeno (RCP) en cada
cultivo dual, se determinó la competencia
por nutrientes y espacio, encontrándose
que
Trichoderma harzianum
, contenido en
la muestra comercial, presentó un mayor
desarrollo sobre la superficie del medio y
genera inhibición de crecimiento radial
(PICR) de
Nakataea sigmoidea
,
Rhizoctonia
solani
,
R. oryzae
,
R. oryzae
– sativae y
Sclerotium rolfsii
, siendo mayor en el caso
de
Rhizoctonia
, seguido de Nakataea.
(Figura 1). Estos resultados muestran la
capacidad competitiva de
Trichoderma
harzianum
frente a los fitopatógeno, al
impedirle su crecimiento en el mismo
substrato. (Rodríguez-Lacherre y Veneros-
Terrones, 2011; Sánchez
et al
., 2015).
Figura 1. Porcentaje de Inhibición de crecimiento radial
causado por
Trichoderma harzianum,
(Comercial),
sobre
Nakataea
,
Rhizoctonia
y
Sclerotium
.
El enfrentamiento de
T. harzianum
, con los
fitopatógenos ocurre a las 72 horas,
mientras que el máximo recorrido de
Trichoderma
en la superficie del medio se
logra con
Rhizoctonia
y el menor recorrido
se presenta con
Sclerotium
. A partir de las
72 h. la colonia crece sobre el fitopatógeno
y a las 120, cubre el 100% de la superficie
del medio y forma abundante esporulación.
Esta acción no se observa con
S. rolfsii
. en
la prueba in vitro,
T. harzianum
demostró
una elevada actividad antagónica e
hiperparasítica contra
Rhizoctonia
, Alarcón
et al.
(2005) muestra la eficacia de
Trichoderma
contra hongos del suelo como
Rhizoctonia solani
, así como una colo-
nización total de la placa en 120 h, similar a
lo encontrado en este ensayo (Figura 2).
Figura 2. Capacidad antagónica de
T. harzianum
(Comercial) frente a hongos causantes de la pudrición
de tallos y vainas del arroz.
El desarrollo mostrado por
T. harzianum
al
realizar el contacto entre hifas a los tres
días, es similar a lo encontrado por Guédez
et al
. (2012), pero difiere a lo reportado por
Michel-Aceves (2013) a los dos días. Este
desarrollo rápido, hacen que Trichoderma
sea un buen competidor por espacio o
nutrientes, bloqueando el paso al patógeno
(Martínez
et al
., 2013a). Frente a
S. rolfsii
,
T. harzianum
coloniza una tercera parte del
medio, al ser afectado su desarrollo por
este fitopatogeno. Al comparar el control
de
S. rolfsii
y
R. solani
se encontró que una
misma especie de
Trichoderma
no actúa de
la misma manera e intensidad contra
ambos patógenos (Hoyos-Carbajal
et al
.,
2008; Rodríguez y Flores, 2018).
Wells
et al
. (1972) observó que especies de
Trichoderma
pueden ser diferencialmente
Garrido, M. & Vilela, N. / Scientia Agropecuaria 10(2): 199 – 206 (2019)

-202-
selectivas contra diferentes hongos. De
otra parte, Correa
et al
. (2007), encontró
cepas de
Trichoderma
que no ejercen
acción antagonista sobre
Sclerotium
, éste
avanzó sobre ellas y colonizó toda la
superficie del medio, Suriyagamon
et al
.
(2018) también reporta que una cepa de
T.
harzianum
UD12-102 mostro una inhibición
del 90% contra
S. rolfsii,
en condiciones
Invitro.
En nuestro caso,
S. rolfsii
colonizó
unos centímetros de la superficie de la
colonia de
T. harzianum
afectando su
desarrollo (Figura 4).
Micoparasitismo
En la zona de enfrentamiento, entre Tricho-
derma comercial y el fitopatógeno se
observa enrollamiento y penetración de
hifas. La mayor acción de micoparasitismo
se presentó con
Rhizoctonia
, siendo muy
frecuente el enrollamiento de hifas y la
penetración; en
Nakataea
se observó sólo
enrollamiento y en
Sclerotium
no se
observó enrollamiento, siendo la competen-
cia por espacio y nutrición en el medio de
cultivo (Fig. 3 y 4).
Figura 3. Interacción de antagonismo con Rhizoctonia,
por enrollamiento y por penetración.
El micoparasitismo es un modo de acción
de
Trichoderma
y puede afectar las hifas
de diferentes hongos de diversas maneras
(Sandoval, 2001; López-Ferrer, 2017).
Cuando Trichoderma reconoce las hifas del
fitopatógeno,
se adhieren y se enrollan
alrededor de estas (Martínez
et al
., 2008),
lo cual conlleva a un debilitamiento del
fitopatógeno (Eraso
et al
., 2014), ésta
interacción hifal fue frecuente con
Rhizoctonia y Nakataea
, mientras que la
presencia de hifas dentro del micelio de
Rhizoctonia solani, R. oryzae – sativae
y
R.
oryzae
. fue menos frecuente.
Infante
et al
. (2009), explica que en la
medida que
Trichoderma
manifieste varios
mecanismos de acción, será eficiente y
duradero el control. Estos resultados son
similares a los encontrados por Martínez
et
al
. (2008c) y Reyes
et al
. (2008) con
R.
solani
en arroz, donde
Trichoderma spp
.
muestra alta capacidad antagónica con
diferentes tipos de interacción hifal como
lisis, vacuolización, enrollamiento y
penetración, similar respuesta encontró
Pérez
et al
. (2017b y 2013c) frente a
Bypolaris oryzae
.
Figura 4. Interacción de antagonismo con Nakataea
sigmoidea por enrollamiento a) y vacuolizacion b);
Sclerotium rolfsii por espacio y nutrición c) y
antagonismo en la zona de enfrentamiento.
Además del enrollamiento y penetración a
las hifas del patógeno, Gato
et al
. (2014)
encontró fragmentación, como en
R. orzae
– sativae
, ocasionadas por la producción
de enzimas líticas. No siempre, todas estas
interacciones son observadas, pues al
parecer dependen del aislamiento de
Trichoderma
, del patógeno y de las condi-
ciones del ambiente (Coca, 2017).
Alvindia (2018) reporta que la cepa de
T.
harzianum
DGA01 desarrollo enrrolla-
miento de micelio y esporas y, producción
de metabolitos hacia
C
.
gloeosporioides,
en
medios artificiales y en la superficie de
fruta de mango.
Crecimiento radial por nutriente y espacio
de
T. harzianum
comercial frente a hongos
causantes de la pudrición de tallos y vainas
del arroz
De acuerdo a la escala propuesta por Bell
et al.
(1982), la capacidad antagónica de
T.
harzianum,
frente a los fitopatógenos
causantes de las Pudriciones de Tallos y
Vainas del arroz corresponde al Grado 1,
mientras que
Scleotium rolfsii
se ubica en
el Grado 3, donde el antagonista y el
fitopatógeno se enfrentan sin llegar a un
dominio de un hongo sobre otro (Tabla 2).
El efecto inhibitorio de
Trichoderma
sobre
otros hongos fitopatógenos antes del
contacto hifal se explica con la excreción
de metabolitos al medio con efectos fungis-
taticos, estos resultados se corroboran con
lo obtenido por Martínez
et al
. (2013b) y
Schirmbock
et al
. (1994) quienes afirman
que
Trichoderma
incorpora metabolitos,
como trichodermin, trichodermol, harzia-
num A y harzianolide.
Garrido, M. & Vilela, N. / Scientia Agropecuaria 10(2): 199 – 206 (2019)

-203-
Tabla 2
Capacidad antagónica de
T. harzianum
sobre hongos de la Pudrición de Tallos y Vainas del arroz. Escala propuesta
por Bell
et al.
(1982)
Grado
Fitopatogenos
Capacidad antagónica
1
Rhizoctonia. solani, R. oryzae -
sativae, R. oryzae, Nakataea
sigmoidea
.
Trichoderma
coloniza el 100% de la superficie del medio y crece
sobre el fitopatógeno.
2
Trichoderma
coloniza dos terceras partes de la superficie del medio
de cultivo y limita el crecimiento del fitopatógeno .
3
Sclerotium rolfsii
Trichoderma
y el fitopatógeno colonizan cada uno la mitad de la
superficie, ningún hongo domina.
4
El fitopatógeno coloniza dos terceras partes de la superficie del
medio y limita el crecimiento de
Trichoderma.
5
El fitopatógeno coloniza el 100% de la superficie del medio y crece
sobre
Trichoderma.
Accion antagonica de
Trichoderma
harzianum
sobre cepas nativas de
Trichoderma spp
. aisladas de campos de
arroz
El desarrollo de la cepa de
Trichoderma
harzianum
(comercial), no afecto a las
cepas nativas de
Trichoderma spp.
ensayadas en este trabajo. En la mayoría
de los casos, las cepas de Trichodermas
nativos mostraron un rápido desarrollo
entre las 48 y las 72 horas, compitiendo por
espacio y nutrientes en el medio de cultivo
con
Trichoderma harzianum
; sólo con la
Cepa 040 y
T. gamsii
se observa un menor
crecimiento frente a
T. harzianum
entre las
24 y las 48 horas, hasta alcanzar similar
desarrollo a las 72 horas.
La acción antagónica de
T. harzianum
(comercial) sobre cepas nativas, no
muestran ningún efecto negativo en el
desarrollo de las 14 cepas nativas de arroz;
Ortiz–Martínez
et al
. (2013), también encon-
traron resultados similares al evaluar 14
cepas nativas de
Trichodderma
aisladas de
un campo de caña frente a
T. harzianum
(comercial), encontrando que todas pre-
sentaban un alto porcentaje de inhibición,
superando el área de crecimiento de la
cepa comercial a las 72 horas de la
inoculación (Figura 5).
Figura 5. Crecimiento por nutriente y espacio de diferentes cepas nativas de
Trichoderma
spp.
frente a una cepa
comercial de
T. harzianum,
en un cultivo Dual.
Garrido, M. & Vilela, N. / Scientia Agropecuaria 10(2): 199 – 206 (2019)

-204-
Figura 6. a) Crecimiento promedio radial por nutriente y
espacio de
T. harzianum
. b) Producción promedio de
conidios en medio PDA de
T. harzianum
.
Cuando comparamos el desarrollo radial de
la cepa de
T. harzianum
(Comercial), con
las cepas de Trichodermas nativos, en
cada cultivo dual, se determinó que estas
muestran un mejor desarrollo radial en el
medio de cultivo PDA, mostrando un mejor
aprovechamiento de los nutrientes y
espacio en el medio, que se traduce en un
mayor desarrollo vegetativo de la colonia,
siendo superior al antagonista comercial.
Aun cuando las cepas de
Trichoderma
nativo
s generaron un mayor desarrollo
vegetativo, la cepa de
T. harzianum
de la
muestra comercial generó una mayor
producción de conidias, con un incremento
de producción del 29,53% (Figura 6), muy
importante en la trasmisión, la disemina-
ción y en su competencia por espacio du-
rante la colonización de estos antagonistas
en el suelo (Castañeda
et al
., 2017).
4. Conclusiones
Trichoderma harzianum
(producto comer-
cial), muestra una alta capacidad anta-
gónica frente a Rhizoctonia y Nakatea, pero
no afecta el desarrollo de las 14 cepas de
Trichoderma nativos aislados de campos
arroz. La mayor acción de micoparasitismo
de
Trichoderma harzianum
(producto
comer-cial) se presentó con Rhizoctonia,
siendo muy frecuente el enrollamiento de
hifas y la penetración; en el caso de
Nakataea
sólo se observó enrollamiento y
vacuolización. No se observó interacción
hifal
con Sclerotium rolfsii
.
Se recomienda evaluar el efecto de las
cepas artesanales de
Trichoderma harzia-
num
en la flora nativa del suelo y en la salud
del suelo.
ORCID
M. Garrido https://orcid.org/0000-0003-2093-1286
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