Relevancia ecológica de las interacciones planta-mamífero para la diversidad del bosque húmedo tropical

Abstract

Tropical forest defaunation is a process of reduction and extinction of wild vertebrate populations due to human activities such as hunting and habitat loss. Since the first studies on this subject at the beginning of the 90s, there has been growing concern in the field of conservation and ecology because defaunation not only involves the impoverishment of the fauna diversity of tropical forests, but also the alteration and/or supression of ecological processes in which these species play a role.
This research project is based on the idea that terrestrial herbivorous (sensu lato) mammals are one of the biotic filters that affects the passage of a seed -on the forest floor- through stages of recruitment in the regenerative community (seedling and sapling). In this sense, plant-mammal interactions are part of the mechanisms maintaining high plant diversity in tropical forests. Therefore, it is predicted that the absence or reduction of herbivorous mammals (i.e. frugivorous, granivorous, folivorous) can modify the structure and composition of regenerative community by altering the patterns of seed dispersal and seed predation, foliage consumption and trampling.
The central research question of this thesis was: What is the relevance of terrestrial herbivorous mammals in maintaining the structure, composition and dynamics of regenerative community of the rainforest? Observational and experimental approaches were used in a highly conserved studio system. The Biosphere Reserve Montes Azules (Chiapas) is a protected area that preserves the mammal fauna historically distributed in the humid forests of southeastern Mexico, a key point to demonstrate the relevance of plant-mammal interactions.
The thesis is organized into five chapters, three of them are data-based. In the introductory chapter I explain, based on an extensive review, what defaunation is, which species are affected and which are the consequences on plant communities. Also, I present the conceptual approach of the project: the factors and processes involved in the organization of the tree community to local scale and the importance of plant-herbivore interactions in this dynamic.
In Chapter II, I analyze quantitatively the strength of the interaction between frugivores and the fruits of two tree species contrasting in density and fruit characteristics. In Licania platypus and Pouteria sapota trees 90% of the frugivorous mammals were recorded. Strongest interactions were maintained by three large mammals (> 5 kg): Tapirus bairdii, Pecari tajacu and Cuniculus paca.
In Chapter III, I demonstrate, through monitoring of more than 1,000 seedlings and saplings in 75 experimental plots surveyed periodically between 2008 and 2013, that the experimental defaunation of terrestrial mammals altered the structure and dynamics of the community and reduced the plant diversity. Based on these results species favored by the absence of mammals (i.e. increased recruitment and/or survival in experimental exclosures) were identified. A subset of these species was used in the experiments of the next chapter.
In Chapter IV seed removal patterns of eight species of trees that had a similar seed size but differ in chemical traits were analyzed. Seed removal depended on the size of potential predator and seed traits, mainly concentration of secondary metabolites: trypsin inhibitors and saponins.
In the final chapter I connect the main results of the previous chapters and examine their implications. Finally, I propose some questions whose analysis, I believe, will enable us to advance on the understanding of the impacts of defaunation in tropical forests.

Full text



UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO
POSGRADOENCIENCIASBIOLÓGICAS
INSTITUTODEINVESTIGACIONESENECOSISTEMASYSUSTENTABILIDAD
ECOLOGÍA

RELEVANCIAECOLÓGICADELASINTERACCIONESPLANTA–MAMÍFEROPARALA
DIVERSIDADDELBOSQUEHÚMEDOTROPICAL

TESIS
QUEPARAOPTARPORELGRADODE:
DOCTORA EN CIENCIAS

PRESENTA:
ANGELAANDREACAMARGOSANABRIA


TUTORPRINCIPALDETESIS:DR.MIGUELMARTÍNEZRAMOS
INSTITUTODEINVESTIGACIONESENECOSISTEMAS
YSUSTENTABILIDAD,UNAM
COMITÉTUTOR:DR.FRANCISCOJAVIERESPINOSAGARCÍA
INSTITUTODEINVESTIGACIONESENECOSISTEMAS
YSUSTENTABILIDAD,UNAM
DR.DAVIDVALENZUELAGALVÁN
CENTRODEINVESTIGACIÓNENBIODIVERSIDADY
CONSERVACIÓN,UAEM
MÉXICO, D.F. ENERO, 2016


ii


iii


UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO
POSGRADOENCIENCIASBIOLÓGICAS
INSTITUTODEINVESTIGACIONESENECOSISTEMASYSUSTENTABILIDAD
ECOLOGÍA

RELEVANCIAECOLÓGICADELASINTERACCIONESPLANTA–MAMÍFEROPARALA
DIVERSIDADDELBOSQUEHÚMEDOTROPICAL

TESIS
QUEPARAOPTARPORELGRADODE:
DOCTORA EN CIENCIAS

PRESENTA:
ANGELAANDREACAMARGOSANABRIA

TUTORPRINCIPALDETESIS:DR.MIGUELMARTÍNEZRAMOS
INSTITUTODEINVESTIGACIONESENECOSISTEMAS
YSUSTENTABILIDAD,UNAM
COMITÉTUTOR:DR.FRANCISCOJAVIERESPINOSAGARCÍA
INSTITUTODEINVESTIGACIONESENECOSISTEMAS
YSUSTENTABILIDAD,UNAM
DR.DAVIDVALENZUELAGALVÁN
CENTRODEINVESTIGACIÓNENBIODIVERSIDADY
CONSERVACIÓN,UAEM
MÉXICO, D.F. ENERO, 2016

v
AGRADECIMIENTOS
AlPosgradoenCienciasBiológicasdelaUniversidadNacionalAutónoma deMéxico
porcontribuiramiformaciónacadémicayporelapoyoeconómicorecibidoatravés
delPAEPparaasistiraeventosinternacionales.
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por la beca de manutención que me
permitiódedicartiempocompletoamisestudiosdoctoralesdurantecuatroaños.
Alassiguientesinstitucionesyprogramasporelapoyoeconómicoparalarealización
demiproyectodeinvestigación:
-Beca para Jóvenes Científicos del Programa Hombre y Biósfera de la UNESCO
(2013).
-Beca“TheEmilyHolmesScholarship”delRoyalBotanicGardens,Kew(2013).
-ApoyosFE005delaCONABIO,CN09347delProgramaUCMexusConacytybecas
delConsejodelaInvestigaciónCientíficadelaUMSNH(2013y2014)otorgadosal
Dr.EduardoMendoza.
-Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica
(PAPIITUNAM)IN21371otorgadoalDr.MiguelMartínezRamos.
Ami tutor, Dr.Miguel Martínez Ramosy a losmiembros demicomité tutoral,Dr.
Francisco J. Espinosa García y Dr. David Valenzuela Galván por su seguimiento y
valiososcomentarios.



vii
AGRADECIMIENTOS A TÍTULO PERSONAL
El posgrado fue una experiencia de aprendizaje que no sólo me condujo a la
presentacióndeestedocumentoyalaobtencióndeuntítulodedoctorado,sinoque
fue un momento de mi vida que me permitió madurar como persona, cosechar
amistadesycrecercomoprofesional.Todaslaspersonasqueconocíenestecamino
aportaron de una u otra forma a los aprendizajes y anécdotas que recordaré con
muchocariñoenelfuturo.Enespecialquieroagradecer:
AEduardo,quienmásquemiasesorhasidomiconsejeroyamigo.Leagradezcosu
enormecolaboraciónysu atento seguimientodurante todos estosaños, así
comolas oportunidadesque medio para desenvolvermeen otrosámbitos.
Eres un gran ejemplo de trabajo y honestidad. Espero que nuestra amistad
continúeypodamosseguircolaborandocomocolegasenelfuturocercano.
A Francisco porque además de sus acertados comentarios como miembro de mi
comité tutoral, siempre estuvo disponible para atenderme en su oficina,
escucharmeyaconsejarmeenaspectosmásalládeldesarrollodelproyecto.
Aljurado de estatesis,losdoctores,LeonelLópezToledo,EllenAndresenyCristina
MartínezGarzaporloscomentariosquemejorarontodoeldocumentoyen
especial,losmanuscritosporenviaralasrevistas.
AGilbertoJamangapéporser más que unguía encampo, mi asesoren la tomade
datos.AsufamiliaporhacerlavidaenLomamuchomásagradable.
AAnel Dueñas yJuanB. Godoy porsuenorme colaboraciónenel laboratorio yen
campoyporhacerlasestadíasenlaselvamuchomásdivertidas.
AYolandaGarcíayaYeseniaMartínezporsuorientaciónyayudaconlosprotocolos
pararealizarlosanálisisdemetabolitossecundarios.
AlDr.WolfangStuppyporsuavalpararecibirlabecadelRoyalBotanicGardens,Kew.
Alosinvestigadoresquedeunauotraformasolucionarondudasquesurgieronalo
largo de este proyecto: Dr. Horacio Paz, Dr. Alberto GómezTagle (Jr.), Dr.
GuillermoIbarra,enMéxicoyDres.FranciscoNájeraAlbendínyRodrigoRico
Gómez,enEspaña.

viii
ADolores,AmarantayLeonardaporlaayudaeneltortuosocaminodelostrámites
enlaUNAM.
A los compañeros del Laboratorio de Ecología de Poblaciones y Comunidades
Tropicales por la compañía, por los “tips” y por dejarme dormir la siesta.
Agradezco a los que me dieron la bienvenida y con los que continué este
proceso:Pachi,Ale,Su,JuanCarlos,Pauloc;alosquellegaronamediocamino:
Aline,Iván,Muench,Lili,DavidyLaura;yenespecialaSaúl,porsualegríaque
animóeltrabajoenellab.
Alos amigosque hicieronde estosmás decinco años una experiencia deenorme
aprendizaje.Porquemeescucharon,cuidaron,mehicieronreiryaconsejaron:
Pachi,AleyRomeo.EnespecialaPachiporqueaúnenladistanciaestásahí
cadavezquetenecesito.
Alas amigasde lejosque durantetodos estosaños siguencompartiendo conmigo
cadamomento de alegría o angustia existencial: Adriana en Colombia yAdri
enUSA.
A todas las personas que conocí (o reencontré) en la UNAM campus Morelia: Pili,
Nicasio,Irais,Edison,Angy,Dani,CoralyPachito,porsuamistad.
Amifamiliapolíticamexicanaporbrindarmeunhogar.
Ami compañerode vida,Daniel, porser misoporte entodo sentido,por siempre
darmeperspectivaycolaborarmeentodoloquelefueposible.
Amimami,mipapiymishermanosporapoyarmeenesteyotrosproyectos,porsus
sacrificiosyporacompañarmeenmenteycorazónhastaelfinal.
AMéxico,portodoloquemehadadoenestosañosderesidenciayporelfuturoque
meespera.

ix
Dedico esta tesis a mis padres,
a mis hermanos
y a los que vienen detrás,
mis sobrinos.


xi
ÍNDICE

RESUMEN 19
ABSTRACT 21
CAPÍTULOI:IntroducciónGeneral      
Ladefaunacióncontemporánea 25
Impactosdeladefaunaciónsobrelasinteraccionesplantamamíferoen
losbosquestropicales 26
OBJETIVOS 33
CAPÍTULOII
InteractionsbetweenterrestrialmammalsandthefruitsoftwoNeotropical
rainforesttreespecies 35
CAPÍTULOIII
Experimentaldefaunationofterrestrialmammalianherbivoresalterstropical
rainforestunderstoreydiversity 65
CAPÍTULOIV
Patronesderemocióndesemillas:elpapeldelosatributosquímicosyel
tamañodelosmamíferosgranívoros 87
CAPÍTULOV:DiscusiónGeneralyConclusiones
Relevanciadelasinteraccionesplantamamíferoenlosbosquestropicales
enelcontextodeladefaunación  123
Perspectivasdeinvestigación 127
LITERATURACITADA(CapítulosIyV) 131


xiii
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULOI
Figura 1. Procesos y factores (que tienen lugar en el sotobosque) implicados en la
organizaciónde lacomunidad arbóreaa escala local. Una semilla que llega al suelo
del bosque, proveniente de la lluvia de semillas local o foránea, germina, se
establece, y se recluta incorporándose a la comunidad regenerativa (plántulas y
brinzales), yluego a la comunidad de árboles adultos. El paso a través de los
procesos de dispersión,germinaciónyreclutamientoesfiltradoporfactoresbióticos
yabióticosydepende igualmente de los atributos funcionales de los frutos, las
semillas y las plántulas.
CAPÍTULOII
Fig. 1 Rarefaction curves showing accumulated species richness of mammal
ensembles recorded at L.platypus and P.sapotafocal trees in 2014. The vertical
dashedlineindicates samplingeffortatwhich therarefied richnesscomparisonwas
made. Black and gray hyphens correspond to 95% confidence intervals. Continuous
linesinaccumulationcurvescorrespondtoextrapolatedspeciesrichness.“ ”signs
indicateJack1estimationsofspeciesrichnessforeachcurve.
Fig.2MammalsrecordedinteractingwithfruitsoffocaltreesofPouteriasapotaand
Licania platypus on the forest floor of the tropical rain forest in the Montes Azules
Biosphere Reserve in the state of Chiapas, Mexico. From left to right: (first row)
Conepatussemistriatus,Cuniculuspaca;(secondrow)Dasyproctapunctata,Didelphis
marsupialis; (third row) Eira barbara, Nasua narica; (fourth row) Pecari tajacu,
Tapirusbairdii.
Fig. 3 Ordination of mammal species interacting with fruits of L. platypus and P.
sapotafocal trees in the 2014 fruiting season. Stress = 0.072. Speciescodes:
Cose=Conepatussemistriatus,Cupa= Cuniculus paca,Dapu = Dasyproctapunctata,
Dima=Didelphismarsupialis,Eiba=Eirabarbara,Nana=Nasuanarica,Peta=Pecari
tajacu,Taba=Tapirusbairdii.
Fig.4FrugivoreensemblerecordedinL.platypus(top)andP.sapota(bottom).Arrow
thicknessindicatesthestrengthoftheinteraction.Speciescodes:Cose=Conepatus

xiv
semistriatus,Cupa =Cuniculus paca, Dapu = Dasyprocta punctata, Dima = Didelphis
marsupialis, Eiba = Eira barbara,Nana =Nasua narica, Peta= Pecari tajacu,Taba =
Tapirusbairdii.TheboxintheupperrightcornershowssomeexamplesofISvalues.
FigureS1.LocationofthestudyareainthestateofChiapas,southeastMexico.MABR
=MontesAzulesBiosphereReserve.
Figure S2. Plot illustrating the approach followed to find times to group individual
pictures.The minimumtimewherethevariablenumberofeventsreachedaplateau
was chosen to group pictures and is indicated in the figure by an arrow. Grouping
timesforeachmammalspeciesineachfruitingseasonareshowninTableS2.
Figure S3. Rarefaction curves showing accumulated species richness of mammal
ensemblesrecordedatL. platypus focal treesin 2013 and2014. Thevertical dashed
line indicates sampling effort at which the rarefied richness comparison was made.
Blackandgray hyphens correspondto95%confidence intervals.Continuous linesin
accumulation curves correspond to extrapolated species richness. “ ” signs
indicateJack1estimationsofspeciesrichnessforeachcurveestimator.
FigureS4.OrdinationofmammalspeciesrecordedatL.platypusandP.sapotatrees
in 2014 fruiting season. Stress = 0.070. Species code: Cose = Conepatus
semistriatus, Cupa = Cuniculus paca, Dapu = Dasyprocta  punctata, Dima =
Didelphis  marsupialis, Eiba = Eira  barbara, Lepa = Leopardus pardalis, Lewe =
Leopardus weidii, Mate = Mazama temama, Nana = Nasua narica, Peta = Pecari
tajacu,Prlo=Procyonlotor,Taba=Tapirusbairdii.
CAPÍTULOIII
Figure 1. Temporal changes in (a) survival probability and (b) tree seedling/sapling
recruitment among treatments for the three periods of study (values come from
Jolly Seberopenpopulationmodels±1SE).C=controlplot,PE=partialexclosure
and TE = total exclosure. (*) indicates significant differences compared with
control (p< 0.05).
Figure 2. Plant density for each treatment estimated using Jolly Seber
open population models for 0, 35, 46 and 60 months after experiment was initiated
inMontes Azules Biosphere Reserve southern Mexico. C = control plot, PE =
partial exclosure, TE = total exclosure. (*) indicates significant differences
compared withcontrol(p<0.05).

xv
Figure3.Rarefactioncurvesshowingchangesinspeciesrichnessbetween2008and
2013 in each of the experimental treatments. Continuous lines represent 95%
confidenceintervals.Verticallinesshowtheminimumnumberofindividualsfoundin
anytreatment.
Figure4.Initial(2008)andfinal(2013)abundancesof11plantspeciespresentinall
treatments of the experiment of mammalian defaunation conducted in Montes
AzulesBiosphereReserve.C=controlplot,PE=partialexclosure,TE=totalexclosure.
Continuous black line corresponds to changes directly proportional to initial
abundance(slope= 1). Only the slope of TE plots is significantly different from that
correspondingtoCplots.Pointsareslightlyshiftedtoavoidcompleteoverlapamong
them. A full list of species used for this analysis is provided in electronic
supplementarymaterial(tableS2).
FigureS1.GeographiclocationofthestudyareawithintheStateofChiapas,southeast
Mexico. MABR = Montes Azules Biosphere Reserve. Each black circle in the left
bottom image indicates the location of the experimental cluster of plots (triplets).
ImagetakenfromGoogleEarth.
Figure S2. Rankabundance curves for tree seedling species in each of the
experimental mammal defaunation treatments (plots pooled) for 2008 and 2013
years. The dotted line indicates that more than one species occupy that level of
abundance. Key to species names: Amho = Ampelocera hottlei, Bral = Brosimum
alicastrum, Brco = Brosimum costaricanum, Cael = Castilla elastica, Digu = Dialium
guianense,Faoc=Farameaoccidentalis,Inga=Ingapavoniana,Inpu=Ingapunctata,
Lipl=Licania platypus, Piad=Piperaduncum, Piae =Piperaequale,Prco = Protium
copal,Psch=Psychotriachiapensis,Valu=Vatairealundelli,Viko=Virolakoschnyi.
Figure S3. Mammals consuming fruits of Pouteria sapota (top) and Brosimum
alicastrum(bottom)withinthe study area in theMontesAzulesBiosphereReserve.
Baird´stapir(Tapirusbairdii)(top)andpaca(Cuniculuspaca)(bottom).
Figure S4. Temporal changes in (a) survival probability, (b) tree seedling/sapling
recruitmentand(c)plantdensityamongtreatmentsforthethreeperiodsevaluated
excluding the event of massive production of Vatairea lundellii seedlings in 2011.
ValuescomefromJollySeberopenpopulationmodels±1SE.C=controlplot,PE=
partial exclosure and TE = total exclosure. (*) indicates significant differences
comparedwithcontrol(p<0.05).

xvi
FigureS5.Changesin(a)speciesrichnessand(b)Shannondiversityamongtreatments
overtime.Boxplotsillustratevariationwithineachtreatmentandcontinuous lines
represent the predictors of the linear mixedeffects models.C = control plot, PE =
partialexclosureandTE=totalexclosure.
FigureS6.RarefactioncurvesshowingchangesinseedlingcommunityShannonIndex
observed between 2008 and 2013 in each of the experimental treatments.
Continuous lines represent 95% confidence intervals. Vertical lines show the
minimumnumberofindividualsfoundinanytreatment.
CAPÍTULOIV
Figura1.Análisisdecomponentesprincipalesdelosatributosdesemillasdeárboles
tropicales.En rojo se indicanlosatributosbromatológicosyenazullosmetabolitos
secundarios.LosdatosausentesdedefensaquímicaparaP.oxyphyllariasetrataron
comoNAs.Siglas:Amho=Ampelocerahottlei,Bral=Brosimumalicastrum,Brlc=B.
lactescens,Cael=Castillaelastica,Digu=Dialiumguianense,Inpa=Ingapavoniana,
Psox = Pseudolmedia oxyphyllaria, Viko = Virola koschnyi; CNE = Carbohidratos no
estructurales.
Figura2.Regresiónentrelaproporcióndesemillasremovidasylosejesmultivariados
1y2.Lassiglassonlasmismasdelafigura1.
Figura3.Proporciónpromediodesemillasremovidasenlasparcelastestigo(T)yen
lostratamientosdeexclusiónparcial(EP)ytotal(ET).Lasbarrasdeerrorsonerrores
estándardelasmediasporespecieencadatratamiento,calculadosconbaseenlas
réplicas (sitios). Especies que presentaron diferencias significativas entre
tratamientosdeexclusiónaparecenmarcadasconunasterisco(*).Lassiglassonlas
mismasdelafigura1.

xvii
LISTA DE TABLAS
CAPÍTULOI
Tabla1.Estudiosqueanalizanelefectodeladefaunacióndemamíferosherbívoros
sobre la supervivencia (S), densidad de individuos (D) y riqueza de especies(R) de
plántulasybrinzales.1=incremento,1=disminución,0=noefecto.
CAPÍTULOII
Table 1. Mammal species recorded at focal trees by cameratraps; n = number of
individuals monitored of each tree species/year. Dietary guilds are taken from
Medellin(1994);C=carnivore,F=frugivore,G=grazer,H=herbivore,O=omnivore.
Lettersindicateifrecordedspecieshadadirectinteraction(Y)ornot(N)withfruits.
TableS1.Independencetimesusedtogrouppicturesofeachmammalspeciesineach
fruitingseason.ThesetimeswerecalculatedusingasimplesimulationcodedintheR
program(seeMaterialsandmethodsforfurtherdetails).
TableS2.Frequencyofvisitation(numberofevents)ofmammalstofocalfruitingtres
of Pouteria sapota and Licania platypus in 2013 and 2014 sampling seasons; n =
numberofindividualsmonitoredofeachtreespecies.
CAPÍTULOIII
TableS1.Mammalsrecordedinthestudyareausingdifferentmethods,beforeand
duringtheperiodinwhichseedlingcensuseswereconducted.Speciesnamesfollow
Wilson and Reeder (2005). Data in “Cameratraps” column indicate minimum and
maximumvalues ofcapture frequency(picture records/100cameratrapping days)
based on five cameratrapping studies (superscript numbers and references given
below).
TableS2.Initial(2008)andfinal(2013)abundancesof11plantspeciespresentinall
treatments at the onset of the experiment of mammalian exclusion conducted in
Montes Azules Biosphere Reserve. These species were included in the analysis of
covarianceandgraphedinthefigure4ofthemaintext.

xviii
CAPÍTULOIV
Tabla1.Especiesdemamíferospequeños,medianosygrandesquepotencialmente
puedenremoverlassemillasdeochoespeciesdeárbolestropicales usadas en este
estudio.Categoríasdetamaño,dietayhábitofuerontomadosdeMedellín(1994);P
=pequeño(<500g),M=medianos(>500ga<10kg),GR=grandes(>10kg);G=
Granívoro, F/H = Frugívoro/herbívoro, F/O = Frugívoro/Omnívoro, H/R =
Herbívoro/ramoneador;T=terrestre,Sc=escansorial.
Tabla2.Númerodesemillasyréplicasutilizadaspor especieparalosexperimentos
deremociónllevadosacaboendostemporadasdefructificación,julio–agosto2013
ymayo–junio2014.T=parcelatestigo,EP=exclusiónparcial,ET=exclusióntotal.
Tabla3.CorrelacionesdePearsonentrelosatributosmedidosdelassemillasdesiete
especies de árboles colectadas en la Reserva de la Biósfera Montes Azules. Las
correlacionessignificativas(p<0.05)sonindicadasennegrita.
Tabla4.Contribucióndelasvariablescontenidodehumedad,nutrimentosydefensas
químicas,medidasensemillasdeochoárbolestropicales,alosprimerostresejesde
ordenacióndelPCA.
Tabla 5. Características de las especies de mamíferos registradas mediante foto
trampeo en las parcelas testigo de los sitios experimentales. Categorías de dieta
fuerontomadosdeMedellín(1994);G=Granívoro,F/H=Frugívoro/herbívoro,F/O=
Frugívoro/Omnívoro, H/R = Herbívoro/ramoneador. FC = Frecuencia de Captura,
calculadacomoNúmerodeeventos/esfuerzodemuestreo*100.

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RESUMEN
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ABSTRACT
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CAPÍTULO)I)
INTRODUCCIÓN)GENERAL)
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La)defaunación)contemporánea)
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OBJETIVOS
General)
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Específicos)
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CAPÍTULO)II!
Interactions)between)terrestrial)mammals)and)
the)fruits)of)two)Neotropical)rainforest)tree)
species)
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Manuscrito%enviado%a%Acta%Oecologica!

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Abstract!
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%8%,.%1,.,36!%*&!B4'%3'4!+%41/<6&4%3'!+/*3'*3>!c'!9/*,3/4'&!(4),30!%3!3<'!1%0'!/(!"^!
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,*!3<'!(/4'03!(.//4!/(!/)4!03)&6!%4'%>!E*0'91.'!/(!(4)B,8/4'0!%00/+,%3'&!3/!L.%platypus%
Fh!055>G!b%0!%!0)10'3!/(!3<%3!%00/+,%3'&!3/!P.%sapota%F]!055G>!$%4B'!1/&6I0,H'&!05'+,'0!
0)+<!%0! Tapirus%bairdii@! Pecari%tajacu! %*&!Cuniculus% paca!b'4'! 3<'!9%99%.0! 9/4'!
(4'2)'*3.6! ,*3'4%+3,*B! b,3<! (4),30! /(! 3<'! (/+%.! 05'+,'0>! d)4! 4'0).30! ()43<'4! /)4!
)*&'403%*&,*B! %1/)3! ,*3'4%+3,/*0! /(! s'/34/5,+%.! 5.%*30! b,3<! 3<',4! 3'44'034,%.!
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Key)words%
Licania% platypus,% .%4B'I(4),3'&! 34''0@%9%99%.,%*! (4)B,8/46@% Pouteria% sapota@! (4),3!
+<'9,+%.!+/95/0,3,/*@!0/)3<'%03!R'7,+/>)

^]!
Introduction!
`4)B,8/4'0! +%*! 4'54'0'*3! 9/4'! 3<%*! ]AW! /(! 3<'! 3/3%.! 9%99%.,%*! 1,/9%00! ,*!
s'/34/5,+%.!(/4'030!Fo%)B%%0'*!%*&!J'4'0@!UAAZG>!E+/./B,+%.!,95/43%*+'!/(!3<,0!B),.&!
,0!,..)034%3'&!16!3<'!<,B<!54/5/43,/*!F+%>!eAWI]AWG!/(!34/5,+%.!0<4)1!%*&!34''!05'+,'0!
4'.6,*B!/*!3<',4!0'48,+'0!3/!&,05'40'!3<',4!0''&0!FR)..'4I$%*&%)!%*&!o%4&'036@!UAAZG!
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,*3'4%+3,/*!+/9'0!(4/9!03)&,'0!(/+)0,*B!/*!54,9%3'0@!1,4&0!%*&!1%30!b<,+<!54,9%4,.6!
(/4%B'!,*!3<'!+%*/5,'0!/(!34''0!F`.'9,*B!%*&!u4'00@!UA""G>!V*!('b!+%0'0!%!B//&!%9/)*3!
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9%99%.0!F'>B>@!Dasyprocta%punctataG!Fm=.8'H!'3!%.>@!UAA#i!k%*0'*!%*&!`/4B'3@!UAA"G>!
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Focal%tree%species%
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
42
Legendre,1998). We calculatedtwotypes of distancesforthis analysis: a)physical
distanceamongtreesand b) dissimilarityin theensemble of mammalsrecorded in
each tree as measured by the BrayCurtis index based on mammal capture
frequencies. We generated distance matrices and applied the analysis using the R
package ade4 (Dray and Dufour, 2007). We carried out this analysis for each tree
species individually and by combining data from both tree species for the 2014
season. We did not conduct this analysis for L. platypus in 2013 due to the small
samplesize.
 Todescribethespeciesrichnessofmammalensemblesassociatedwitheach
focaltreespecies,wegeneratedsamplebasedrarefactioncurvesusingEstimateSver.
9 (Colwell, 2013). We used these curves to compare mammal species richness
betweentreespecies(year2014)andbetweenyearsforL.platypus(2013vs.2014).
Comparisonsof observed richnessvalueswere conducted atthesmallest sampling
effort,butalsobyextrapolatingtothelargestsamplesize(Colwelletal.,2012).We
usedtheincidencebasedestimatorfirstorderJackknife(hereafterJack1)toestimate
mammalspeciesrichnessassociatedtoeachtreespecies.
 To compare species composition between mammal frugivore ensembles
associatedtoP.sapotaandL.platypus,weperformedanonmetricmultidimensional
scaling(NMDS)basedonmammalcapturefrequenciesandusingfunctionmetaMSD
fromtheRpackageVegan(Oksanenetal.,2013).Toteststatisticallywhetherthere
wasasignificantdifferenceinensemble´scompositionbetweenthetwotreespecies,
weconductedananalysisofsimilarities(ANOSIM)usingthesameRpackage.
 Wecalculatedameasureof the interactionstrength (IS) betweenmammals
andtreesbasedontheproductofthecapturefrequencyofeachmammalspeciesin
each tree, the mean duration of each visit, the proportion of days each mammal
specieswasrecordedfromthetotalnumberofdaysfocaltreesweremonitoredand
themodeofthenumberofindividualsrecordedineachpicture.
 =**
 * 

WestandardizedISvaluesbydividingthembythemaximumvaluerecordedineach
treespecies.



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Time (min)
248 min

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CAPÍTULO)III)
)Experimental)defaunation)of)terrestrial)
mammalian)herbivores)alters)tropical)rainforest)
understorey)diversity)
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P/B'4!m)'8%4%@!R,B)'.!R%43:*'HIP%9/0!%*&!P/&/.(/!?,4H/!
Publicado%en:%Proceedings%of%the%Royal%Society,%B%282:%20142580.%

rspb.royalsocietypublishing.org
Research
Cite this article: Camargo-Sanabria AA,
Mendoza E, Guevara R, Martı
´nez-Ramos M,
Dirzo R. 2015 Experimental defaunation of
terrestrial mammalian herbivores alters tropical
rainforest understorey diversity. Proc. R. Soc. B
282: 20142580.
http://dx.doi.org/10.1098/rspb.2014.2580
Received: 21 October 2014
Accepted: 1 December 2014
Subject Areas:
ecology
Keywords:
anthropogenic impact, tropical diversity,
plant– mammal interactions, tropical
rainforest mammals
Author for correspondence:
Eduardo Mendoza
e-mail: mendoza.mere@gmail.com
Electronic supplementary material is available
at http://dx.doi.org/10.1098/rspb.2014.2580 or
via http://rspb.royalsocietypublishing.org.
Experimental defaunation of terrestrial
mammalian herbivores alters tropical
rainforest understorey diversity
Angela A. Camargo-Sanabria1, Eduardo Mendoza2, Roger Guevara3,
Miguel Martı
´nez-Ramos1and Rodolfo Dirzo4
1
Centro de Investigaciones en Ecosistemas, Universidad Nacional Auto
´noma de Me
´xico, Antigua Carretera a
Pa
´tzcuaro 8701, Col. Ex-Hacienda de San Jose
´de la Huerta, Morelia, MICH 58190, Mexico
2
Instituto de Investigaciones sobre los Recursos Naturales, Universidad Michoacana de San Nicola
´s de Hidalgo,
Avenida San Juanito Itzicuaro s/n, Col. Nueva Esperanza, Morelia, MICH 58337, Mexico
3
Red de Biologı
´a Evolutiva, Instituto de Ecologı
´a, A.C., Carretera Antigua a Coatepec 351, Col. El Haya, Xalapa,
VER 91070, Mexico
4
Department of Biology, Stanford University, 371 Serra Mall, Stanford, CA 94305, USA
It has been suggested that tropical defaunation may unleash community-
wide cascading effects, leading to reductions in plant diversity. However,
experimental evidence establishing cause– effect relationships thereof is
poor. Through a 5 year exclosure experiment, we tested the hypothesis that
mammalian defaunation affects tree seedling/sapling community dynamics
leading to reductions in understorey plant diversity. We established plot tri-
plets (n¼25) representing three defaunation contexts: terrestrial-mammal
exclosure (TE), medium/large mammal exclosure (PE) and open access con-
trols (C). Seedlings/saplings 30 –100 cm tall were marked and identified
within each of these plots and re-censused three times to record survival
and recruitment. In the periods 2010–2011 and 2011–2013, survival was
greater in PE than in C plots and recruitment was higher in TE plots than in
C plots. Overall, seedling density increased by 61% in TE plots and 23% in
PE plots, whereas it decreased by 5% in C plots. Common species highly con-
sumed by mammals (e.g. Brosimum alicastrum and Ampelocera hottlei) increased
in their abundance in TE plots. Rarefaction curves showed that species diver-
sity decreased in TE plots from 2008 to 2013, whereas it remained similar for
C plots. Given the prevalence of tropical defaunation, we posit this is an
anthropogenic effect threatening the maintenance of tropical forest diversity.
1. Introduction
Unsustainable vertebrate overexploitation (hunting, illegal trading and poaching),
combined with reductions in their natural habitat extent and connectivity have
led to the proliferation of the so-called ‘empty forest syndrome’ throughout the tro-
pics [1,2]. Increasing evidence is unveiling the magnitude of the anthropogenic
extirpation of vertebrates (primarily top predators and large-bodied species) from
otherwise seemingly undisturbed tropical forests [2– 4] and the myriadof cascading
effects such defaunation can have on tropical ecosystems [5– 8]. For example, it is
known that the loss of medium and large body-sized vertebrates reduces seed dis-
persal distances, especially of large-seeded plants [9,10]. Moreover, extirpation of
vertebrate seed predators and herbivores favours escape of large seeds and their
seedlings from vertebrate attack [9,11– 13]. In addition, defaunation affects the
role of animal trampling as a source of seedling damage and mortality [14,15].
Some evidence, based on a reduced number of sites, plant species, and life-forms
(e.g. large-seeded trees and palms) [13,16,17] suggests that altered patterns of
seed dispersal, predation or herbivory can alter plant recruitment. For example,
mammalian herbivores can disrupt plant establishment patterns in forest unders-
tories by preferentially consuming more abundant or dominant species [13,18], or
by reducing dispersal limitation [19,20]. Therefore, herbivore defaunation has the
&2014 The Author(s) Published by the Royal Society. All rights reserved.
on December 24, 2014http://rspb.royalsocietypublishing.org/Downloaded from

potential to alter understorey plant species diversity and compo-
sition [12,21,22]. However, recent reviews show that not onlyare
studies assessing those effects still scant, but also that resulting
effects are not consistent [6,23]. This seems to be related, at
least partly, to different methodological approaches used in the
studies. In particular, a variety of settings have been used as
proxies of defaunation, including forest fragments [24], islands
[25], forests hunted at different intensities [12] and experi-
mentally excluded plots [26]. However, in some instances,
for example when using small forest fragments or islands, effects
of abiotic variables can operate as confounding factors [27]. Fur-
thermore, available studies are of variable duration, ranging
from a few months [28] to several years [29].
Very recently a few long-term (more than or equal to 3 years)
studieshavebeenundertakenusingamoredirectlycompara-
tive methodological approach: exclosure devices, to evaluate
the impact of mammalian defaunation on understorey plant
communities [22,26]. These studies have provided valuable
insights on the impact of mammal defaunation on understorey
plant communities; yet, the picture emerging from them is still
far from complete or may even be biased, because larger herbi-
vores (more than 8 kg) were in low abundance or missing from
reference sites owing to biogeographic or anthropogenic factors
[22,26]. Moreover, the relative importance of different herbi-
vores (e.g. rodents versus medium and larger animals) is not
explored in these studies. Another important complication in
studies assessing the impact of mammal defaunation on plant
communities is the limited resolution regarding identification
of seedlings and saplings (a significant problem in rich tropical
forests) [30]. Therefore, while collectively these studies offer
very valuable insights on the consequences of defaunation
on plant communities, there remains an urgent need to conduct
controlled long-term, experimental studies with high plant-
identification resolution, to garner a more comprehensive
view of the potential of herbivore mammal defaunation to
impact tropical understorey plant diversity and structure.
Here, we present results of a 5 year experimental study in a
tropical rainforest site in southeast Mexico, aimed at mimicking
herbivore mammal defaunation by establishing exclosures
in which we distinguish between the role of large-bodied
mammals and small mammals (i.e. rodents). Differential defau-
nation (sensu [8]) is typically observed in tropical forests,
whereby human impact negatively affects medium and large
species, while small mammals are not impacted or are even
benefited [5,9]. Specifically, we assess the effects of excluding ter-
restrial herbivore/granivore mammals on the underlying
dynamicsoftheregenerativetreecommunity(i.e.ratesofindi-
vidual seedling/sapling survival and recruitment) and the
resulting impact on the structure (plant density and species
diversity) of such communities. We test the predictions that:
(i) exclusion of mammals will increase the survival and recruit-
ment of tree seedlings/saplings; (ii) species that are naturally
abundant in the understorey and constitute an important
feeding resource for herbivore/granivore mammals (e.g. large-
seeded plants and their seedlings/saplings) will be benefitted
by the exclusion of mammals leading to greater plant density
but lower species diversity in the understorey; (iii) terrestrial-
mammal exclosure (TE) plots will have greater effects than
medium/large mammal exclosure (PE) plots on plant dynamics
owing to the fact that TE plots combine the effect of the absence
of small rodents (mainly granivores) and medium and large
mammals (granivores and also browsers), and as a consequence,
we expect to see a greater change in species richness and
diversity in TE plots than in PE plots. Moreover, we examined
whether changes in species richness and diversity among treat-
mentswererelatedtotheincreaseofrarespeciesorreleaseof
already abundant species. Given the current prevalence
of anthropogenic vertebrate defaunation [8] and the charac-
teristics of our experimental manipulations (as discussed
above), our results should advance the understanding of the
ecology of defaunation and be of broad significance.
2. Material and methods
(a) Study site
The study site is the Montes Azules Biosphere Reserve (MABR) in
southern Mexico. MABR covers 331 200 ha of tropical rainforest
and harbours 112 mammalian species including the entire guild
of understorey herbivores and granivores [31–34] (electronic
supplementary material, figure S1).
(b) Experimental design and seedling/sapling censuses
In January 2008, we established 25 clusters of three 6 3 m plots
(triplets) with a minimum separation of 60 m and a maximum of
4 km (mean ¼1.6 km). All triplets were placed away from trails
and located on alluvial terraces of flat fertile soil, along the
southern limit of the MABR (electronic supplementary material,
figure S1). Within each triplet, we randomly assigned the pos-
ition of the following treatments: open access to all mammals
(controls ¼C), exclosure of large but not small non-volant mam-
mals (partial exclosure ¼PE) and exclosure of small and large
non-volant mammals (total exclosure ¼TE) (electronic sup-
plementary material, text S1). We identified and marked, with
aluminium tags, all tree seedling/saplings between 30 and
100 cm, located in 4 m
2
central subplots within each plot, to
avoid or minimize edge effects. We re-censused all subplots in
December 2010, November 2011 and January 2013, when we
recorded survival of tagged individuals and identified and
tagged new recruits (individuals reaching 30 cm in height). We
restricted our analyses to 21 triplets that did not suffer any
damage due to tree falls or floods during the course of the study.
(c) Mammal presence in the study area
We recorded presence and relative abundance of mammalian
fauna in our study area through (i) track detection in sand quad-
rats established adjacently to the plots, (ii) camera trapping,
and (iii) compilation of information resulting from independent
on-site studies (electronic supplementary material, text S2).
(d) Statistical analyses
We examined baseline plant density, species richness and diver-
sity differences among treatments at the onset of the experiment,
using a one-way ANOVA. To examine changes in observed
species richness and diversity (Shannon index) over time, we
applied a repeated measurements linear mixed effects model
with treatments and time as fixed effects and plot clusters
nested within treatments as a random effect. To analyse the
impact of treatments on plant survival, recruitment and density,
we divided the corresponding data in three inter-census periods
and fitted a Jolly – Seber open population model. This approach,
successfully used in studies on seedling dynamics, accounts for
tag loss, which in our case was estimated at 16% overall [30].
Spatial autocorrelation among each triplet’s plant dynamics
was assessed via a Mantel test, using physical distances and
plant survival rates of control plots as variables. To analyse
changes in plant richness and diversity within treatments
between the onset and the end of the experiment, we calculated
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rarefaction curves with 95% confidence intervals for the years
2008 and 2013 based on raw plant abundance.
We conducted an analysis of covariance to examine if observed
changes in plant abundance were proportional to initial abun-
dances across treatments, or if species with an initial higher
abundance were more benefited by mammal exclosure. For this
analysis, we only included plant species that were present at the
onset and end of the experiment in the three treatments. Addition-
ally, we performed a contingency analysis to examine whether
the relative frequency of rare and abundant species (Importance
Value Index less than 1.30 and more than 2.9, respectively) chan-
ged with time. A full description of statistical analyses is given in
the electronic supplementary material, text S3.
3. Results
(a) Overall characteristics of the plant community
We tagged and followedthe fate of 502 tree seedlings/saplings,
97% of which we were able to identify to species level (n¼71)
representing 33 families. The most common recorded species
at the onset of the experiment were Brosimum alicastrum and
Ampelocera hottlei, which accounted for 23% and 10% of the
initially tagged plants, respectively.
Plant density, species richness and Shannon’s diversity
index did not differ among treatments at the onset of the
experiment (F
2,60
¼1.4, p¼0.254; F
2,52
¼2.3, p¼0.106; and
F
2,52
¼2.7, p¼0.079; respectively). Species abundance in
each treatment showed similar lognormal distributions
(electronic supplementary material, figure S2).
(b) Mammal presence in the study area
We recorded evidence of the activity of 23 mammalian species,
including the most important herbivores and granivores
historically known for the region: tapir, peccaries, paca,
agouti and deer (electronic supplementary material, table S1).
Paca and tapir were consistently the most frequent under-
storey mammalian herbivores across plot clusters (electronic
supplementary material, figure S3).
(c) Effects of experimental defaunation on plant
dynamics: survival, recruitment and density
We did not detect evidence of spatial autocorrelation in the
plant dynamics of cluster plots using the control’s plant sur-
vival as an analysis variable (r¼20.05, p¼0.923). Analyses
based on Jolly – Seber estimates showed that plant survival
did not differ among treatments during the 2008 – 2010
period. However, in the 2010–2011 period, survival was sig-
nificantly higher in PE (t
317
¼3.3, p,0.001) and TE plots
(t
315
¼2.9, p¼0.002) than in C plots. For the 2011–2013
period, only plant survival in PE plots was significantly
higher than in C plots (t
317
¼2.0, p¼0.023; figure 1a). By
contrast, plant recruitment was higher in PE plots than in C
plots (t
317
¼2.2, p¼0.015) during the 2008–2010 period. In
the 2010–2011 and 2011 – 2013 periods, only recruitment in
TE plots was higher than in C plots (2010–2011: t
315
¼2.4,
p¼0.009; 2011–2013: t
315
¼2.1, p¼0.018; figure 1b).
Massive production of Vatairea lundellii fruits occurred in
the year 2011 affecting one experimental triplet but ensuring
that more than 60% of all new recruits belonged to this
species. To assess the influence of this event on plant survival
and recruitment patterns, we repeated the above described
analyses excluding this species. We found that survival was
no longer different between control and exclosure plots in the
2011– 2013 period and we did not find any effect in terms
of recruitment patterns (see the electronic supplementary
material, figure S4).
Observed patterns of plant survival and recruitment caused
density to increase during the course of the experiment by
23% in PE plots and by 61% in TE plots. By contrast, plant
density was slightly reduced (by 5%) in C plots. Therefore,
final density in PE and TE was, respectively, 1.5 (t
317
¼61.3,
p,0.001) and 1.4 (t
315
¼273.2, p,0.001) times greater than
that of C plots (figure 2). These results were not affected
when excluding V. lundellii seedlings (electronic supplementary
material, figure S4).
0.6
0
10
20
30
40
50
60
70
2008–2010
(a)
**
*
*
*
*
2010–2011 2011–2013
(b)
survival probabilityno. recruits
C PE TE C PE TE C PE TE
0.7
0.8
0.9
1.0
Figure 1. Temporal changes in (a) survival probability and (b) tree seedling/
sapling recruitment among treatments for the three periods of study (values
come from Jolly –Seber open population models +1 s.e.). C, control plot;
PE, partial exclosure; TE, total exclosure. Asterisks (*) indicate significant
differences compared with control (p,0.05).
0
60
70
80
90
100
110
120
C
*
*
PE
TE
130
35
months after ex
p
eriment onset
no. individuals
4660
Figure 2. Plant density for each treatment estimated using Jolly –Seber open
population models for 0, 35, 46 and 60 months after the experiment was
initiated in MABR southern Mexico. C, control plot; PE, partial exclosure;
TE, total exclosure. Asterisks (*) indicate significant differences compared
with control (p,0.05).
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(d) Effect of treatments on seedling/sapling species
richness and diversity
There was a significant interaction effect of time and treat-
ment on species richness and Shannon diversity (F
2,180
¼6.6,
p,0.001; F
2,168
¼7.3, p,0.001, respectively). Species rich-
ness and diversity showed an increasing trend in the
excluded plots, whereas in the control plots they remained
the same (electronic supplementary material, figure S5).
However, for a fixed number of tree seedlings/saplings, rare-
fied species richness (figure 3c) in TE plots was significantly
lower in 2013 than in 2008 (no overlap in 95% confidence inter-
vals). In PE plots, overlap in 95% confidence intervals was
partial for rarefied species richness (figure 3b). Finally, there
was a complete overlap in 95% confidence intervals in C
plots (figure 3a). Diversity (Shannon Index) exhibited the
same pattern (electronic supplementary material, figure S6).
These results were similar when Fisher’s
a
was used.
(e) Effects of experimental defaunation on dominant
and rare tree species
The increase in abundance of relatively common species was
greater in TE than in PE and C plots (slope of TE plots
was significantly greater than that observed in PE plots,
t
27
¼22.4, p¼0.023 and in C plots, t
27
¼22.1, p¼0.047, and
also marginally greater than 1, t
27
¼1.9, p¼0.062; figure 4).
We did not observe changes in the frequency of dominant or
rare species but the number of species that recruited exclusively
during the course of the study was higher in C plots (10) than
in PE (3) or TE plots (4).
4. Discussion
Our findings show that activity of mammalian herbivores has
a clear impact on the patterns of seedling/sapling survival
and recruitment, which translates into changes in plant den-
sity, species richness and diversity in the understorey plant
community. Evidence was particularly strong when all mam-
mals were excluded, indicating the importance of different
groups of herbivores in maintaining plant diversity in the
understorey. Indeed, our results show that in TE plots, den-
sity increased by 61% and diversity (controlling for plant
density) decreased by 22%.
We observed a variation in the effects of treatments on
seedling survival and recruitment over the course of the exper-
iment. In the 2010– 2011 period, survival in PE and TE plots
was similar but greater than in the observed in C plots,
suggesting that medium/large mammals were the main ani-
mals responsible for killing seedlings and saplings by
consuming them or as a consequence of trampling. In the
2011– 2013 period, only survival in PE plots was significantly
higher than in C plots. However, when V. lundellii seedlings
were excluded in this analysis, we found that differences
among treatments were inthe same direction asthose observed
in the 2010– 2011 period (i.e. higher survival in PE and TE plots
than in C plots), although they were not significant (see the
electronic supplementary material, figure S4). An explanation
for this lack of significance might be related to a reduction in
medium/large mammalian herbivore abundance during the
2011– 2013 period. This is supported by the camera-trapping
data, which indicates that capture frequency (picture
records/100 camera-trapping days) of species such as paca,
collared peccary and white-lipped peccary decreased in that
period by 29%, 39% and 100%, respectively, when compared
with data from a study conducted 1 year before [33,34].
Effects of treatments on seedling recruitment also varied
among periods. In 2008– 2010, seedling recruitment was
higher only when medium/large mammals were absent. How-
ever, in the period 2010– 2011, only TE plots underwent
0
10
20
30
40
20 4060
no. individuals
80
total exclosures
rarefied species
richness
rarefied species
richness
rarefied species
richness
partial exclosures
(c)
10
20
30
40
(b)
2008
2013
2008
2013
control plots
10
20
30
40
(a)
2008
2013
100 120
0204060 80100 120
0204060 80100 120
Figure 3. Rarefaction curves showing changes in species richness between
2008 and 2013 in each of the experimental treatments. Continuous lines
represent 95% confidence intervals. Vertical lines show the minimum
number of individuals found in any treatment.
0
0
5
10
15
20
25 C
PE
TE
510
abundance 2008
abundance 2013
152025
Figure 4. Initial (2008) and final (2013) abundances of 11 plant species pre-
sent in all treatments of the experiment of mammalian defaunation
conducted in MABR. C, control plot; PE, partial exclosure; TE, total exclosure.
Continuous black line corresponds to changes directly proportional to initial
abundance (slope ¼1). Only the slope of TE plots is significantly different
from that corresponding to C plots. Points are slightly shifted to avoid com-
plete overlap among them. A full list of species used for this analysis is
provided in the electronic supplementary material, table S2.
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increased seedling recruitment. In the last period (2011–2013),
results were similar (i.e. greater recruitment only in TE plots)
but less contrasting. These results are consistent with evidence
of small rodents representing an important source of morta-
lity for seeds and young seedlings [35– 37]. Again, as in the
case of survival, changes in the magnitude of effect of the exclo-
sures might be related to mammal fluctuations (in this case
small rodents), a commonly documented feature of tropical
forests [36,38].
Observed effects at the plant population level (survival,
recruitment and density) altered the structure and composi-
tion of seedling/sapling communities. When we rarefied
species richness to control for contrasts in plant density
among treatments, we detected that mammal absence
negatively affected plant richness. By contrast, the impact of
mammal exclosure on non-rarefied species richness was posi-
tive. These contrasting results might be related to the activity
of canopy vertebrate seed dispersers. Arrival of seeds through
primary dispersal was not interrupted in our exclosure treat-
ments, something that probably helped the accumulation of
plant species in excluded plots protected from the activity of
herbivore mammals. However, in a more realistic defaunation
scenario, primary seed dispersal is expected to also be affected
by the absence of medium and large arboreal animals (e.g. pri-
mates, large birds, etc.), reducing the amplitude of seed rain
shadows and increasing the abundance of locally produced
seeds [39,40]. Therefore, real defaunation effects are probably
more similar to the effects we observed when rarefied species
richness is used.
We observed high variability in the interspecific response
to exclosure treatments. However, as we expected, relatively
common species (e.g. B. alicastrum and A. hottlei) had greater
increases in abundance than expected given their initial abun-
dance in TE compared with PE and C plots. This result
explains in part the decrease in rarefied species diversity
observed when all terrestrial mammals are excluded. On
the other hand, a set of species with low to intermediate
abundances at the onset of the experiment showed a slight
to marked increase in both types of exclosures, especially in
TE plots. The rank-abundance curve for TE plots in 2013
demonstrates the rise of species such as Virola koschnyi,Inga
pavoniana,Inga punctata and Castilla elastica (see the electronic
supplementary material, figure S2). Finally, we did not find
any pattern in relation to the frequency of rare species per
treatment, however we detected more exclusive species in C
plots than in exclosure plots. Differential response of plant
species to defaunation is probably associated with contrasts
in life-history traits, including reproductive rates, plant long-
evity and growth rate. Therefore, these results highlight the
need to consider the multiplicity of traits and mechanisms
underlying plant responses to defaunation, instead of an
approach focused on single traits (e.g. seed size).
Animal surveys conducted during this experiment show
that our study site supports a diverse mammalian community
(electronic supplementary material, table S1). However,
rodents in the genus Proechimys, which play an important
role as seed predators in other neotropical forest [41,42], were
absent because they are not naturally distributed in Mexico.
On the other hand, an ongoing study documenting animal
visits to fruiting trees using camera-traps, has found that
medium/large body-sized mammals such as tapirs, peccaries
and pacas are among the mostactive in the MABR understorey
(A.A.C-S. 2014, unpublished data; electronic supplementary
material, figure S3). Therefore, it seems safe to assume our
study site is representative of a Neotropical forest with a
healthy mammalian community and that seeds and seed-
lings/saplings in our control plots were exposed to the
potential effects of consumption and trampling of these ani-
mals. Moreover, the diversity and level of conservation of the
mammalian fauna in our study site, particularly large-bodied
species such as tapirs and peccaries (white-lipped and col-
lared), contrasts with that reported in other studies in which
a similar approach has been undertaken to assess the impacts
of defaunation. Those studies, performed in Australia [22]
and Brazil [26], found weak or non-existent, respectively,
impacts of experimental exclosure of ground-dwelling mam-
mals on seedling diversity but those sites can be regarded as
comparatively depauperated or subjected to a long-term
defaunation history.
The extent to which the impacts of defaunation we
observed in the seedling/sapling community would translate
into changes in the composition of mature tree communities
remains an open question. Over the long-term, we can
expect defaunated forests to undergo reduced diversity if
the species that experience an ecological release in the
absence of mammal herbivores and granivores become domi-
nant at the understorey. A recent study in Lambir, Borneo,
provides some insights into this issue: a large-scale census
of a 52 ha plot found that historic vertebrate defaunation cor-
related with low plant species diversity at the sapling level
[43]. Such long-term correlative studies, coupled with exper-
imental manipulations like the ones reported here, support
the hitherto largely anecdotal contention that mammalian
defaunation has the potential to impact the structure and
diversity of understorey plant communities. Also, these
studies underscore the urgency of protecting the few forests
still retaining a healthy vertebrate community.
Data accessibility. Data available from the Dryad digital repository:
http://dx.doi.org/10.5061/dryad.28v87.
Acknowledgements. We thank R. Me
´ndez,B.Chagala,G.Jamangape
´,
A. Jamangape
´, An. Jamangape
´, A. Garmendia and J.P. Carbajal for
field assistance. The staff of the Chajul Field Station provided invaluable
logistical support. Use of facilities during the beginningof this study was
facilitated by support from PEMEX to the Chajul Field Station. F.
Espinosa and D. Valenzuela provided valuable input, and E. Brenner
read and improved a previous draft. Two anonymous reviewers and
T. Theimer provided valuable comments on an earlier draft of this
paper. This contribution is a partial requirement for the PhD degree of
A.A.C.S within the Graduate Program of Biological Sciences, UNAM.
Funding statement. A.A.C.S. was supported by a scholarship provi-
ded by the Mexican National Council of Science and Technology
(CONACyT). This study was funded by grants FE005 from
CONABIO and CN-09-347 from UC Mexus-CONACyT.
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6
on December 24, 2014http://rspb.royalsocietypublishing.org/Downloaded from

73
ELECTRONICSUPPLEMENTARYMATERIAL
FigureS1.GeographiclocationofthestudyareawithintheStateofChiapas,southeast
Mexico. MABR = Montes Azules Biosphere Reserve. Each black circle in the left
bottomimage indicatesthe location ofthe experimentalcluster ofplots (triplets).
ImagetakenfromGoogleEarth.

74
Studysite
TheMontes Azules BiosphereReserve (MABR),Mexico (16°6'48"N, 90°56'27"W).
AveragetemperatureandannualprecipitationintheMABRrangebetween24°Cand
26°Candbetween1500and3000mmrespectively(INE,2000).Mammalsspeciesin
theMABRincludetoppredatorssuchascougar(Pumaconcolor)andjaguar(Panthera
onca);largebodiedherbivoressuchasBaird´stapir(Tapirusbairdii),whitetaileddeer
(Odocoileusvirginianus),CentralAmericanbrocketdeer(Mazamatemama),collared
peccary(Pecaritajacu)andwhitelippedpeccary(Tayassupecari);andseveralsmall
andmediumsizedgranivores/frugivores,suchasagouti(Dasyproctapunctata),paca
(Cuniculus paca), squirrels (Sciurus spp.), and rodents (e.g. Heteromys
desmarestianus)(Medellin,1994).
TextS1.Experimentaldesignofexclosuremammaliantreatments
Weestablishedthreetreatmentsofmammalianexclusionineachtriplet:Control(C)
plotsweredelimitedbyPVCstakesjuttingonly30cmfromthegroundallowingfree
animalaccess. Partialexclosures (PE)plots werefenced with1.2 mheight chicken
wire,supportedbyaluminiumstakes.A20cmgapwasleftatthebaseofallaround
thefencewallstoallowaccesstosmallbodiedmammals.Totalexclosures(TE)plots
werefencedwithchickenwireplus90cmtallgalvanizedsheetburied20cmdeepto
preventaccess ofburrowing mammals.Granivorous birds wereable topotentially
access excluded plots but they were not seen foraging inside the plots or in the
understoreyingeneral.ApilotmonitoringofexperimentalplotsusingShermantraps
showedthatPEallowedtheaccessofsmallrodentswhileTEplotswereeffectiveto
limittheiraccess(datanotshown).Evidenceoftheactivityofmammalianspeciesin
ourstudyareaacrossplotclustersindicatedthatseedsandseedlings/saplingsinour
controlplotswereexposedtothepotentialeffectsofconsumptionandtramplingof
theseanimals.
TextS2.Mammalpresenceinthestudyarea
Torecordthemammalianfaunapresentinourstudyareaweset,attheonsetofthe
experiment,45sand quadrats(50x30 cmeach), separatedbyadistance of10m,
along3trailsthatcrossedtheareainwhichmostofthetripletswerelocated.These
quadratswerecheckedfortracksdailyduringafourdayperiod.Tracksrecordedin
the quadrats were identified using field guides and then erased to avoid double

75
counting. Additionally, in July 2013, we set one cameratrap (Bushnell 119445 or
StealthCamSTCU838NXT)ineachof10controlplots.Thesecameraswereactivefor
fourweeks.Wecompletedthelistofmammalsactiveinourstudyareawithdatafrom
independent cameratrapping surveys carried out in the vicinity of our study area
duringthe 20012012 period(Azuara, 2005;Falconi, 2011; Garmendiaet al.2013;
Towns,2013).
TextS3.Fullstatisticalanalyses
WeappliedonewayANOVAusingsoftwareR(RCoreTeam,2014)toexaminetree
seedling density, species richness and Shannon diversity differences among
treatmentsattheonsetoftheexperiment.
Toexaminechangesinrawspeciesrichnessanddiversityovertimeweapplied
arepeatedmeasurementslinearmixedeffectsmodel.Treatmentsandtime(months
afterinitialsetting)weredefinedasfixedeffectsandintherandomcomponentwe
definedtherepeatedmeasurements natureof theanalysis withineachclusterand
treatmentcombination.Inadditionwemodelledthevariancewithapowerfunction
and we accounted for the correlation among the data with a general correlation
functioninordertomeetmodelassumptions.TodothisweusedtheRpackagenlme
(Pinheiroetal.,2013).
Toanalysetheeffectsoftreatmentsonseedlingsurvivalandrecruitment,we
dividedthecorrespondingdatainthreeintercensusperiods:20082010(35months),
20102011(11months),and20112013(14months).Wecomparedseedlingsurvival,
recruitmentanddensitybyfittingaJollySeberopenpopulationmodel,usingtheR
packageRcapture(Baillargeon&Rivest,2012),anapproachsuccessfullyusedinother
studiesonseedlingdynamicstoaccountfortagslossinrepetitivecensuses(Becket
al., 2013). In our case, estimated average tag loss was ca. 16%. For each tagged
seedling we created a “capture” history and analysed their frequencies using log
linear models (Baillargeon & Rivest, 2007). To contrast survival, recruitment and
densityamong treatmentsweapplied ttestsusing themeansand standarderrors
generatedbythefittedmodels.
To assess the possible existence of spatial autocorrelation among
experimentaltripletswecarriedoutaManteltestusingphysicaldistancesandplant
survivalratesincontrolplots.Plantsurvivalrateto2013forthe2008cohortwasused.
ThisanalysiswasperformedusingtheRpackageade4(Dray&Dufour,2007).

76
Toanalysetheimpactofmammalexclosureonspeciesrichnessanddiversity
(ShannonIndex),wecalculatedsamplebased(i.e.,plots)rarefactioncurvesforyears
2008 and 2013 using EstimateS ver. 9 (Colwell, 2013). To test for differences in
diversitybetweentheonsetandtheendoftheexperiment,wecomparedthedegree
ofoverlapbetween95%confidenceintervalsfor2008and2013curveswithineach
treatment.
We analysed whether plant species with an initially high abundance
experiencedasignificantincreaseresultingfrom mammalianexclusion. Totest this
hypothesis we conducted an analysis of covariance using the initial and final
abundances of the plant species present at the onset of the experiment as
explanatoryandresponsevariables,respectively,andtreatmentasafactor.Forthis
analysiswepooledseedlings perspeciesforeach treatment.After establishingthe
existence of significant differences among treatments we compared the resulting
slopesusingcontrastsbasedonthelinearpredictorsofthemodel.
Moreover,weusedacontingency analysisto examineif frequenciesof rare
andabundantspecieswereindependentamongtreatments,andacrosstimeusinga
Pearson'sChisquaredtestandaFisher'sexacttest,respectively.Weusedamodified
ImportanceValueIndex(IVI)toidentifytherareanddominantspeciesbytreatment
and census (density of individuals + ratio of occupied plots). Rare and abundant
speciesweredefinedasspecieswithanIVI<1.3andIVI>2.9,respectively.

77
Figure S2. Rankabundance curves for tree seedling species in each of the
experimental mammal defaunation treatments (plots pooled) for 2008 and 2013
years. The dotted line indicates that more than one species occupy that level of
abundance. Key to species names: Amho = Ampelocera hottlei, Bral = Brosimum
alicastrum,Brco =Brosimum costaricanum, Cael =Castilla elastica, Digu= Dialium
guianense,Faoc=Farameaoccidentalis,Inga=Ingapavoniana,Inpu=Ingapunctata,
Lipl=Licania platypus, Piad=Piperaduncum,Piae =Piperaequale,Prco= Protium
copal,Psch=Psychotriachiapensis,Valu=Vatairealundelli,Viko=Virolakoschnyi.

78
TableS1.Mammalsrecordedinthestudyareausingdifferentmethods,beforeand
duringtheperiodinwhichseedlingcensuseswereconducted.Speciesnamesfollow
WilsonandReeder(2005).Datain“Cameratraps”columnindicateminimumand
maximumvaluesofcapturefrequency(picturerecords/100cameratrappingdays)
basedonfivecameratrappingstudies(superscriptnumbersandreferencesgiven
below).
Samplingmethod
Family
Species
Camera
traps
Tracks
Sightings
Didelphidae
Didelphis marsupialis
(Commonopossum)
0.002,3 –
0.891
Didelphisvirginiana
(Virginiaopossum)
0.002,3 –
0.491
Metachirusnudicaudatus
(Brownfoureyedopossum)
0.002,3 –
0.491
Philanderopossum
(Grayfoureyedopossum)
0.002,3 
0.321
Dasypodidae
Dasypusnovemcinctus
(Ninebandedarmadillo)
0.162 –
2.671
x4
x4
Myrmecophagidae
Tamanduamexicana
(NorthernTamandua)
0.002 –
0.081
Cuniculidae
Cuniculuspaca
(Spottedpaca)
1.382 –
8.055
x4
Dasyproctidae
Dasyproctapunctata
(CentralAmericanagouti)
0.001,2 –
1.245
Sciuridae
Sciurussp.
(Squirrel)
0.003 
0.531
Felidae
Leoparduspardalis
(Ocelot)
0.082 –
1.331
x4,5
Pumaconcolor
(Cougar)
0.002 –
1.613
Pantheraonca
(Jaguar)
0.122 –
1.503
Leopardusweidii
(Margay)
0.001 –
0.242

79
Pumayaguaroundi
(Jaguarundi)
0.002,3 –
0.041
Mustelidae
Eirabarbara
(Tayra)
0.002 –
0.393
Mephitidae
Conepatussemistriatus
(Stripedhognosedskunk)
0.002,3 –
0.041
Procyonidae
Nasuanarica
(Whitenosedcoati)
0.122 –
1.131
x4
x4
Procyonlotor
(Raccoon)
NR
x5
Cervidae
Mazamatemama*
(Central American red
brocket)
0.572 –
2.173
x4
x4
Odocoileusvirginianus
(Whitetaileddeer)
0.001,3 –
0.042
x4
Tayassuidae
Pecaritajacu
(Collaredpeccary)
0.935 
1.821
x4,5
x4,5
Tayassupecari
(Whitelippedpeccary)
0.002 –
1.421
Tapiridae
Tapirusbairdii
(Baird'stapir)
0.442 
5.723
x4,5
x5
1Azuara(2005);2Falconi(2011);3Towns(2013);4Garmendiaetal.(2013);5Thisstudy.
*RecordedbyAzuara(2005)andGarmendiaetal.(2013)asM.americana.NR=notrecorded.

80
Figure S3. Mammals consuming fruits of Pouteria sapota (top) and Brosimum
alicastrum(bottom)withinthestudyareaintheMontesAzulesBiosphereReserve.
Baird´stapir(Tapirusbairdii)(top)andpaca(Cuniculuspaca)(bottom).

81

82
Figure S4. Temporal changes in (a) survival probability, (b) tree seedling/sapling
recruitmentand(c)plantdensityamongtreatmentsforthethreeperiodsevaluated
excluding the event of massive production of Vatairea lundellii seedlings in 2011.
ValuescomefromJollySeberopenpopulationmodels±1SE.C=controlplot,PE=
partial exclosure and TE = total exclosure. (*) indicates significant differences
comparedwithcontrol(p<0.05).
(c)

83
FigureS5.Changesin(a)speciesrichnessand(b)Shannondiversityamongtreatments
overtime.Boxplotsillustratevariationwithineachtreatmentandcontinuouslines
representthe predictorsof the linearmixedeffects models.C= controlplot, PE=
partialexclosureandTE=totalexclosure.

84
FigureS6.RarefactioncurvesshowingchangesinseedlingcommunityShannonIndex
observed between 2008 and 2013 in each of the experimental treatments.
Continuous lines represent 95% confidence intervals. Vertical lines show the
minimumnumberofindividualsfoundinanytreatment.
Shannon Index

85
TableS2.Initial(2008)andfinal(2013)abundancesof11plantspeciespresentinall
treatments at the onset of the experiment of mammalian exclusion conducted in
Montes Azules Biosphere Reserve. These species were included in the analysis of
covarianceandgraphedinthefigure4ofthemaintext.
Controlplots
Partialexclosures
Totalexclosures
Species
2008
2013
2008
2013
2008
2013
Brosimumalicastrum
19
17
21
15
17
26
Ampelocerahottlei
12
8
6
14
8
10
Dialiumguianense
6
6
1
0
2
2
Farameaoccidentalis
5
3
2
1
1
1
Ingapavoniana
3
1
3
4
2
4
Psychotriapapantlensis
1
2
5
7
2
2
Vatairealundellii
4
11
3
14
1
9
Ingapunctata
1
1
3
0
3
5
Guareaglabra
2
2
2
2
2
2
Pouteriaglomerata
4
1
1
1
1
1
Mollinediapallida
1
1
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Pinheiro,J.,Bates, D., DebRoy,S.,Sarkar,D., &RDevelopmentCore Team.(2013).
nlme:LinearandNonlinearMixedEffectsModels.Rpackageversion3.1111.
Towns,V.S.(2013).Monitoreopoblacionaldealgunasespeciesdemamíferosdetalla
mayoren la selvaalta perennifolia delestadode Chiapas, México.Master´s
thesis,UniversidadNacionalAutónomadeMéxico.
Wilson, D. E., & Reeder, D. M. (2005). Mammal species of the world, 3rd edn.
Baltimore,MD:JohnHopkinsUniversityPress.

CAPÍTULOIV
Patronesderemocióndesemillas:elpapel
delosatributosquímicosyeltamañodelos
mamíferosgranívoros
AngelaA.CamargoSanabria

89
Resumen
Lassemillasenelsuelodelaselvasonunrecursovaliosoparadiversasespeciesde
mamíferostropicales.Asuvez,losmamíferosimpactanpositivaonegativamentelas
poblacionesdemuchasespeciesdeplantasatravésdeladispersiónodepredación
desemillas.Losmamíferosgranívorosseleccionanlassemillasconbaseeneltamaño,
contenido nutrimental, concentración de metabolitos secundarios y presencia de
defensas físicas. Existen pocos estudios que evalúen simultáneamente el efecto
relativo de mamíferos pequeños y grandes sobre los patrones de remoción de
semillasylainteracciónconlosatributosnutrimentalesydedefensadelasmismas.
En este trabajo se cuantificaron los patrones de remoción de semillas de ocho
especies deárboles tropicalesy se relacionaroncon susatributos químicos.Estas
semillastuvieronuntamañosimilarperocontrastaronenelcontenidodenutrientes
y de metabolitos secundarios. Se encontró que la remoción de semillas se asoció
principalmenteconlaconcentracióndedosmetabolitossecundarios:inhibidoresde
tripsinaysaponinasysecundariamente,conelcontenidodegrasasycarbohidratos
noestructurales.Lapresenciadealtoscontenidosdegrasasyproteínasenlassemillas
con mayor remoción pudo ser el factor responsable de atenuar o compensar los
efectosnegativosdelasdefensasquímicas.Esteestudiodemostróqueaúndentrode
un grupo de semillas de tamaño similar existe variación en el resultado de la
interacciónsemillagranívorodebidoalainfluenciadeatributosquímicosyaltamaño
delpotencialconsumidor.
Palabras clave: reservas de las semillas, depredación de semillas, mamíferos
tropicales,metabolitossecundarios,SelvaLacandona.

90
Introducción
Las semillas que se depositan en el piso de la selva son un recurso esencial para
muchosgranívorosterrestres(Curran&Leighton,2000;Leigh,1999).Seestimaque
los mamíferos tropicales pueden remover hasta el 90% de la lluvia de semillas
producidaporalgunasespeciesdeárbolesenlaselva(Hulme,2002).Deestaforma,
los mamíferos pueden: 1) ejercer un impacto negativo sobre el tamaño de las
poblacionesdeplantasalactuarcomodepredadores(Crawley,2000)o2)afectarla
distribuciónespacialdelasplántulasoinclusoestadiosmásavanzadosatravésdela
dispersiónsecundaria(Nathan&MullerLandau,2000).
Actualmente,esreconocidoqueladefaunación,elprocesodedisminucióny
pérdidadepoblacionesdevertebrados(Dirzoetal.,2014),alteraindirectamentelos
patronesde remoción desemillas al afectarlas especies demamíferos granívoros
terrestres,especialmenteaquellasdemayortamañocorporal.Lasprediccionesdelos
efectosdeladefaunaciónsobrelospatronesderemocióndesemillassehanhecho
considerando casi exclusivamente el tamaño de la semilla. La hipótesis de la
depredacióndiferencialpredicequeenausenciadelosmamíferosgrandes,lapresión
de depredación aumentará sobre las especies de semilla pequeña debido a la
presenciaderoedores granívoros,que sonmenosafectadose inclusobeneficiados
porladefaunación(Mendoza&Dirzo,2007).Sinembargo,ladecisióndeungranívoro
sobrequéhacerconunasemilla(consumirlainsitu,removerlaoalmacenarla)ypor
tanto,eldestinofinalestáinfluenciadaporotrosatributosdelasemilla.Porejemplo,
Xiaoetal.(2006)encontraronquelaproporcióndesemillasremovidasporroedores
serelacionópositivamenteconeltamañodelasemillaperonegativamenteconsu
valorcalóricoysu concentracióndetaninos.Por otraparte,Zhang& Zhang (2008)
encontraron que los roedores removieron más rápido semillas con endocarpos
delgadosyquelavariacióninterespecíficaestuvorelacionadaconeltamañocorporal
delroedor.Estudiosenfocadosenmamíferosmedianosygrandestambiénmuestran
quehayrespuestasdependientes delos atributosde lassemillas.Mucunaholtonii,
unasemillaaltamentetóxicaperoconaltoscontenidosdeproteína,esconsumidain
situporelpecarídecollar,mientrasquetiendeaserdispersadaporelagutiquienno
puedeconsumirla porquees afectadonegativamentepor lastoxinas (Kuprewicz&
GarcíaRobledo,2010). Unpatrón similarfue observadoenla leguminosaOrmosia
arborea;lapresenciadealcaloidesensusemillasdesalentóelconsumoporelroedor
Dasyprocta leporina más no su capacidad para almacenarlas, favoreciendo su
dispersión(Guimarãesetal.,2003).

91
LosestudiosenelNeotrópicoenelcontextodeladefaunaciónhanevaluado
semillas de tamaño contrastante (Dirzo et al., 2007; Mendoza & Dirzo, 2007). En
contraste,enelpresenteestudioevalúosemillasdetamañosimilarperoquevarían
ensus reservasyen susdefensas químicas.Estosatributos delas semillasnosólo
respondenalapresiónselectivadelosanimalesgranívorossinotambiénaladeotros
factoresbióticosasícomomúltiplesfactoresabióticos(Fenner&Thompson,2005).
Porejemplo,eltamañoylasreservasdelasemilla(nitrógeno,lípidosycarbohidratos
no estructurales) determinan la cantidad total de recursos disponibles para el
crecimientoydesarrollodelas plántulas(Fenner, 1983;Ichie etal.,2001). Deigual
forma,estosdosatributosinfluyenenlaatracciónadepredadores(Mendoza&Dirzo,
2007),yenlatoleranciaycapacidaddelasplántulaspararecuperarsedelaherbivoría
o eldañofísico(Mendoza&Dirzo,2009;Moles&Westoby, 2004).Ademásdeuna
cantidadfinita dereservas, lasemilla poseemetabolitos secundariosy estructuras
(comotestasgruesasyduras)quelepermitendefendersedeladepredaciónprey
postdispersión,asícomodelataqueporpatógenos(Fenner&Thompson,2005).
Los mamíferos granívoros, a su vez, responden diferencialmente a los
atributos de las semillas de acuerdo a su tamaño corporal, comportamiento de
forrajeo y fisiología digestiva (Hautier et al., 2010). Se sabe, por ejemplo, que los
mamíferos tratan de maximizar la ingesta de nutrimentos y energía rápidamente
metabolizableydeevitarlasdefensasfísicasocompuestossecundariosquereducen
la digestibilidad (Tahvanainen et al., 1991). Pero, tienden a haber diferencias
dependiendodeltamañocorporal;mientraslosmamíferosgrandes(>5kg)tienenun
sistemadigestivoydedetoxificacióneficientequelespermiteconsumircomidarica
enfibraoenmetabolitossecundariosperjudiciales,losmamíferospequeños(<500
g) están fuertemente limitados por la cantidad de metabolitos secundarios que
pueden procesar (Tahvanainen et al., 1991). En consecuencia, los mamíferos
pequeños como los roedores prefieren alimentos con alto contenido energético o
nutrimentalypoca fibrayseleccionansobre labasedepequeñas diferenciasenla
concentraciónde metabolitos secundarios(Blate etal., 1998; MartínezGallardo&
SánchezCordero,1993;Wang&Chen,2012).Por suparte,los mamíferos grandes,
en particular los rumiantes, parecen seleccionar con base en la disponibilidad del
recursoalimenticiomásqueensusatributosintrínsecos;estograciasacaracterísticas
morfofuncionalesdelanimalcomo elgranvolumendelrumen, elmutualismo con
microbiosy elprolongadotiempo deretenciónde lacomidaen eltractodigestivo
(Tahvanainenetal.,1991).Sinembargo,larespuestadelmamíferoaloscompuestos
defensivosdelasplantases muchomás complejay ademásdel tamañodel animal

92
dependerádeloqueelanimalhaestadoconsumiendooconsumirá,desuedad,sexo
yestadoreproductivo(Freeland&Janzen,1974).
Pocosestudios(verBlateetal.,1998)hanevaluadosimultáneamenteelefecto
relativo de mamíferos pequeños y grandes y su interacción con los atributos
nutrimentalesydedefensadelassemillas.Enelpresentetrabajoutilizoundiseñode
exclusionesparasepararel efecto delosmamíferosmedianosgrandesy pequeños
sobre la remoción de semillas de ocho especies de árboles tropicales y evalúo los
atributos nutrimentales (grasa, proteína, carbohidratos no estructurales o CNE,
minerales y agua) y defensivos (fibra, inhibidores de tripsina, fenoles, saponinas y
alcaloides)delassemillas.Lostratamientosdeexclusiónpermitieron:i)elaccesode
toda la fauna terrestre (testigo, T), ii) el paso de los mamíferos pequeños pero
limitaronelingresodelosmedianosgrandes(exclusiónparcial,EP)yiii)impidieronel
pasodetodoslosmamíferosterrestres(exclusióntotal,ET).Específicamentesebuscó
responder: (1) ¿qué atributos ordenan a las especies a lo largo del gradiente de
concentraciónde tiposde compuestos?,(2)¿los atributosevaluados serelacionan
conlaproporcióndesemillasremovidas?,y(3)¿haydiferenciasenlaproporciónde
semillas removidas por especie entre tratamientos de exclusión de mamíferos? El
estudiosellevóacaboenlaReservadelaBiósferaMontesAzules,unáreadeselva
húmedaqueposeeunacomunidadbienconservadademamíferosdepredadoresde
semillas,locuallaconvierteenunsistemaidealparaanalizarelefectorelativodelos
mamíferos grandesmedianos y pequeños sobre los patrones de remoción de las
semillas.
Métodos
Sitiodeestudio
Esteestudiosellevó acabo enel extremosur dela ReservadelaBiósferaMontes
Azules (RBMA) en el estado de Chiapas (lat. 19°05'20°07' N, long. 90°45'01''
91°30'24''O),enlavecindaddelaEstaciónBiológicaChajul.Eláreadeestudioestá
incluidaenlaSelvaLacandona,laporcióndebosquehúmedotropicalmásgrandede
México.EnlaSelvaLacandonalatemperaturamediaanualvaríaentre24y26°C,yla
precipitación anual promedio es 2200 mm (Estación Meteorológica Guacamayas),
presentandogeneralmenteunmáximodeprecipitaciónentrejunioyseptiembreyun
mínimoentremarzoyabril(INE,2000).

93
LafaunademamíferosdelaRBMAincluye112especiesdelascuales36tienen
hábitos terrestres, semiarbóreos o escansoriales (animales adaptados a escalar;
Medellin,1994).Deestas36especies,el78%(28spp.)pesanmásde1kgmientras
queochopesan menosde100 g.Asimismo,el75% (27spp.)incluye plantasensu
dietaatravés delconsumodefollaje, semillasy/o frutos.Enel áreade laestación
Chajul, estudios de fototrampeo realizados en la última década confirman la
presenciade 20 delas 23especiesde mamíferosmedianosy grandes,terrestresy
escansoriales reportadas por Medellín (1994) (Azuara, 2005; Falconi, 2011;
Garmendiaetal.,2013;Towns,2013;CamargoSanabria&Mendoza,enpreparación).
En cuanto a la fauna de roedores pequeños (< 500 g) se sabe que Heteromys
desmarestianus (46 a 87 g) es el roedor más abundante en el área de la estación
Chajul,seguidoporSigmodonsp.(110g)yOryzomyzsp.(33a53g)(Mendoza,2005;
Villanueva,2001).ConsiderandolascategoríasdedietautilizadasporMedellín(1994)
hay un grupo de 16 especies de mamíferos que potencialmente removerán o
depredaránlassemillasenlosexperimentosderemoción(Tabla1).
Tabla1.Especiesdemamíferospequeños,medianosygrandesquepotencialmentepueden
remover las semillas de ocho especies de árboles tropicales usadas en este estudio.
Categoríasdetamaño,dietayhábitofuerontomadosdeMedellín(1994);P=pequeño(<500
g), M = medianos (> 500 g a < 10 kg), GR = grandes (> 10 kg); G=Granívoro,F/H=
Frugívoro/herbívoro,F/O=Frugívoro/Omnívoro,H/R=Herbívoro/ramoneador;T=terrestre,
Sc=escansorial.
Especie
Tamaño
Dieta
Hábito
Heteromysdesmarestianus
P
G
T
Oligoryzomysfulvescens
P
G
T
Oryzomysalfaroi
P
G
T
Oryzomysmelanotis
P
G
T
Oryzomyspalustris
P
G
T
Ototylomysphyllotis
P
G
Sc
Peromyscusmexicanus
P
G
T
Cuniculuspaca
M
F/H
T
Dasyproctapunctata
M
F/H
T
Didelphismarsupialis
M
F/O
Sc
Didelphisvirginiana
M
F/O
Sc
Nasuanasua
M
F/O
Sc
Mazamaamericana
GR
H/R
T
Pecaritajacu
GR
F/H
T
Tapirusbairdii
GR
F/H
T
Tayassupecari
GR
F/H
T

94
Especiesfocales
Para seleccionar a las especies de árboles con las cuales trabajaría en este
experimento, usé los datos de supervivencia y reclutamiento de plántulas que se
colectaronendos tratamientosdeexclusiónexperimental demamíferosterrestres
(véansedetallesenCamargoSanabriaetal.,2015).Seleccionéaquellasespeciesde
árboles cuya densidad de plántulas aumentó en respuesta a los tratamientos de
exclusiónporqueestoindicaqueéstasespeciesescaparonalaregulaciónejercidapor
losmamíferosenlafasedeestablecimientooreclutamiento.Adicionalmentesetuvo
en cuenta: (1) que las semillas de las especies focales fueran removidas por
mamíferos;(2)quelosárbolesreproductivosfueranlosuficientementeabundantes
comoparaalcanzaruntamañodemuestramínimo(ca.200semillasporespecie);y
(3) quelassemillastuvieranuntamañomínimoparasermarcadas(ca.10mm).Las
especies seleccionadas fueron Brosimum alicastrum (Moraceae), B. lactescens
(Moraceae),Pseudolmedia oxyphyllaria(Moraceae), Dialiumguianense (Fabaceae),
Inga pavoniana (Fabaceae), y Virola koschnyi (Myristicaceae),usadas durante la
temporadadefructificacióndejulioagostode2013,yAmpelocerahottlei(Ulmaceae)
y Castilla elastica (Moraceae), usadas durante la temporada de fructificación de
mayojuniode2014.
Recopilacióndeinformaciónsobreatributosdelassemillas
Lainformaciónsobreeltamañodelassemillas,humedad,contenidobromatológico
(proteína cruda, grasa, fibra, carbohidratos no estructurales y minerales) y
concentración de metabolitos secundarios (alcaloides, saponinas, inhibidores de
tripsinayfenoles)seobtuvodirectamenteenesteestudioconsemillascolectadasen
enlossenderosdelaEstaciónBiológicaChajulyotrossectoresdelaRBMA.Durante
losmesesdejulioagostode2013ymayojuniode2014secolectaronfrutosdelas
especiesfocales.Losfrutossecolectarondelsuelodebajodelosárbolesparentalesy
semantuvieronenbolsasdeplásticoherméticashastallegaralabasedetrabajo.Se
removiólapartecarnosadelosfrutosylassemillassemantuvieronenrefrigeración
hastasutrasladoalultracongeladordeloslaboratoriosinstitucionalesdeElColegio
de la Frontera Sur (ECOSUR) en San Cristóbal de las Casas. Todas las semillas con
daños visibles fueron desechadas. Para los análisis de contenido nutrimental y
metabolitossecundariosseutilizaronentre150y500semillasporespecie.
Comosehaindicadoenotrosestudiosconducidosenbosquestropicales,la
longitud del diámetro mayor de la semilla y su masa están fuertemente
correlacionados(Dirzoetal.,2007);portanto,enestetrabajoseutilizólalongitudde

95
lasemillacomomedidadesutamaño.Estediámetrosemidióconunvernieren20
semillasporespecie.
El análisis químico proximal (AQP) fue realizado en el Laboratorio de
BromatologíadelECOSUR siguiendonormasmexicanas, publicacionesyprotocolos
internos(Apéndice1).
El análisis de metabolitos secundarios se llevó a cabo en el Laboratorio de
EcologíaQuímica delInstituto de Investigacionesen Ecosistemasy Sustentabilidad
(IIESUNAM)medianteespectofotometría(UVVisSpectrophotometerModelo752).
El protocolo de análisis constó de cinco pasos: secado, molido, desengrasado,
extracciónydeterminacióncuantitativadelmetabolito(Apéndice2).
Experimentosderemocióndesemillas
Entre160y400semillasporespeciefueronutilizadasparahacerlosexperimentosde
remociónensitiosestablecidosenlaEstaciónBiológicaChajul(CamargoSanabriaet
al.,2015).Estossitiosestuvieron distanciadosun mínimode 60m yunmáximode
820m(promedio=300m).Encadaunodelossitiosseestablecierontresparcelas
experimentalesde 6x3 mcondos tratamientosdeexclusión demamíferos yuna
parcelatestigo: i)laparcela deexclusión parcial(EP) estuvo rodeadacon mallade
gallinero(1mdealtura)abiertaenlabaseparaexcluirmamíferosmedianosygrandes
peropermitirel accesodepequeñosroedores; ii)laparcelade exclusióntotal(ET)
estuvorodeadadeláminametálicaymalladegallinero(1mdealtura)paraevitarel
accesodetodoslosmamíferosterrestres;yiii)laparcelatestigo(T)estuvomarcada
sóloenlasesquinasconestacas.Unestudioprospectivo,enelqueseusarontrampas
Sherman,mostró quelaEP permitióel accesode roedores mientrasque laET fue
efectivaenlimitarsuacceso(datosnomostrados).Todaslasexclusionesestuvieron
abiertasen la partesuperior, detal formaque estuvieron expuestasa lalluvia de
semillas y al efecto de vertebrados arborícolas de forma comparable a la parcela
testigo.
Paraprepararlassemillas parael experimentose quitóla partecarnosadel
frutodetal formaquesólo lasemillaestuviera presenteyaquellas quemostraran
algúndañofuerondescartadas.Lassemillasfueronmantenidasenrefrigeración(12
°C)hastaeldíaenqueseestablecióelexperimento,generalmentealdíasiguientede
surecolecciónomáximodosdíasdespués.
Paradeterminarconmayorprecisióneldestinodelassemillas,seprocedióa
marcarun subgrupo porespecie. Para esto,seles pasóun hilo nylonde 50cmde

96
longitudde grosorvariable(dependiendo deltamañode lasemilla)a travésdeun
pequeñoorificiohechoconunaagujadecoserdelgada.Parafacilitarlalocalización
delasemillaencampo,alotroextremodelhilonylonseamarróunacintaflaggingde
5cm.
Porcadaespeciesecolocaronentre10y20semillas(510marcadasy510sin
marcar)portratamiento(Tabla2)enalmenosseissitios(réplicas).Sóloenelcasode
un sitio para D. guianense las semillas disponibles sólo alcanzaron para repartirse
entredostratamientos: exclusiónparcial(EP)y parcelatestigo(T).En cadasitiose
establecieronsemillasdemáximotresespeciessimultáneamente.Losexperimentos
se revisaron diariamente durante los primeros días y después de manera más
espaciadahastaque90%delassemillasdelaparcelatestigofueronremovidas(3a
38días).
Tabla 2. Número de semillasyréplicas utilizadaspor especie para losexperimentos de
remociónllevadosacaboendostemporadasdefructificación,julio–agosto2013ymayo–
junio2014.T=parcelatestigo,EP=exclusiónparcial,ET=exclusióntotal.
Semillasnomarcadas/marcadas
Especie T EPET
Réplicas
(sitios)
Díasde
seguimiento
Ampelocerahottlei
60/60
60/60
60/60
6
26
Brosimumalicastrum
63/58
63/59
63/59
8
20
B. lactescens
60/30
60/30
60/30
6
16
Castillaelastica
60/60
60/60
60/60
6
22
Dialiumguianense
69/70
70/70
60/61
7
36
Ingapavoniana
55/55
56/55
55/55
6
7
Pseudolmediaoxyphyllaria
28/27
28/28
25/26
6
38
Virolakoschnyi
54/54
54/54
54/55
7
38
Encadarevisiónseregistrólacondicióndelassemillascomo:1)removida,si
nofueencontrada;2)consumidaparcialototalmenteenelsitio;3)infestada,sifue
atacadaporhongosoinsectoso4)germinada.Lassemillasinfestadasseidentificaron
porlapresenciademicelioopequeñosagujerosprovocadosporinsectos.Enelcaso
delassemillas marcadasquefueron removidasseclasificaron comodispersadassi
fueronencontradasintactasenelsueloenunpuntodiferentealinicialodesaparecida
si no fueron encontradas después de una búsqueda exhaustiva alrededor de la

97
parcela. Sólo las semillas que no tuvieron ninguna de estas condiciones fueron
dejadasenelsitioparaseguirmonitoreándolas.
Paraconfirmarlaactividaddelosmamíferosmedianosygrandesenlossitios
experimentales,secolocóunacámaratrampaenlaparcelatestigodecadasitio.Esta
cámaraestuvoactivadurantetodoslosdíasdelexperimento.
Análisisdedatos
Para determinar el nivel de asociación entre los atributos medidos en las semillas
(tamaño, nutrimentos y metabolitos secundarios), se calculó el coeficiente de
correlacióndePearson.EnesteanálisisnoseincluyóPseudolmediaoxyphyllariapues
notuvodatosdemetabolitossecundarios.
Paraordenaralasespeciesdesemillasdeacuerdoasusatributosquímicos,
serealizóunanálisisdecomponentesprincipales(PCA)usandolasochoespeciesde
semillasy10atributosrelacionadosconsucontenidonutrimental(grasas,proteínas,
minerales,CNE),defensaquímica(fibra,inhibidoresdetripsina,saponinas,alcaloides
y fenoles) y humedad. El PCA se hizo con la función rda del paquete de R, Vegan
(Oksanenetal.,2013).
Paraevaluarlarelaciónentrelosatributosmultivariados(ejes1y2delPCA)y
la proporción de semillas removidas, se realizó un análisis de regresión lineal. Se
revisó si los residuales del modelo se distribuían normalmente graficando los
residualesdelmodelocontra lavariable independiente(scores).Silospuntos enla
gráficasedistribuíanaleatoriamentealrededordelejehorizontal,elmodelolinealse
consideróapropiado.Esteanálisisyelqueseexplicaacontinuaciónsehicieronsólo
conlas semillasno marcadaspues en algunasespecies seobservó unefecto dela
marcasobrelaprobabilidaddegerminacióneinfestación.
Se analizó el efecto del tratamiento de exclusión de mamíferos sobre la
proporción final de semillas removidas para cada especie, con un modelo lineal
generalizado y una distribución del error tipo binomial. La sobredispersión fue
corregidausandofamily=quasibinomial.Todoslosanálisissehicieronenelprograma
R(RCoreTeam,2015).

98
Resultados
Caracterizacióndelassemillas
Eltamañodelassemillasdelasespeciesfueenpromedio13.27mm(±1.13EE)yvarió
entre9.5mm(Dialiumguianense)y17.7mm(Pseudolmediaoxyphyllaria).Elanálisis
bromatológicomostróqueelcontenidodegrasasfueelmásvariable,convaloresde
0.95%a57.14%.Losrestantesatributosvariaronentredosyseisveces:proteína,de
7.79%a18.95%;agua,de24.01%a58.63%;minerales,de2.19%a7.36%; fibra,de
4.08%a26.68%;yCNE,de16.64%a83.08%.Dentrodelosmetabolitossecundarios
(sincontar aP.oxyphyllaria),la concentracióndealcaloides fuela menosvariable,
oscilandode0.21mg/ga0.71mg/g.Laconcentracióndelosrestantesmetabolitos
varió entre 20 y 60 veces: inhibidores de tripsina, de 4.25 mg/g a 157.81 mg/g;
saponinas,de0.01mg/ga0.65mg/g;yfenoles,de0.10mg/ga1.92mg/g(Apéndice
3).
Eltamañodelasemillaestuvocorrelacionadopositivamenteconelcontenido
deagua(r=0.75)yésteestuvocorrelacionadonegativamenteconlaconcentración
desaponinas(r=0.76).ElcontenidodeCNEestuvocorrelacionadonegativamente
con el contenido de fibra (r = 0.81) y de grasas (r = 0.91). No se presentaron
correlacionesentreel contenidode proteínas,minerales,inhibidoresde tripsinasy
alcaloides,yentreéstosylosdemástiposdecompuestos(Tabla3).
Tabla3.CorrelacionesdePearsonentrelosatributosmedidosdelassemillasdesieteespecies
de árboles colectadas en la Reserva de la Biósfera Montes Azules. Las correlaciones
significativas(p<0.05)sonindicadasennegrita.
Grasa
Prot.
Agua
Miner.
Fibra
CNE
Inh.Trip.
Sapon.
Alcal.
Fenol.
Tam.
0.38
0.14
0.75
0.29
0.35
0.41
0.61
0.46
0.13
0.27
Grasa
 0.08 0.22 0.47 0.53
0.91
0.220.340.28 0.01
Prot.

0.06
0.21
0.63
0.32
0.59
0.21
0.64
0.45
Agua

0.35
0.07
0.16
0.73
0.76
0.01
0.56
Miner.

0.42
0.39
0.06
0.11
0.28
0.73
Fibra

0.81
0.50
0.09
0.30
0.19
CNE

0.08
0.21
0.01
0.18
Inh.Trip.

0.59
0.28
0.02
Sapon.

0.58
0.13
Alcal.

0.56

99
Elanálisisdecomponentesprincipalesmostróque61%delavariaciónenlos
atributosdelassemillasestuvocontenidaenlosdosprimerosejesdeordenación.En
eleje1lamayorcontribuciónestuvodadaporloscontenidosdegrasa(score=0.74),
fibra(score = 0.75)y CNE (0.86)mientras quela concentración deinhibidores de
tripsina(score = 0.74)y de saponinas (score =0.70) fueron lasvariables quemás
contribuyeronaleje2(Tabla4).
Tabla 4.Contribuciónde las variables contenido de humedad, nutrimentos y defensas
químicas, medidas en semillas de ocho árboles tropicales, a los primeros tres ejes de
ordenacióndelPCA.
Variable
PC1
PC2
PC3
Grasa
0.735
0.143
0.393
Proteina
0.502
0.495
0.466
Agua
0.467
0.650
0.350
Mineral
0.174
0.223
0.811
Fibra
0.754
0.467
0.055
CNE
0.862
0.103
0.184
Inh.detripsina
0.233
0.739
0.101
Saponinas
0.459
0.705
0.002
Alcaloides
0.317
0.404
0.400
Fenoles
0.444
0.091
0.754
Eleje1separólasespeciescuyassemillastuvieronelmayorcontenidodeCNE
menorcontenidodegrasa(P.oxyphyllariayBrosimumsp.)yelmayorcontenidode
grasamenor contenido de CNE (Ampelocera hottlei y Virola koschnyi). En los
extremos del eje 2 se ubicaron las especies cuyas semillas tuvieron la más alta
concentracióndeinhibidoresdetripsina(Ingapavoniana)ydesaponinasyalcaloides
(Castilla elastica; Fig. 1). La posición intermedia de D. guianense en el plano de
ordenaciónestuvoinfluenciadaporsualtocontenidodeminerales,unavariablecuyo
mayoraportefuealeje3(score=0.81).

100
Figura 1. Análisis de componentes principales de los atributos de semillas de árboles
tropicales. En rojo se indican los atributos bromatológicos y en azul los metabolitos
secundarios.Losdatosausentesde defensa química paraP. oxyphyllariasetrataroncomo
NAs.Siglas:Amho=Ampelocerahottlei,Bral=Brosimumalicastrum,Brlc=B.lactescens,Cael
=Castillaelastica,Digu =Dialium guianense, Inpa=Ingapavoniana,Psox =Pseudolmedia
oxyphyllaria,Viko=Virolakoschnyi;CNE=Carbohidratosnoestructurales.
Relación entre atributos de las semillas (resultados del PCA) y la probabilidad de
remociónenelsuelodelaselva
Laproporcióndesemillasremovidasenlasparcelastestigonoserelacionóconeleje
1delPCA(t=1.408,p=0.208)perosíconeleje2(t=3.182,p<0.05;Fig.2).Este
segundoejeexplicóel57%delavariaciónobservadaenlaremociónmientrasqueel
primerosóloexplicóel12%.Laproporcióndesemillasremovidasenlasparcelasde
exclusiónparcialnoserelacionóconningunodelosdosejesdelPCA.

101
Figura2.Regresiónentrelaproporcióndesemillasremovidasylosejesmultivariados1y2.
Lassiglassonlasmismasdelafigura1.
Efectode los tratamientos de exclusión demamíferossobrelaremocióndesemillas
decadaespecieenelsuelodelaselva
Laremocióndelassemillasdetodaslasespeciesfuemayorenlasparcelastestigo(T)
queenlasexclusiones(Fig.3).Engeneral,el29%delassemillasfueremovidoenlas
parcelas testigo, el 12% en las exclusiones parciales (EP) y 6% en las exclusiones
totales(ET).LaproporcióndesemillasremovidasenETfueunacantidadnoexplicada
por el diseño experimental, por tanto, dicho valor fue sustraído de la proporción
observada en los otros dos tratamientos. Habiendo hecho esta corrección, la
diferencia entre tratamientos sólo fue estadísticamente significativa para tres
especies(A.hottlei,C.elasticayD.guianense).
Eje
Grasa CNE
0.0
Inh. tripsina
Saponinas

102
Figura 3. Proporción promedio de semillas removidas en las parcelas testigo (T) y en los
tratamientosdeexclusiónparcial(EP)ytotal(ET).Lasbarrasdeerrorsonerroresestándarde
lasmediaspor especie en cada tratamiento, calculados con base en las réplicas (sitios).
Especiesquepresentarondiferenciassignificativasentretratamientosdeexclusiónaparecen
marcadasconunasterisco(*).Lassiglassonlasmismasdelafigura1.
Faunadocumentadaenlasparcelastestigo
Con un esfuerzo de 412 díascámara (323 en 2013 y 89 en 2014) se registraron 8
especiesdemamíferos(Tabla5). En8 delos 10sitios se registróla presenciade al
menosunaespecie,indicandoquepotencialmentelassemillasenlasparcelastestigo
estuvieronexpuestasalosefectosdelaactividaddeestosanimales.Encasiel40%de
lasimágenesseidentificóunaposibleinteraccióndeconsumoopisoteoporpartede
los animales. La paca (Cuniculus paca) fue la especie más frecuente considerando
tanto el número de sitios en la que fue registrada como el número de eventos
estandarizadosporelesfuerzodemuestreo.
'
Bral Cael Inpa Viko
***

103
Tabla5.Característicasdelasespeciesdemamíferosregistradasmediantefototrampeoen
las parcelas testigo de los sitios experimentales.Categorías de dieta fueron tomados de
Medellín(1994);G=Granívoro,F/H=Frugívoro/herbívoro,F/O=Frugívoro/Omnívoro,H/R=
Herbívoro/ramoneador. FC = Frecuencia de Captura, calculada como Número de
eventos/esfuerzodemuestreo*100.
Especie Tamaño(kg)1 DietaFCNo.sitios
Comportamiento
observado3
Sciurussp.0.220.46
2
G 0.24 1 NI
Didelphismarsupialis1.5F/O0.49 2 Consumo?
Dasyproctapunctata
3.7
F/H
0.97
3
Pisoteo
Nasuanarica
4.6
F/O
0.24
1
NI
Cuniculuspaca
8.2
F/H
6.55
5
Consumo/pisoteo
Mazamatemama
16.5
H/R
0.97
3
Consumo?
Pecaritajacu26.0F/H0.97 3 Consumo/pisoteo
Tapirusbairdii293.8F/H2.18 4 Pisoteo
1TomadosdelabasededatosdePanTHERIA(Jonesetal.,2009)ydeEmmons(1999).
2Sepresentaelintervalodetamañoparalastresespeciesdistribuidaseneláreadeestudiosegún
Medellín(1994).
3Comportamientoserefierealainteracciónobservadaconlassemillas.Enelcasoenqueelconsumo
nopuedeasegurarseseagrega un “?”. Cuandoelanimalfueregistradoenelsitioperonohubo
interacciónseseñalaconun“NI”.
Discusión
En este estudio incorporé el efecto diferencial de mamíferos grandesmedianos y
pequeñossobrelospatronesderemocióndesemillasdeochoespeciesdeárbolesy
encontréquelaproporcióndesemillasremovidasdependiódeltamañocorporaldel
mamífero y se relacionó con los atributos de las semillas, principalmente la
concentracióndedosmetabolitossecundarios:inhibidoresdetripsinaysaponinas.
1. ¿Quéatributosordenanalasespeciesalolargodelgradientedeconcentraciónde
tiposdecompuestos?
Elcontenidodegrasa,defibraydecarbohidratosnoestructurales(CNE)fueronlas
variablesquemásdiferenciaronalasespeciesenelplanodeordenaciónperofueron
las variables relacionadas con el eje 2 del PCA (concentración de inhibidores de
tripsinaysaponinas)lasquemásseasociaronconlaremoción.Estoimplicaquelas
semillaspuedentenerdistintasformasdereserva,enalgunaspredominanlasgrasas
mientras que en otras predominan los carbohidratos, pero las variables que más

104
influyenenladecisióndelanimalparecenserlasdefensasquímicasdelassemillas.
La correlación negativa entre lípidos y CNE ha sido descrita previamente en la
literaturay seexplica porlaexistencia deun compromisoentretipos dereservas:
mientrasqueloslípidosalseroxidadosproducenmásenergíaqueloscarbohidratos,
losprimerosrequierenunamayor inversiónde energíapara subiosíntesis (Ichieet
al.,2001;Soriano etal.,2011). Deigualforma,la correlaciónnegativaentre CNEy
fibrarespondeauncompromisoentrecomponentesquímicos(Chenetal.,2012).La
fibratambiénesuntipodecarbohidratoperoresistentealadigestiónyabsorciónpor
lasenzimas del animal(American Association ofCereal Chemists, 2001). Ante una
fuentelimitadadecarbono,laplantapuedeutilizarsuscarbohidratoscomoreserva
delasemillaocomodefensaquímica(Chenetal.,2012).
2. ¿Losatributosevaluadosserelacionanconlaproporcióndesemillasremovidas?
Los atributos que más se relacionaron con la remoción fue la concentración de
inhibidoresde tripsinay desaponinas yen tercerlugar, elcontenido deagua. Las
semillasconmayorconcentracióndeinhibidoresdetripsinafueronmenosremovidas
quelassemillasconaltaconcentracióndesaponinas.Lassemillasquetuvieronmás
saponinastambién fueronlas especiesconmayor contenidode grasasy proteínas
(Castillaelastica, Dialiumguianense).Portanto,esposiblequeelaltocontenidode
estos macronutrientes pueda atenuar o compensar los efectos negativos de los
metabolitossecundariossobreelpotencialconsumidor(Wang&Chen,2012;Wang
&Yang,2015).Sesabequeelsistemadedetoxificacióndelosmamíferosrequierede
una dieta rica en nutrimentos para asegurar energía y materiales para su
funcionamiento(Freeland&Janzen,1974).
Lassemillas conaltocontenido deagua (Brosimumsp. eInga pavoniana) y
también con alto contenido de CNE y testas suaves (obs. pers.) fueron muy poco
removidasauncuando sesabeque sonávidamenteconsumidaspor pecaríes(obs.
pers.) y roedores como Heteromys desmarestianus (MartínezGallardo & Sánchez
Cordero,1993).Estepatrónpuedeentendersesiseconsideraquefueronlasespecies
conlosmayoresporcentajes degerminación, yes posiblequeelaltocontenido de
aguacontribuyaadesencadenarlagerminacióncomoocurreconotrasespeciesde
semillasrecalcitrantes(SánchezGarduño,1995).SegúnBlateetal.(1998)cuandolas
semillas germinan rápidamente pueden evitar ser depredadas por mamíferos,
principalmente roedores. En el caso de B. alicastrum esta explicación se refuerza,
puesfuelaespecieconelmayorporcentajedesemillasconsumidas,detalformaque
lassemillasquenolograron“escapar”germinandorápido,fuerondepredadasinsitu

105
ytambiénconeldatodelassemillasmarcadaspuesnoseencontróqueningunade
laspocassemillasremovidasfuerandispersadas.
Es interesante considerar por qué semillas de especies como B. alicastrum
(mayorCNE  menorgrasa) fueronmás depredadas yotras comolas de A. hottlei
(mayorgrasamenorCNE)fueronmásremovidas.Sehademostradoquelosroedores
prefierenconsumirinsituunasemillapocovaliosayremover,parasualmacenajey
posteriorconsumo,laqueofreceunretornoenergéticomayor(Wang&Yang,2015).
Como se indicó anteriormente, las grasas son una fuente de energía mucho más
valiosaqueloscarbohidratos.
3. ¿Hay diferencias en la proporción de semillas removidas por especie entre
tratamientosdeexclusióndemamíferos?
Sólo tres especies mostraron diferencias en sus patrones de remoción entre
tratamientos de exclusión de mamíferos (Ampelocera hottlei, C. elastica y D.
guianense). Aunque se podría esperar que los mamíferos medianosgrandes
removieranindistintamentelassemillasdetodaslasespecies,dadoquesusistema
digestivo y de detoxificación les permite consumir comida rica en fibra o en
metabolitossecundarios,ellosremovieronmáslassemillasquetuvieronlosmásaltos
contenidosdegrasa(A.hottleiyC.elastica)ydeproteína(D.guianense).Enelcaso
delos mamíferospequeños, A.hottlei yD. guianense fueronmás removidasen la
exclusiónparcialqueenlaexclusióntotal,sugiriendoquefueronseleccionadaspor
estosanimales.Alconsiderarelefectodeambosgruposdeanimales(comparandola
remociónenlasparcelastestigovs.parcelasdeexclusióntotal),seencontróqueA.
hottlei y D. guianense fueron seleccionadas tanto por los mamíferos medianos
grandes como por los pequeños. En contraste, C. elastica fue la única especie
seleccionadaexclusivamentepormamíferosgrandes,puessólocuandoellosfueron
excluidos(exclusiónparcial),sussemillasexperimentaronmenorremoción.
Sibienlaremocióndesemillasnodebehomologarsecondepredación(Vander
Walletal.,2005),sepuedesuponerconaltacertidumbrequelassemillasremovidas
por los roedores fueron depredadas. Estudios en otros bosques tropicales han
confirmadoquelamanipulacióndesemillasporroedorescorrespondeaeventosde
depredación(Fleuryetal.,2014;Galettietal.,2015)ytambiénsehademostradoque
aunquelassemillasremovidasseanalmacenadasenmadriguerastienenmuypocas
probabilidadesdeemergerygerminar(Mendoza&Dirzo,2007).Porelcontrario,es
posibleque lassemillas consumidaspor losmamíferosmedianosgrandes sihayan
sidodispersadas.Semillasdetamañosimilaralasincluidasenesteestudiohansido

106
reportadas sobrevivir al paso por el tracto digestivo de mamíferos como el tapir
(Fragoso & Huffman, 2000; O’Farrill et al., 2013) o los pecaríes (Beck, 2005). No
obstante es riesgoso hacer fuertes generalizaciones sobre este punto pues la
importancia de los mamíferos medianosgrandes como dispersores de semillas es
contingentedelaespeciedeplantaencuestión.
Es importante mencionar que las semillas limpias que se colocaron en los
experimentos no necesariamente corresponden con la forma en la que son
depositadasporelvectorde dispersión(Vander Wallet al., 2005).Sin embargo,se
decidióhacerlodeestaformaparatenerunpuntodecomparacióncomúnparatodas
lasespeciesypoderrelacionarla remociónexclusivamentecon losatributos delas
semillas. Un diseño experimental más cercano a la realidad pero más complejo
idealmentedeberíaincluirungradientedepresentacióndelassemillas,desdefrutos
enteroshastasemillaslimpias,pasandoporsemillasconporcionesdefruto,semillas
que han pasado por el tracto digestivo del vector primario (aves, primates,
murciélagos)ysemillasenheces.
Implicacionesenelcontextodeladefaunación
Los hallazgos de este estudio tienen dos implicaciones importantes en el
contextodeladefaunacióndelosbosquestropicales.Porunlado,sedemostróque
losmamíferosmedianosgrandesejercenefectosespecieespecíficosseleccionandoa
unasespeciesdesemillasmásqueaotras.Estoimplicaquecuandoestosmamíferos
soneliminadoslocalmente,lasespeciesdelassemillasseleccionadas,ynaturalmente
comunesen elpiso de laselva, puedenresultar favorecidas.A suvez, estopuede
afectarlaestructuradelacomunidadregenerativa alcambiar la distribuciónde las
abundanciasdelasespeciesydisminuirsudiversidad(CamargoSanabriaetal.,2015).
Por otro lado, se indicó previamente que los efectos predichos de la
defaunaciónsobrelatransicióndesemillaaplántulahanconsideradoprincipalmente
el tamaño de la semilla. Con base en lo encontrado en este estudio, recomiendo
ampliarlainvestigaciónaotrosatributosrelacionadosconlasreservasydefensasde
las semillas pues como se demostró aquí, aún dentro de un grupo de semillas de
tamaño similar hay variación en el resultado de la interacción semillagranívoro
debidoalainfluenciadelosatributosquímicosdelasemilla.
Agradecimientos
Agradezco la beca para Jóvenes Científicos del Programa Hombre y Biósfera de la
UNESCOylabeca“TheEmilyHolmesScholarship”delRoyalBotanicGardens,Kew,

107
asícomoelfinanciamientodelConsejodelaInvestigaciónCientíficadelaUMSNHy
del Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica
(PAPIITUNAM)IN21371,otorgadosalosDres.EduardoMendozayMiguelMartínez
Ramos, respectivamente. Guadalupe Pérez Escobar brindó apoyo con los análisis
bromatológicos. Yolanda García y Yesenia Martínez asesoraron los análisis de los
metabolitossecundarios yAnel Dueñasy JuanJ. Basurtorealizaron partede dichos
análisis. Anel Dueñas prestó ayuda valiosa en campo y Eduardo Mendoza realizó
comentariosaunaversiónpreviadelescrito.LaSEMARNATconcedióelpermisoNo.
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293.

110
Apéndice1.Protocoloparaelanálisisdequímicaproximaldelassemillas.
Lascondicionesambientalesparalaoperacióndelequipofueron:humedadrelativa
entre4065%,temperaturaambiente:19.5–21.5°C.Losvaloressereportancomo
porcentajedelmaterialenbaseseca(materialdeshidratado).
Humedad:Pesoconstantedecrisolesysecadodelasmuestrasenestufaa100°Cpor
4horas.
Cenizas:Pesoconstantedecrisolesenestufaa100°Cpor4horaseincineraciónen
muflaa550°Cpor6h.
Proteínacruda:Digestión100minutosa384°C,destilaciónconácidobóricoal1%y
mezcladecatalizadores,titulaciónconsolucióndeácidosulfúrico0.05Nvalorado.El
factorusadoparaconvertirdenitrógenoaproteínacrudafue6.25.
Grasa:Extracciónconéterdepetróleopor10henelequipoSoxhlet.
Fibracruda:Digestiónácida/alcalinaenparrillayfiltraciónencrisolgooch.
Carbohidratosno estructurales (CNE):secalculanpordiferenciasobreunabasede
100%luegodeestimarelcontenidodelosanteriorescompuestos.
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111
Apéndice2.Protocoloparaelanálisisdelosmetabolitossecundariosdelassemillas.
El protocolo consistió en cinco pasos: secado, molido, desengrasado, extracción y
determinacióncuantitativadelmetabolito.Losprimerostrespasossoncomunespara
todosloscompuestosmientasquelospasos4y5sedetallanparacadametabolito.
Laconcentracióndelmetabolitosereportaenmg/gdeharinaseca.
1. Secado: las semillas se colocaron sobre charolas plásticas en la campana de
extracciónporalmenos12horas.Cuandosecomprobóquelassemillasestaban
secassecolocaronenbolsasetiquetadas.
2. Molido:primeroseretiraronresiduosdeariloopulpadelasemilla;luegoéstas
fuerontrituradasentrozospequeñosypasadasporunmolinode7velocidades
Osterizer(modelo466813000)ounmolinoKrups(6X4100)paralassemillasmás
durasdeD. guianense. Enalgunas semillasserepitióelpaso desecadopuesla
harinaobtenidacontinuabahúmeda.Laharinasecadecadaespeciefuecolocada
ensobresdepapel,pesadayalmacenadaenelrefrigerador.
3. Desengrasado: la harina de cada especie fue desengrasada usando el equipo
Soxhletydossolventesorgánicosdeacuerdoalmetabolitoaanalizar.Seutilizó
hexanoparaelanálisisdefenoles,inhibidoresdetripsinaysaponinas,ymetanol
paralapruebadealcaloides.Elaceitefuecolocadoenfrascosámbarydejadoa
temperaturaambienteparaevaporarelsolventeorgánico,luegofuealmacenado
en el refrigerador a 12 °C. La harina desengrasada se secó extendida sobre
charolas plásticas por 30 minutos en la campana de extracción, luego fue
guardadaensobres depapel.Todas lasmuestrasdeharina sealmacenaronen
unacajaplásticaatemperaturaambientehastasuextracción.
ProtocoloparaelanálisisdefenolesbasadoenMakkaretal.(2007)1
Soluciones.
-Soluciónestándardeácidotánico:Pesar25mgdeácidotánicoydisolverloen25
ml de agua destilada. De esta solución tomar 1 ml y agregarle 9 ml de agua
destilada(deestaúltimaseutilizaparahacerelanálisisylaconcentraciónes0.1
mg/mldeacidotánico).
1Makkar,H.P.S.,Siddhuraju,P.,Becker,K.,2007.Methodsinmolecularbiology.Plantsecondary
metabolites.HumanaPressInc.,NewJersey.

112
-ReactivodeFolin(1N):ElreactivodeFolinsediluyeenunvolumenigualdeagua
destilada,5mldecadauno(sedebeguardarenunfrascoobscuroa4ºC,sedeja
deusarcuandoelcolorsetornaverdeoliva).
-Carbonatodesodioal20%:Pesar40gdecarbonatodesodiodisolverloen200ml
de agua destilada (primero se disuelve en 150 ml, ponerlo en agitación en la
plancha,unavezdisueltosellevaaunvolumenfinalde200ml).
Obtencióndecurvaestándar.
1. Lacurvaestándarsehacerportriplicado,seutilizarontubosdeensayo.
2. Los reactivos se adicionan en el siguiente orden: acido tánico, agua, folin,
carbonato.
TUBO
Acido tánico
(ml)
Agua destilada
(ml)
Reactivo
folin(ml)
Carbonatode
sodio(ml)
Ácido tánico
[]
B
0
0.50
0.25
1.25
0
T1
0.02
0.48
0.25
1.25
2
T2
0.04
0.46
0.25
1.25
4
T3
0.06
0.44
0.25
1.25
6
T4
0.08
0.42
0.25
1.25
8
T5
0.10
0.40
0.25
1.25
10
T6
0.12
0.38
0.25
1.25
12
T7
0.14
0.36
0.25
1.25
14
T10
0.2
0.3
0.25
1.25
20
T11
0.24
0.26
0.25
1.25
24
T12
0.28
0.22
0.25
1.25
28
T14
0.36
0.14
0.25
1.25
36
T16
0.44
0.06
0.25
1.25
44
3. Despuésdehaberadicionadotodoslosreactivos(volumentotal2ml),agitaren
elvórtexlos tubos1min(siempre elmismotiempo paratodas lasmuestras)e
incubarlosenlaobscuridaddurante40minatemperaturaambiente(lagradilla
conlos tubosse puedeenvolveren papelaluminio). (Lostubosdeben daruna
coloraciónazul).
4. Leer absorbancia a 725 nm. Se calibra con agua destilada a 0. Esto se repite
despuésdecadamedicióndeltriplicado.
Extraccióndelamuestra.
1. Paraesteanálisisseutilizaharinadesgrasada.
2. Pesar0.5gdeharinaenuntubofalcón.

113
3. Adicionar10mldeacetonaal70%.
4. Sonicareltuboconlamuestradurante20minutos.
5. Centrifugara3800rpmdurante10minutos.
6. Utilizarelsobrenadanteparaelensayo.
Análisisdelasmuestrasparacuantificacióndefenoles.
1. Etiquetartubos.Tresrepeticionespormuestra.
2. Seagregan50µldesobrenadante.(Estevalorpuedesermayorsilaconcentración
defenolesenlasmuestrasesmuybaja).
3. Seagregan450µldeaguadestilada.
4. Seagregan250µldefolin.
5. Seagregan1250µldeCarbonatodesodio.Elvolumentotalesde2ml.
6. Vortexearpor1min.
7. Incubarenlaoscuridadpor40min.
8. Leerabsorbanciaa725nm
ProtocoloparaelanálisisdeinhibidoresdetripsinabasadoenMakkaretal.(2007)
Soluciones.
-Trisbuffer(0.5MpH8.2):Pesar6.05gdeTrisy2.94grdeCaCl2.2H2O,disolverlos
en900mldeagua,despuésajustarpHa8.2(conacidoclorhídricoy/ohidróxido
de sodio) y finalmente aforar a 1 L con agua destilada. Después de preparado
meterabañodemaríaa37°Chastasuuso.(Prepararelmismodíadeuso).
-Solucióntripsina:Pesar20mgdetripsinaydisolverloen1LdeHCl(0.001M).(Se
puedealmacenardosotressemanasenelrefrigerador).
-Reactivo(Bapna):Pesar24mgdeBapna,disolverloen600µldeDimetilsulfóxido.
Después aforar a 60 ml con el Tris buffer precalentado a 37°C. Esta solución
meterlaabañoMaríaa37ºChastasuuso,taparloconpapelaluminio.(Preparar
elmismodíadeuso).
-Ácidoacéticoal15%.
-Hidróxidodesodio0.01M.

114
Extraccióndelamuestra.
1. Pesar0.5grdeharinadesgrasada(entubosfalcónlimpiosde15ml).
2. Agregar12.5mldeNaOH(0.01M).
3. Sonicarlasmuestrasdurante1hora.
4. AjustarelpHdelamuestraentre9.4–9.6.Entrecadaaplicacióndelácidoola
base,agitarenelvórtexpor30sparamezclar.
5. Sonicarlasmuestrasdurante40min.
6. Centrifugara3600rpmdurante15minutos*.
*Estostubossepueden conservarenrefrigeraciónparacontinuar elprotocolo
unoo dosdíasdespués.
Análisisdelasmuestrasparacuantificacióndeinhibidoresdetripsina.
1. Lavartubosfalcón(15ml).
2. Silasmuestrasseconservaronenelrefrigerador,centrifugarnuevamentea3600
rpmpor15minutos.
3. Etiquetardelasiguientemanerayadicionarlossolventesenelsiguienteorden:
M1:500µldelamuestra+1500µldeaguadest.
M2:1000µldelamuestra+1000µldeaguadest.
M3:1500µldelamuestra+500µldeaguadest.
M1, M2 y M3 se hicieron para determinar a qué vol. de muestra se detectan los
inhibidores.Cualquiera que sea elvolumen de muestraelegido,es el mismo quedebe
usarseenelblancodemuestra.
B.M.(blancodemuestra):1500µldelamuestraproblema+500µldeaguadest.
B.R.(blancodereactivo):2000µldeaguadest.
Estándar:2000µldeaguadest.
Elvolumenhastaaquídebeser2000µl.Serealizaportriplicado.
4. Adicionar2000µldetripsinaantesdelbañodemaríaalasmuestrasyestándar.
5. Vortexearlasmuestrasyestándar1min.
6. Meteralbañomaríaa37ºChastaantesdeagregarelbapna.
7. Agregar5ml(5000µl)desoluciónbapnaatodoslostubos(muestras,BM,BRy
E).
8. Incubartodoslostubos10minenelbañomaría(37ºC).
9. Sacarlostubos.

115
10. Adicionar1mldeacidoacéticoal15%(enlacampana)atodoslostubos.
11. Adicionar2mldetripsinaaBMyBRúnicamente.
12. Centrifugara3000rpmdurante10minutos.
13. Leerabsorbanciaa410nm.Nota:calibrarconaguaacero
**No se necesita curva estándar porque la concentración se calcula aplicando la
fórmulaespecificadaenMakkaretal.(2007,pp.5).
ProtocoloparaelanálisisdesaponinasbasadoenMakkaretal.(2007)
Soluciones.
Todoslosreactivossepreparaneldíaenquesevanutilizar.
-Metanolal80%.
C1V1=C2V2
(99.95%)*(V1)=(80%)*(100ml)
V1=(80%)(100ml)/(99.95%)
V1= 80 ml (tomar 80 ml de metanol concentrado y aforar a 100 ml con agua
destilada).
-Vainillina:Pesar1.6gdevainillinaydisolverloen20mldemetanolconcentrado
(directodel frasco),agitar 5min enplancha ycubrir elvaso por completo con
papelaluminio.
-Acidosulfúrico:Prepararacidosulfúricoal72%yaforarconagua.
-Diosgenina: Pesar 5 mg de diosgenina. En un vaso precipitado agregar la
diosgeninamás4mldeaguadestilada.Ponerloenunaplanchaenagitacióna40
ºCdurante10minutos.Despuésagregar16mlde metanolconcentrado(puro),
dejaragitándoloaesa mismatemperaturahastaque sedisuelva. Taparelvaso
precipitadoconpapelaluminio.
Extraccióndelamuestra.
1. Pesar0.5gdeharinadesgrasadaenuntubofalconde15ml.
2. Adicional10mldemetanolal80%.
3. Dejaragitandolosfrascosdurante30minavelocidadbaja.
4. Despuésesemismotubocentrifugara3800rpmdurante10minutos.
5. Extraerelsobrenadanteycolectarloenotrotubofalconde50ml.

116
6. Adicionar5ml demetanolal 80%altubo quetienelos residuosdela harinay
centrifugara3800rpmdurante10minutos(repetirestepaso3veces,esdecir,
realizartresextraccionesdelamismamuestra).
Debeobtenerse25mldesobrenadante.Sepuederefrigerara12ºChastasuuso.
Obtencióndecurvaestándar.
1. Lavarbienlostubosfalcón(15ml)contapa.
2. Etiquetarlostubos(mientrasprepararelbañoMaríaa60ºCytambiénelbañode
hielo).Vertabla.
3. Agregarelmetanolyladiosgeninaalostubos.
4. Elvolumentotalhastaaquídebeserde250µl.
5. Meterlostubosalbañodehielo,sacarparaagregar250µldevainillinaatodos
lostubos.Ponerlos tubosenbañode hielopara quelavainillinano reaccione,
sacarlosdebañohastaquesevayaagregarelácidosulfúrico.
6. Despuéssesacan lostubosdel baño dehieloy seleadiciona2500 µldeácido
sulfúricoal72%atodoslostubos.
7. Taparlostubos.
8. Vortexearpor30s.
9. Meterlostubosalbañomaríadurante10minutosa60ºC.
10. Despuéssacarlostubosydejarqueseenfríenenbañodehielo.
11. Leerabsorbenciaa544nm(calibrarconelblanco).
Tubos
Metanol 80%
(µl)
Diosgenina
(µl)
Vainillina
(µl)
Ac. Sulfúrico 72%
(µl)
Diosgenina
(µg)
B
250
0
250
2500
0
1
200
50
250
2500
50
2
150
100
250
2500
100
3
100
150
250
2500
150
4
50
200
250
2500
200
5
0
250
250
2500
250
Análisisdelasmuestrasparacuantificacióndesaponinas.
Paraesteanálisisserealizaexactamenteelmismoprocedimientomencionadopara
lacurvaestándarsolamentequesecambiaelvolumendediosgeninaporelvolumen
delamuestraproblema.

117
100µldelamuestraproblema+150µldemetanolal80%.Volumen=250µl
150µldelamuestraproblema+100µldemetanolal80%.Volumen=250µl
Tubos
Metanol 80%
(µl)
Sobrenadante(µl)
Vainillina(µl)
Ac.sulfúrico72%(µl)
Blanco
250
0
250
2500
1*
150
100
250
2500
2*
100
150
250
2500
*1y2tambiénsonpruebasparadeterminarelvol.delamuestraquesirveparaladetección.
Protocoloparaelanálisisdealcaloides.
BasadoenlosartículosdeSuauetal.(2002).DirectDeterminationofAlkaloidContentsin
Fumaria Species by GCMS y MaizaBenabdesselam et al. (2007). Determination of
isoquinolinealkaloidscontentsintwoAlgerian speciesofFumaria(Fumariacapreolataand
Fumaria bastardi). Aclaraciones adicionales recibidas por correo electrónico de los
doctoresFranciscoNájeraAlbendínyRodrigoRicoGómez(España).
Extraccióndelamuestra.
1. La extracción se llevó a cabo en un aparato Soxhlet con capacidad de 250 ml,
utilizandometanolcomoagenteextractor(100ml).
2. 210gdematerialsecosonextraidosdurante14h(3h).
3. Extractometanólicoseconcentraapresiónreducidahastaunos0.5mlysefiltran
con10mldeHClal2.5%.
4. LadisoluciónácidaesbasidificadaapH8conhidróxidodeamonioconcentradoy
extraídocondiclorometano(3vecescon50mlcadavez),estoenunmatrazde
separaciónyseguardalafaseaceitosaenfrascoámbar.
5. Laparteconalcaloides(aceitosa,quecontieneelextractobrutodelosalcaloides)
sepasaporunpapelfiltroquecontendráunacucharadadeNA2SO4.Sevacíael
contenido aceitoso, el papel filtro se coloca en un embudo sobre un soporte
universalyellíquidosecolectaenunfrascoámbar.
Cuantificacióndealcaloides.
1. Setomanalícuotasde1mldedisolucióncondiclorometanoysevalorancon25
ml ácido p toluenosulfónico (0.01 N) utilizando como indicador 3 gotas de
bromocresol(0.5g)+99.5mlhexanoconetanolal0.5%.
2. Ladisolucióndelácidosepreparódisolviendo1.9gdeácidoen10mldemetanol
yenrasandohasta1Lcondiclorometano.

119
Apéndice3.AtributosdeochoespeciesdesemillascolectadasenlaReservadelaBiósferaMontesAzules.
FamilySpeciesStratum
Height
(m)
Seedling
TypeFruitType
No
Seeds
Storage
Seed
Dispersal
AgentFloweringFruiting
Ulmaceae
Ampelocerahottlei
S1
253
CHR1
Drupa3
15

Primates12
DecApr17
AprJun18
Moraceae
Brosimum
alicastrumC1303CHR7Baya315 Bats,birds15,1 NovFeb5AprJun17
Moraceae
Brosimum
lactescensC1303CHR8Baya8
128 Animal13  JunSep18
MoraceaeCastillaelasticaC2204CHR7
Drupa
agregada5> 208Recal?11 Bats,birds15 MarJun5AprJun18
Fabaceae
Dialiumguianense
C1
355
PER1
Legumbre10
128
Orto11
Birds1
AugSep5
FebSep18
Fabaceae
Ingapavoniana
S1
153
CHR1
Legumbre3
12186
Recal11
Birds,mammals15,6
FebApr3
MarOct18
Moraceae
Pseudolmedia
oxyphyllariaS1253CHR1Baya318 Birds,mammals9,1 JanApr5MayJun18
Myristicaceae
Virolakoschnyi
C2
356
CE6
Cápsula6
18
Recal11
Birds,primates16
AugSep2
MarAug18
Stratum:S=subcanopy;C=canopy.Seedlingtype:CHR=cryptocotylar,hypogeal,reserve;PER=phanerocotylar,epigeal,reserve;CE=
cryptocotylar,epigeal,reserve.Storageseed:Recal=Recalcitrante;Orto=Ortodoxa.
Fuentes:
1IbarraManríquezetal.2001.SeedlingfunctionaltypesinalowlandrainforestinMexico.AmericanJournalofBotany88:18011812.
2Frankieetal.1974.ComparativephenologicalstudiesoftreesintropicalwetanddryforestsinthelowlandsofCostaRica.JournalofEcology62:881919.
3IbarraManríquezySinaca.1996.EstacióndeBiologíaTropical"LosTuxtlas",Veracruz,Mx:Listaflorísticacomentada(MimosaceaeVerbenaceae).Rev.Biol.Trop.44:4160.
4FloraofBarroColoradoIsland.STRIhttp://biogeodb.stri.si.edu/bioinformatics/croat/home
5PenningtonySarukhán.2005.ÁrbolestropicalesdeMéxico.Manualparalaidentificacióndelasprincipalesespecies.UNAM.FondodeCulturaEconómica.
6Vozzo(ed).2010.Manualdesemillasdeárbolestropicales.DepartamentodeAgriculturadelosEstadosUnidos.ServicioForestal.
7GarwoodyTebbs.2009.SeedlingsofBarroColoradoIslandandtheneotropics.ComstockPub.Associates/CornellUniversityPress.London.

120
Continuación.
Species
Seedlength
(mm)
Seedweight
(mm)
HardnessaWaterbFatbProteinbAshbFiberbNSCbTrypsincSaponinscAlkaloidscPhenolsc
Amho12.59.5 2 37.128.716.62.426.725.7146.90.20.31.3
Bral15.810.7 1 58.61.010.04.25.279.7155.30.00.50.4
Brla9.76.6 1 41.31.108.932.194.7683.021.10.00.30.3
Cael10.37.8 2 29.6 26.79.052.38.253.84.30.60.70.1
Digu9.57.9 3 24.01.916.047.366.3668.440.10.30.21.9
Inpa15.59.8 1 54.819.019.02.1118.9541.0157.80.00.30.3
Psox17.714.9 2 54.81.727.83.334.0883.1    
Viko15.313.0 2 36.257.19.742.5414.2216.6416.80.30.40.9
aEscalacualitativa(Blateetal.1998),“1”sipodíaserpenetradafácilmenteporlauña,“2”sisepodíaperocondificultady“3”sisólosepodíapenetrar
conunobjetopunzante. bReportadoseng/100gequivalentea%.cReportadosenmg/gdeharinaseca.
8Observaciónpersonal.
9EstradayCoatesEstrada.1986.Frugivorybyhowlingmonkeys(Alouattapalliata)atLosTuxtlas,Mexico:dispersalandfateofseeds.In:EstradayFleming(eds.),pp.93104.
10IbarraManríquezySinaca.1995.ListaflorísticacomentadadelaEstacióndeBiologíaTropical"LosTuxtlas",Veracruz,México.Rev.Biol.Trop.43:75115.
11SeedInformationDatabase.RoyalBotanicGardens,Kew.http://data.kew.org/sid/sidsearch.html
12GonzálezDiPieroetal.2011.EffectsofthephysicalenvironmentandprimategutpassageontheearlyestablishmentofAmpelocerahottleiStandleyinrainforest
fragments.Biot.43:459466.
13BenitezMalvido&LemusAlbor.2005.Theseedlingcommunityoftropicalrainforestedgesanditsinteractionwithherbivoresandpathogens.Biotropica37:301313.
14Plantreproductionspecieslist.STRI.http://stri.si.edu/sites/esp/tesp/plant_species.htm
15Fosteretal.1986.DispersalandthesequentialplantcommunitiesinAmazonianPerufloodplain.In:EstradayFleming(eds.),pp.357370.
16Russo.2003.ResponsesofdispersalagentstotreeandfruittraitsinVirolacalophylla(Myristicaceae):implicationsforselection.Oecologia,136:8087.
17IbarraManríquezyOyama.1992.EcologicalcorrelatesofreproductivetraitsofMexicanrainforesttrees.AmericanJournalofBotany79:383394.
18DatosLEPTC–IIES.

CAPÍTULOV
DISCUSIÓNGENERALYCONCLUSIONES
AngelaA.CamargoSanabria

123
Relevancia de las interacciones plantamamífero en  los
bosquestropicalesenelcontextodeladefaunación
La crisis de la biodiversidad que enfrentamos hoy en día se ha abordado
principalmentedesde elpunto devista dela pérdidade especies.Sin embargo,la
extincióndelasinteracciones ecológicas,quesonfundamentalesparamantener la
estabilidad y funcionalidad de los ecosistemas (McConkey & O’Farrill, 2015),
generalmenteacompañaoprecedeladesaparicióndeespecies(ValienteBanuetet
al.,2015).Enlostrópicos,losmamíferosherbívorossedistinguenporserunodelos
gruposdevertebrados másamenazado(Hoffmann etal.,2011) yporparticipar en
unaampliavariedaddeinteraccionesqueafectandiversosestadíosdelciclodevida
de las plantas (Danell & Bergstrom, 2002). La reducción dramática de muchas
poblacionesde mamíferosa nivelglobaly enparticular eldeterioro delestadode
conservacióndelosunguladossugierenqueprobablementesepresentaráneventos
futuros de extinción ecológica (Ceballos & Ehrlich, 2002; Di Marco et al., 2014;
McConkey&O’Farrill,2015).Estemarcoreferencialquereconocelaimportanciade
lasinteraccionesecológicasfundamentóeldesarrollodelapresentetesis.Suobjetivo
generalfue analizarel papelde lasinteraccionesentreplantasy mamíferos,enel
sotobosque,enelmantenimientodeladiversidaddelacomunidadregenerativaen
unaselvahúmedatropical. Loshallazgos aquípresentados contribuirána lograrun
mejorentendimientodelasposiblesimplicacionesdeladefaunaciónenlosbosques
tropicales.
Enmarcadosenelplanteamientoconceptualpresentadoaliniciodeestatesis
(verFig. 1,Cap.I, p.28), loscapítulos deinvestigaciónprofundizaron entres delas
interacciones(frugivoría,herbivoría,granivoría)enlasqueparticipanlosmamíferos
herbívorosenlaselvatropicalyqueinfluyenenelreclutamientoylaregeneraciónde
lasespeciesdeárboles.Recapitulando,losprincipalesaportesdeestatesisfueron:1)
evidenciarlaimportanciadelainteracciónentremamíferosfrugívorosyplantasenel
suelo de la selva, 2) mostrar el tipo de consecuencias que puede producir la
defaunacióndemamíferosherbívorossobrelacomunidadregenerativay3)explorar
un posible mecanismo que explique los efectos de la defaunación de mamíferos
herbívoros sobre la comunidad regenerativa. En esta discusión general intentaré
relacionarlosresultadosmásrelevantesdecadacapítulo,analizarésusimplicaciones
eidentificarécuestionamientos,queamijuicio,sonnecesariosincluirenfuturasrutas
deinvestigación.

124
Elprimerpasoparaanalizarlarelevanciadelasinteraccionesentreplantasy
mamíferos fue documentar la presencia de la fauna y tener una medida de la
magnituddelasinteraccionesenlasqueparticipanenelsitiodeestudio.Así,enel
capítuloIIanalicélascaracterísticasdelensambledemamíferosmedianosygrandes
que visitó los árboles en fructificación de dos especies de fruto grande (Licania
platypus y Pouteria sapota) que contrastaron en su densidad poblacional y en la
composiciónquímicadesusfrutos.Atravésdelasimágenesobtenidasconlatécnica
defototrampeo, determinélariqueza ylacomposición deespeciesde mamíferos
visitantesy obtuveuna medidade lafuerzade lainteracción frutomamífero.Con
baseen estasmedidas cuantitativasmostré que el tapir (Tapirus bairdii),el pecarí
(Pecari tajacu) y el tepezcuintle (Cuniculus paca) fueron los frugívoros más
importantes.Asimismo,queespeciescuyohábitotróficoprimarionoeslafrugivoría
mantuvieron interacciones de variada intensidad. Aunque no hubo diferencias
significativasenlariquezadeespeciesquevisitócadaespeciedeárbol,elmamey(P.
sapota)conunadensidadpoblacionalmenoryfrutosricosencarbohidratossostuvo
interaccionesmásfuertesconlosmamíferosdemayortamaño.
Estoshallazgostienen implicacionesadistintos niveles.Primero,aunque no
documentéeldestinofinaldelassemillasdelos frutosconsumidos,sesabe queal
removerlapulpa,elfrugívorocontribuyealagerminacióndelassemillasmediantela
eliminación de químicos inhibidores de la germinación y la reducción de la
probabilidad de ataque por microbios y hongos (Traveset, 1998). Por tanto, es
probablequetodaslasespeciesdemamíferosobservadasconsumiendolapulpade
los frutos de P. sapota y L. platypus estén favoreciendo en alguna medida la
germinacióndesussemillas.Porotrolado,dentrodelosfrugívorosidentifiquéqueel
aguti(Dasyproctapunctata)nosóloremoviófrutossinotambiénsemillasdelmamey.
Los agutis (Dasyprocta spp.) son roedores que contribuyen a la regeneración de
muchas especies de plantas cuando almacenan semillas (scatterhoarding) pero
olvidan recuperarlas (Jansen & Forget, 2001). A su vez, se sabe que las plantas
influencianelcomportamientodelroedoratravésdelapresenciadebarrerasfísicas
(porej.endocarposduros)queincrementaneltiempodemanipulación(VanderWall,
2010).Esposiblequelacáscaraylapulpadelosfrutosestudiadosaquíesténjugando
unrolsimilaralquecumpleelendocarpoenalgunasespeciesdepalma.Portanto,se
proponequeademásdelasinteraccionesfrutomamíferoclaramenteregistradasen
esteestudio,hayinteraccionespositivasentrelasespeciesdefrugívoros.Cuandoel
tapir,elpecarí,elcoatíeinclusolatairaremuevenlapulpa,estándejandolasemilla

125
másrápidamentedisponiblepararoedoresmedianoscomoelaguti,favoreciendosu
posiblerolcomodispersorsecundarioenestesistema.
Otra implicación importante de estos hallazgos es que en los bosques
tropicalesmexicanosel20%delasespeciesarbóreastienenfrutostipodrupacomo
losestudiadosaquíconuntamañode3a145mmdelongitud(IbarraManríquez&
CornejoTenorio,2010).Esaltamenteprobablequeunnúmeroapreciabledeespecies
con frutos grandes (> 100 mm), dependan casi exclusivamente de los servicios de
dispersión de los mamíferos terrestres medianos y grandes. Por tanto, puede
predecirsequeenunescenariodedefaunacióndiferencialestasespeciesdeplantas
seránlasprimerasenexperimentarunapotenciallimitaciónalreclutamiento,como
hasidoevidenciadoen otrasespeciesdeárboles desemilla grandeenlosbosques
tropicales(Brodieetal.,2009;Galettietal.,2006).
Habiendopuestodemanifiestolapresenciadelafaunadeinterésenelárea
deestudio ylamagnitud desu papelcomo herbívoros(enel ampliosentido dela
palabra),mepregunté:¿Quépasaríaconlacomunidadregenerativadelasespecies
deárboles siesta faunano estuvierapresente? Estudiosprevios predijeronque la
eliminacióndelosmamíferosdepredadoresdesemillaydeplántulas,aumentaríala
supervivenciadelassemillasylaabundanciadelasplántulasdelasespeciesafectadas
(MullerLandau,2007).Enunbosqueconservadolosnivelesdemortalidadinducidos
porlosmamíferosvaríanampliamenteentreespeciesdeplantasyestavariaciónes
clavepara mantenerelbalance competitivoentreellas (Wright,2003).Cuando los
herbívoros,que representanun importantecomponentede lavariación ambiental
queinfluenciaelreclutamientoylaregeneracióndelaselva,soneliminados,algunas
especies de plantas pueden llegar a dominar en la comunidad conduciendo a un
empobrecimiento de la diversidad de especies (Kurten, 2013). En el capítulo III
documentéque,efectivamentelaausenciadelosmamíferosherbívorosprovocóuna
disminuciónenladiversidaddelacomunidadregenerativa(cuandosecontrolaporla
densidad de individuos). Como se predijo, la ausencia de los herbívoros favoreció
desproporcionadamentelaabundanciadeunasespeciesdeplantas.Conlapérdida
de los herbívoros, los mecanismos densodependiente negativos que operan para
hacer que las especies más frecuentes experimenten mayores reducciones y se
generen comunidades más equitativas, disminuyen en importancia, resultando en
unacomunidadmenosequitativaymenosdiversa(MartínezRamos,1991).
Unalimitacióndemidiseñoexperimentalydeotrosestudiosquehanutilizado
exclusionespara impedirelacceso dela faunaterrestre,es queno semanipulala

126
dispersiónprimaria desemillas poranimales arbóreosy voladores.En losbosques
defaunados donde los primates y aves grandes también están ausentes, la
probabilidad de que a un sitio lleguen semillas procedentes de la lluvia foránea
(semillasdiferentes alas delárbol parental)disminuye drásticamente(Holbrook&
Loiselle,2009;Peres&Palacios,2007;Stoneretal.,2007).Portanto,esprobableque
la acumulación de especies observada en las exclusiones experimentales en mi
estudio sea producto de la actividad de los vertebrados del dosel y no una
consecuenciadelaausenciadelosmamíferosterrestres.Misresultadosilustranlos
efectosdelapérdidadelasinteraccionesqueseproducenunavezlassemillasllegan
al suelo de la selva, el escenario simulado completo de la defaunación requiere
eliminartambiénlasinteraccionesconlosanimalesarborícolas.
EnelcapítuloIVexploréunmecanismoquepodríaayudaraentenderporqué
unasespeciesdeplantassebeneficiarondelaausenciadelosmamíferosherbívoros.
Deacuerdoconelmodelodedepredacióndiferencial,queexploralosefectosdela
defaunaciónsobrelospatronesdedepredacióndesemillasenrelaciónasutamaño,
los cambios que se observan en estos patrones se reflejan en la germinación y
posteriorreclutamientodeplantas(Dirzoetal.,2007).Portanto,esperabaquesila
remocióndiferencialde semillasexplica enpartelospatrones dereclutamientode
plántulas,laproporcióndesemillasremovidasdeberíavariarentretratamientosde
exclusión.En particular, paralas especies cuyadensidad de plántulasaumentó en
ausenciadelosmamíferosterrestres,laremocióndeberíasermayorenlasparcelas
testigoymenorcuandotodoslosmamíferosterrestressonexcluidos.Estoindicaría
queenausenciadelafaunalassemillassonpocoremovidasyenconsecuencia,esto
ayudaría a explicar el mayor reclutamiento de plántulas en las exclusiones. En el
experimentoderemocióndesemillasencontréquetresdelasochoespeciesfocales
tienenatributosquelashacenatractivasalosmamíferosyporesto,probablemente
fueronmuyremovidas. Lafrecuenciade remociónfuemayor paralassemillas con
altocontenidode reservasenergéticasmásvaliosas (proteína,grasas)quepara las
semillasqueteníanaltocontenidodecarbohidratos.Esteresultado ilustraqueaún
dentro de un intervalo de tamaño de semilla restringido, hay alta variación en el
resultadodelainteracciónsemillagranívoro.Semillasdetamañosimilarnotuvieron
el mismo destino en el suelo de la selva; por tanto, es necesario seguir refinando
modeloscomoeldedepredacióndiferencialparaganarmayorclaridadsobrecuáles
sonlasespeciesqueseránafectadaspositivaonegativamenteporladefaunación.
Dentro de las especies que en el estado de plántula se beneficiaron de la
ausencia de los mamíferos terrestres estuvieron Ampelocera hottlei y Brosimum

127
alicastrum.Ladensidadinicialdeestasdosespeciesaumentóhastadosvecesenlas
exclusiones experimentales (CamargoSanabria et al., 2015); sin embargo, estas
especiesmostraron diferenciasen suspatrones deremoción. MientasAmpelocera
hottleifuemásremovidaporlosmamíferosterrestresBrosimumalicastrumnolofue.
Portanto,esposiblequelaregulaciónquelosmamíferosejercensobreestasespecies
deplantas sedé enetapasde desarrollodiferentes. Enel casodeB. alicastrumla
regulaciónpareceejercerseenelestadíodeplántulaatravésdelconsumodefollaje
yelpisoteo,puessurápidagerminaciónlepermiteescapardelosdepredadoresde
semilla.El consumo dependientede lafrecuencia quecaracteriza a losmamíferos
herbívoros de mayor tamaño (Bergvall & Leimar, 2005) puede ser el responsable
parcial de que especies como B. alicastrum, naturalmente abundante en la selva,
mantenganabundancias talesparaimpedir queocurra laexclusióncompetitiva de
especiesrarasenlacomunidad.Porelcontrario,laregulaciónsobreA.hottleiparece
ejercerseenlafasedesemilla.LassemillasdeA.hottleipresentaronatributosquese
asociaronconsualtadepredaciónpormamíferos.Cuandolosmamíferosgranívoros
no están presentes, las semillas tienen mayor probabilidad de germinar, crecer y
establecerse.Sinembargo,nodebedescartarsequeespeciesconatributossimilares
a A. hottlei puedan sufrir una depredación desproporcionadamente alta (y mucho
menorreclutamiento),silaspoblacionesderoedoresresilientesalimpactohumano
aumentan notoriamente como resultado de la ausencia de sus competidores
(mamíferos granívoros de mayor tamaño) y depredadores (Galetti et al., 2015).
Concluyo que en un escenario de defaunación las trayectorias de especies
aparentementesimilares(porej. tamañode semilla,densidadpoblacional)pueden
variar ampliamente cuando se consideran otros atributos y distintas etapas de
desarrollo.
Perspectivasdeinvestigación
Revisiones previas han enumerado una serie de recomendaciones a seguir en los
estudiosde defaunación(Galetti& Dirzo,2013; Stoneret al.,2007;Wright, 2003).
Aquí,másqueadicionarotrassugerencias,expondrétrescuestionamientosque,ami
juicio,sonfundamentalesparaavanzarenelentendimientodelasconsecuenciasde
ladefaunación.
Primero,sereconocequemientraslosefectosacortoplazodelapérdidade
losmamíferosherbívoros sobrelascomunidadesde plantashansido ampliamente
documentados,lasimplicacionesalargoplazosiguensiendomateriadeespeculación

128
(MullerLandau, 2007). Además, hay cierta discrepancia con los estudios
demográficos de algunas especies de plantas que han indicado que la dinámica
poblacionalespocosensible aloscambiosenel reclutamiento(MartínezRamos&
ÁlvarezBuylla,1995).Enotraspalabras,elgradoalcualloscambiosenlacomunidad
regenerativainfluyenlacomunidaddeplantasadultasenlasiguientegeneraciónes
aúndesconocido(MullerLandau,2007).Evidenciacorrelativa,obtenidaenunbosque
de Borneo, ha mostrado que la defaunación histórica de vertebrados produce
cambiosenlaestructuraespacialydinámicadejuveniles(Harrisonetal.,2013).Sin
embargo,evidenciaenestesentidoqueabarquehastaelestadoadultoesmuchomás
difícildeobtener.Recientemente,Caughlinetal.(2014)analizaronelimpactodela
pérdidadedispersoressobrelaviabilidadpoblacionalenunaespeciedeárboltropical
dominante y encontraron que, cuando no hay dispersión, la distribución espacial
resultóaltamenteagregada.Comoconsecuenciadeesto,detectaronunincremento
enlamortalidaddensodependienteentodaslasetapasdedesarrollo,locualprovocó
unadisminuciónpoblacionalyunaumentoenlaprobabilidaddeextincióna100años.
Estudioscomoesteenelquesemodeleelefectodelapérdidadelosmamíferossobre
lastasasreproductivasdedistintosestadosdedesarrollodeunnúmeroapreciablede
especies de plantas, permitirán determinar si los cambios en los mecanismos de
densodependenciaobservadosenlasprimerasetapasdedesarrollo(cuandoocurren
lamayoríadeinteraccionesconlosmamíferos)semantienenyprovocancambiosen
laestructuradelacomunidadarbórea.Debidoaquehacerloparatodaslasespecies
de plantas es logísticamente imposible, reitero la necesidad de definir grupos de
especies con base en sus atributos morfológicos, funcionales o en la afiliación
filogenética y seleccionar especies indicadoras para examinar su respuesta a la
defaunación(MullerLandau,2007).
Segundo,losefectosindirectosdeladefaunaciónsobrelascomunidadesde
insectos han sido poco explorados. Wright (2003) predijo que si la densidad de
plántulasaumentaen unbosque defaunado,laherbivoríapor insectosaumentaría
también. Cabe preguntarse si los invertebrados podrían compensar el daño por
herbivoríaquenohacenlosmamíferosenunbosquedefaunado.Unestudiopionero
sobrelascausasdemortalidaddeplántulasdelaselvahúmedatropical,detectóque,
deunamplioespectrodefactoresbióticoscausantesdemortalidad,losmamíferos
fueron responsables del 7% al 29% de la mortalidad, mientras que los insectos
provocaronentreun 12%yun41% (ÁlvarezLoayza&Terborgh,2011). Diferencias
delimpactodeinsectosvs.mamíferossedebieronprobablementeaquelasplántulas
evaluadas coexistieron en agrupaciones monoespecíficas densas bajo el árbol

129
parental,loquepudoatraerinsectosaltamenteespecialistas.Porelcontrario,Coley
&Barone (1996)afirmanque sibien losmamíferostienen unimpacto limitadoen
términosdeláreafoliarconsumida,ellospuedentenerfuertesefectosdemográficos
sobrelascomunidadesde plantasa travésdel consumodesemillasyplántulas. En
estamismalínea,Kurten(2013)destacóque,enelcasodeladepredacióndesemillas,
losinvertebradosnocompensaronladisminucióndeladepredaciónporvertebrados
enlosbosquesdefaunados.Consideroque,paradilucidarestacontroversia,sepodría
profundizarenlosfactoresquedeterminanlaherbivoríaporinsectosymamíferosen
losbosquestropicales.Algunasvariablesaconsiderarseríanelcontenidonutricional
y los mecanismos de resistencia de las plantas, los mecanismos fisiológicos y
comportamentalesderespuestadelosanimalesalasdefensasdelasplantas,elpapel
de la vegetación local (protección por asociación) y la presencia de enemigos
naturalesdelosherbívoros.Tenerclaridadsobrequévariablesdeterminanelataque
porunouotrogruposeríaelmarcodereferenciaparaponerapruebahipótesismás
específicassobreelfenómenodelacompensación.
Tercero,la efectividad delas áreasprotegidas (AP’s) comoestrategia local,
regionalyglobalparaconservarlabiodiversidad(Gastonetal., 2008)sebasaen el
hechodepoderconservarpoblaciones ycomunidades funcionalespara sostenerla
viabilidad de los ecosistemas a largo plazo (Parrish et al., 2003). Sin embargo, la
mayoríadeesfuerzossehanenfocadoenelroldelasáreasprotegidasparareducir
amenazadasmuyevidentescomoladeforestación(Andametal.,2008;Blackmanet
al.,2015).Muchamenosatenciónselehaprestadoalosefectosdeotrasamenazas
comoladefaunación,quetienen,elpotencialdeafectarlaintegridaddelosprocesos
ecológicos.Porejemplo,unarevisiónsistemáticaencontróevidenciaquedemuestra
que las AP’s reducen la pérdida de hábitat, mas no que fueran efectivas para
mantenerpoblacionesdediversasespeciesdeanimales(Geldmannetal.,2013).En
efecto, hay ejemplos en donde las áreas protegidas han sido insuficientes para
protegerlaspoblacionesdefaunayfloradeamenazascrípticascomolacaceríayla
extracción(Craigieetal.,2010;Sreekaretal.,2015).Portanto,enesteescenarioes
recomendablecombinarlas evaluacionesconvencionalesde presencia/ausenciade
especiesyextensióndelacoberturaarbóreaenlasAP’sconestudiosecológicosde
las interacciones bióticas. Boissier et al. (2014) proponen una metodología rápida
paraobtenerinformaciónindicadoradela“salud”delosprocesosecológicosapartir
delmonitoreodelaactividaddelosfrugívorosydispersoresdesemillas.
Paralelamenteevaluacionesglobalesmuestranqueelestadodeconservación
fueradelos límitesdelas AP’stiendea empeorarconel tiempo(Geldmannet al.,

130
2013;Lauranceetal.,2012).Aunquehayejemplosquedemuestranquelariquezay
composicióndedistintosensamblesdefaunasemantienenenpaisajesmodificados
(Athreya et al., 2013; Garmendia et al., 2013), la cuestión es si los tamaños
poblacionales son suficientes para mantener las interacciones bióticas o si por el
contrarioestamosenfrentandounafuturadeudadeextinción(ValienteBanuetetal.,
2015).EnlaSelvaLacandona,Zárateetal.(2014)concluyeronquelasplantacionesde
cacao proporcionaron los elementos necesarios para constituir un hábitat
permanente,alargo plazo,paralosmonos aulladoresyqueestos animalesfueron
capaces de mantener su rol ecológico como dispersores de semillas (aunque de
semillas significativamente más pequeñas que las observadas en la AP).
Comparacionessimilaresparaotrosgruposdefaunasonnecesariasparadeterminar
si el paisaje predominante, hoy en día, en el área que circunda las AP’s está
permitiendomantenerlaintegridaddelosprocesosecológicosalaescaladepaisaje.
Finalmente, es necesario recalcar que el desarrollo de las líneas de
investigacióndelineadasaquíexigelaimplementacióndeestudiosecológicosalargo
plazoendistintasáreasgeográficas.Además,esfundamentalintegrareltrabajode
demógrafosdeplantasconeldeespecialistasenfauna(ecólogosdeladispersión,de
movimiento animal, etólogos, fisiólogos, entre otros) e incorporar herramientas
tecnológicasadistintosniveles:desdetécnicaspararefinarelseguimientodesemillas
dispersadashastamodelosdemográficosespacialmenteexplícitosquenospermitan
tenercapacidadpredictivasobrelosimpactosdeladefaunación(Caughlinetal.,2014;
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