Origin, domestication and diversification of common beans. advances and perspectives

Abstract

Neolithic revolution took place from 9000 to 5000 years b. C., and at different sites in the world several plants species were domesticated, among them the common bean (Phaseolus vulgaris L). Location of the origin and domestication centers of P. vulgaris is important to identify areas where major sources of populations carrying useful genes for plant breeding exist and because such populations could improve our understanding on the evolution, diversification and conservation of the species. The accumulated knowledge on fossil dates and other morphological, agronomic and genetic traits indicates that the common bean was originated at the Mesoamerican region, and afterwards it was domesticated from 5000 to 2000 years b. C. in two sites in the American continent: Mesoamerica (México and Central America) and the Andean region (South America). The use of new tools based on molecular technologies and genomics have given definitive evidences on the origin, domestication and genetic diversity of P. vulgaris.

Full text

Artículo de Revisión Rev. Fitotec. Mex. Vol. 36 (2): 95 - 104, 2013
Recibido: 13 de Septiembre del 2012
Aceptado: 19 de Marzo del 2013
RESUMEN
Entre los años 9000 y 5000 a. C. en diferentes partes del mundo se
domesticaron diversas especies vegetales, entre ellas el frijol común
(Phaseolus vulgaris L). La importancia de identificar el centro de ori-
gen y de domesticación de una especie como P. vulgaris radica en que
esas áreas son fuente primaria de poblaciones con genes útiles para el
mejoramiento genético y de interés para el entendimiento de la evo-
lución, diversificación y conservación de la especie. El conjunto de
conocimientos recabados hasta hoy, como la edad de los restos fósiles
y las características morfológicas, agronómicas y genéticas, establecen
que el frijol común se originó en Mesoamérica y posteriormente se do-
mesticó entre los 5000 y 2000 años a. C. en dos sitios del continente
Americano: Mesoamérica (México y Centroamérica) y los Andes (Suda-
mérica). A partir del frijol silvestre se formaron dos acervos genéticos
domesticados distintos, Mesoamericano y Andino. El uso de nuevas
herramientas biotecnológicas y genómicas han ofrecido evidencias
definitivas sobre el origen, domesticación y diversidad de P. vulgaris.
Palabras clave: Phaseolus vulgaris, domesticación, acervos genéticos y
razas, centros de origen y diversidad, recursos genéticos.
SUMMARY
Neolithic revolution took place from 9000 to 5000 years b. C., and
at different sites in the world several plants species were domesticated,
among them the common bean (Phaseolus vulgaris L). Location of the
origin and domestication centers of P. vulgaris is important to iden-
tify areas where major sources of populations carrying useful genes
for plant breeding exist and because such populations could improve
our understanding on the evolution, diversification and conservation
of the species. The accumulated knowledge on fossil dates and other
morphological, agronomic and genetic traits indicates that the com-
mon bean was originated at the Mesoamerican region, and afterwards
it was domesticated from 5000 to 2000 years b. C. in two sites in the
American continent: Mesoamerica (México and Central America) and
the Andean region (South America). The use of new tools based on mo-
lecular technologies and genomics have given definitive evidences on
the origin, domestication and genetic diversity of P. vulgaris.
Index words: Phaseolus vulgaris, domestication, gene pools and races,
centers of origin and diversity, genetic resources.
INTRODUCCIÓN
Nuestros antepasados fueron cazadores-recolectores du-
rante más de un millón de años. En el periodo de 3000 a
8000 años a. C. aparecieron las primeras sociedades huma-
nas sedentarias capaces de producir sus alimentos y comen-
zaron a domesticar una gran variedad de plantas y animales
en diferentes regiones del mundo, entre ellas Mesoamérica
y los Andes en el continente Americano (Figura 1) (Smith,
2006; Zizumbo-Villarreal y Colunga-GarcíaMarín, 2010).
La domesticación de plantas y animales contribuyó a “La
Revolución Neolítica” que marcó un punto importante en
la historia del hombre pues la agricultura se convirtió en la
base de la economía.
La domesticación de plantas es un proceso resultante de
la combinación de la evolución natural y la selección empí-
rica practicada por el hombre, mediante la cual se derivan
los cultivos domesticados a partir de sus progenitores sil-
vestres. En general, se entiende que la domesticación de las
plantas es un proceso dinámico y en curso (Zohary, 1999;
Gepts, 2004), y es de sumo interés identicar los sitios ori-
ginales de domesticación de un cultivo desde el punto de
vista evolutivo, así como de importancia práctica para los
tomejoradores y conservacionistas.
Las domesticaciones múltiples en tiempo y espacio han
sido determinantes claves en la estructura de la diversidad
genética presente en los cultivos actuales. Ejemplos docu-
mentados de domesticaciones múltiples en distintas espe-
cies en el Continente Americano son el chile (Capsicum
sp.) (Pickersgill, 1989), la calabaza (Cucurbita sp.) (Andres,
1990; Smith, 1997; Sanjur et al., 2002) y el frijol (Phaseolus
sp.) (Gepts, 1988; Zizumbo-Villarreal y Colunga-García-
Marín, 2010).
En frijol la domesticación redujo la diversidad genética
por un fenómeno denominado “cuello de botella de la
domesticación”, que consiste en la reducción de la diversidad
ORIGEN, DOMESTICACIÓN Y DIVERSIFICACIÓN DEL FRIJOL COMÚN.
AVANCES Y PERSPECTIVAS
ORIGIN, DOMESTICATION AND DIVERSIFICATION OF COMMON BEANS.
ADVANCES AND PERSPECTIVES
Víctor M. Hernández-López1, Ma. Luisa P. Vargas-Vázquez2, José S. Muruaga-Martínez2,
Sanjuana Hernández-Delgado1 y Netzahualcóyotl Mayek-Pérez1*
1Centro de Biotecnología Genómica, Instituto Politécnico Nacional. Blvd. del Maestro esq. Elías Piña s/n, Col. Narciso Mendoza, 88710, Reynosa, Tamaulipas.
2Campo Experimental Valle de México, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. 56230, Chapingo, México.
*Autor para correspondencia (nmayek@ipn.mx)

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ORIGEN Y DOMESTICACIÓN DEL FRIJOL COMÚN Rev. Fitotec. Mex. Vol. 36 (2) 2013
Cucurbita pepo 5000 B.P.
Helianthus annuus 4800 B.P.
Iva annua 4400 B.P.
Cucurbita pepo 10 000 B.P.
Zea mays 9000-7000 B.P.
Phaseolus vulgaris 4400 B.P.
Arachis hypogaea ?
Manihot esculenta 8000 B.P.
Capsicum frutescens 6000 B.P.
Oryza glaberrima 2000 B.P.
Pennisetum typhoides 3000 B.P.
Sorghum bicolor 4000 B.P.
Dioscoreoa alata 7000 B.P.?
Musa sapientum 7000 B.P.
Colocasia esculenta 7000 B.P.?
Euryale ferox 8000 B.P.
Oryza sativa 8000 B.P.
Panicum miliaceum
Setaria italica
8000 B.P.
Triticum aestivum 10 000 B.P
Triticum monococcum spp. monococcum 10 000 B.P.
Hordeum vulgare 10 000 B.P.
Solanum tuberosum 7000 B.P.?
Chenopodium quinoa 5000 B.P.
Maranta arundinacea 8000 B.P.
Dioscorea. tridi 6000 B.P.
Gossypium barbadense 5000 B.P.
Ipomoea batatas 4500 B.P.
Figura 1. Centros independientes de domesticación de plantas y animales reconocidos hasta 2006 (adaptado de Gepts, 2004 y Smith, 2006).

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Rev. Fitotec. Mex. Vol. 36 (2) 2013HERNÁNDEZ, VARGAS, MURUAGA, HERNÁNDEZ Y MAYEK
genética de la población en comparación con su ancestro,
debido al pequeño número de individuos que fundaron las
poblaciones domesticadas (efecto fundador) (Ladizinsky,
1998), y la posterior selección con base en características
particulares que redujeron aún más la diversidad genética
de loci especícos y regiones genómicas circundantes (Papa
et al., 2006).
Para determinar el origen y la domesticación de las plan-
tas suelen utilizarse cuatro tipos de evidencias, de acuerdo
con de Candolle (1882) (citado por Gepts, 1999). Éstas son
las arqueológicas (más especícamente arqueobotánicas);
las botánicas (por ejemplo, la distribución de las especies
silvestres o de sus parientes ancestrales); las históricas
(la existencia de registros escritos que documentan la
importancia o existencia del cultivo); y las lingüísticas
(por ejemplo, la existencia de palabras que designen el
cultivo o conceptos relacionados con el cultivo en lenguaje
autóctono).
El género Phaseolus incluye cinco especies domesticadas:
P. vulgaris (frijol común), P. lunatus (frijol lima), P.
acutifolius (frijol tépari), P. coccineus ssp. coccineus (frijol
ayocote) y P. dumosus = P. polyanthus (= P. coccineus ssp.
darwinianus) (frijol de año) (Freytag y Debouck, 2002). Los
primeros trabajos sobre el origen y evolución del frijol se
remontan a Miranda-Colín (1967) y Gentry (1969), quienes
armaron que la forma silvestre de frijol se encuentra en
Mesoamérica. Posteriormente, se han propuesto centros de
origen y domesticación alternativos que trabajos sucesivos
han raticado o recticado (Kwak et al., 2009).
El frijol común comprende dos acervos genéticos, el
Mesoamericano y el Andino, que dieren en sus estructuras
y niveles de diversidad genética, tanto en poblaciones
silvestres como en las domesticadas. La mayor diversidad
del germoplasma Mesoamericano se fundamenta en sus
mayores proporciones del componente de varianza inter-
poblacional y diferenciación genética en el germoplasma
domesticado (Beebe et al., 2000; Beebe et al., 2001; Papa
y Gepts, 2003). En parte esto se debe a que poblaciones
de germoplasma Mesoamericano de P. vulgaris son
simpátricas con otras especies sexualmente compatibles
como P. coccineus, lo que puede provocar hibridación
interespecíca o introgresiva. Otros factores que afectan
los niveles de diversidad son el aislamiento reproductivo
parcial entre acervos genéticos, la homoplasia y la evolución
convergente, aunque permanecen sin estudiarse a fondo
(Papa et al., 2006).
En los últimos años se ha demostrado que la información
generada mediante la aplicación de herramientas de
marcadores moleculares de ADN ha incrementado el
entendimiento sobre la diversidad genética y el proceso
de domesticación del frijol común (Mensack et al., 2010).
El reciente desarrollo de técnicas como los marcadores
microsatélites y de secuencias de etiquetas sencillas en ADN
cloroplástico y mitocondrial, así como la de secuenciación
del genoma, ayudarán en la identicación de las rutas de
migración del frijol en el mundo y permitirán distinguir
el papel evolutivo de la selección, deriva y migración. Al
respecto, se debe tener en cuenta que fuerzas como la
migración y la deriva afectan loci distribuidos a través
del genoma, mientras que la selección sólo afecta loci
especícos debido a la recombinación (Papa et al., 2006;
Bitocchi et al., 2013).
Un concepto adicional podría ser el análisis cariotípico del
frijol, mediante el cual se ha constatado que el genoma de
la especie evoluciona debido a la ocurrencia de inversiones
peri y paracéntricas, traslocaciones y a la pérdida o ganancia
de cromatina, así como por aneuploidía. Recientes avances
indican que el cariotipo de P. vulgaris tiende a la asimetría
y a la reducción del contenido de cromatina total, y que
los altos contenidos de ADN se relacionan con mayor
adaptación de la especie a regiones frías y templadas,
mientras que los bajos contenidos de ADN se asocian
con la adaptación a ambientes secos y cálidos (Mercado-
Ruaro y Delgado-Salinas, 2000). Desafortunadamente, los
estudios citogenéticos en frijol común no son consistentes
y aún falta mucho que estudiar al respecto.
En el presente documento se revisan y discuten los
estudios y trabajos que han contribuido a determinar el
origen, la domesticación y la diversicación del frijol
común, con énfasis en los relativos a arqueología, botánica
sistemática, agronomía, bioquímica y biología molecular.
ENFOQUE ARQUEOLÓGICO
La arqueología es la ciencia que estudia los cambios pro-
ducidos en las sociedades humanas a través de los restos
materiales distribuidos en el espacio y contenidos en el
tiempo. Dicho estudio se basa en el análisis arqueológico,
subdividido a su vez en la prospección, la excavación y el
análisis de gabinete. En laboratorio, una parte importante
es la caracterización del material, su preservación y registro,
así como su datación (Gamble, 2002). Una de las estrategias
actuales y precisas para la datación de restos es el uso de
técnicas como el 14C, cuyos resultados ayudan a entender el
origen y domesticación de las plantas cultivadas. Los restos
más antiguos de P. vulgaris se encontraron en el Continente
Americano, en dos áreas geográcas lejanas: Mesoamérica
y los Andes (Kaplan, 1965; Kaplan et al., 1973).
Mesoamérica fue centro de domesticación de cultivos
importantes: maíz (Zea mays), frijol (P. vulgaris), calabaza
(C. pepo), chile (Capsicum sp.) y caca o (eobroma cacao)

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ORIGEN Y DOMESTICACIÓN DEL FRIJOL COMÚN Rev. Fitotec. Mex. Vol. 36 (2) 2013
(Zizumbo-Villarreal y Colunga-GarciaMarín, 2010). Ka-
plan (1965) estableció que P. vulgaris se domesticó en el
Valle de Tehuacán, Puebla, México hace aproximadamente
7000 años, probablemente en asociación con el maíz. En las
cuevas ‘El Guitarreo’ y ‘El Callejón’ en Hualyas, Perú se re-
cuperaron restos de P. vulgaris, con características similares
a las formas actuales cultivadas de frijol. Esto indica que
Perú pudo ser uno de los primeros centros de domestica-
ción del frijol. El análisis de los restos de plantas con base
en la prueba del 14C indicó que la edad media del P. vulgaris
domesticado es de 7680 ± 280 años (Kaplan et al., 1973).
El análisis de los vestigios de frijol, maíz y calabaza encon-
trados en cuevas de México (en los Estados de Tamaulipas,
Puebla y Oaxaca) por medio del método del radiocarbono
y el uso de la espectrofotometría de masas con acelerador
(AMS), reveló una edad de la forma domesticada del frijol
más reciente y menor a 2400 años (Figura 2) (Smith, 2001;
Smith, 2005).
La información recuperada de las cuevas permitió for-
mular la hipótesis de que en las tierras altas ocurrió la do-
mesticación de las plantas en Mesoamérica. La evidencia de
que los primeros agricultores se asentaron en tierras bajas
es más difícil de comprobar debido a que las condiciones
climáticas, como humedad alta, no permiten la preserva-
ción de los restos. Pope et al. (2001) analizaron restos ex-
traídos de excavaciones en San Andrés, Tabasco, entre ellas
Tehuacán
Golfo de México
Tamaulipas
Océano Pacíco
Oaxaca
300 km
200 mi
Cultivo Oaxaca 17° Tehuacán 18° 30' Tamaulipas 23° Suroeste 32°
Frijol 2100 2300 1300 2200
Maíz 6300 5500 4300 3500
Calabaza 10 000 7900 6300 3500
Figura 2. Mapa de México que muestra las áreas geográcas de domesticación de frijol común ( ), maíz ( ) y calabaza
(), así como la ubicación aproximada de las cuevas de Ocampo, Tamaulipas; Tehuacán, Puebla y Guilá Naquitz, Mitla,
Oaxaca (Adaptado de Smith, 2001; Smith, 2005; Kwak et al., 2009). El cuadro inferior indica las latitudes de los sitios y las
fechas de domesticación del frijol, maíz y calabaza.

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Rev. Fitotec. Mex. Vol. 36 (2) 2013HERNÁNDEZ, VARGAS, MURUAGA, HERNÁNDEZ Y MAYEK
una semilla de Phaseolus sp. con edad de 2345 ± 50 años a.
C., lo cual indica que la presencia de las primeras plantas
domesticadas no solamente ocurrió en regiones altas sino
que también en zonas de baja altitud, y que también inu-
yeron en la transición de la forma de vida de las primeras
sociedades humanas en Mesoamérica. En resumen, las evi-
dencias y estudios arqueológicos soportan el origen Mesoa-
mericano del frijol.
ENFOQUES MORFOLÓGICO–AGRONÓMICO
Y BIOQUÍMICO
El género Phaseolus incluye especies leguminosas con
alta importancia en el mundo desde el punto de vista ali-
menticio, que se desarrollan en una amplia variedad de
condiciones ambientales: desde los 52° LN hasta los 32° de
LS, en los trópicos húmedo y semiárido, e incluso en regio-
nes con clima frío (Schoonhoven y Voysest, 1991). El análi-
sis de rasgos morfológicos y agronómicos en accesiones do-
mesticadas provenientes de México, Guatemala, Nicaragua,
El Salvador, Honduras, Costa Rica, República Dominicana,
Colombia, Ecuador, Perú, Chile, Bolivia, Brasil y Argentina,
explicaron los patrones de diversidad y las relaciones ge-
néticas en ese germoplasma y permitieron diferenciar los
acervos genéticos (Singh et al., 1991a).
Las características evaluadas en las accesiones de frijol
domesticado han sido: rasgos de la semilla, rasgos de la eta-
pa vegetativa, del desarrollo oral, fructicación, madurez
siológica y resistencia a enfermedades (Singh et al., 1991a;
Vargas et al., 2006). Las poblaciones domesticadas mues-
tran el “síndrome de la domesticación”, que se distingue
por pérdida de la capacidad de dispersión y de la latencia,
arquitectura compacta de la planta, mayor rendimiento de
grano y semilla de mayor tamaño, sincronía y precocidad
de la oración. Estos cambios son debidos a que los alelos
relacionados con el “síndrome de la domesticación” mues-
tran pérdida de función génica (Papa et al., 2006). Los re-
sultados también indican la existencia de dos acervos gené-
ticos en el germoplasma domesticado: el Mesoamericano y
el Andino (Cuadro 1), aunque algunas accesiones del norte
Andino muestran características distintas a los dos grupos
genéticos antes mencionados (Singh et al., 1991a; Singh et
al., 1991b; Islam et al., 2002a).
Los marcadores bioquímicos proveen información en
tiempos más cortos y de características que no son tan in-
uenciadas por el ambiente (Gepts, 1999). Algunas técnicas
bioquímicas utilizadas en el frijol común se han dirigido a
la determinación del tipo de faseolinas, lecitinas, inhibido-
res de α-amilasa, aloenzimas o isoenzimas. El germoplas-
ma silvestre es más diverso que el domesticado en cuanto
Cuadro 1. Diferencias en las características morfológicas y agronómicas de dos centros
de origen y domesticación del frijol común.
Característica Centro de origen y domesticación
Mesoamericano Sur Andino
Forma de la hoja Acorazonada y ovalada Lanceolada y aguda
Pubescencia en las hojas Escasa y corta Densa y larga
Longitud del quinto internudo Corto Largo
Inflorescencia Varios nudos Un solo nudo
Forma de la bráctea Acorazonada y ovalada Lanceolada y triangular
Base del pétalo Rayada Lisa
Posición del ápice de la vaina Placentaria Central
Tamaño de la semilla Pequeña y mediana Grande
Faseolina (%) 037.8 ± 5.90 041.8 ± 6.60
Lecitinas (%) 011.8 ± 3.00 010.5 ± 2.20
Calcio (%) 0.157 ± 0.04 0.144 ± 0.04
Fosforo (%) 0.376 ± 0.06 0.344 ± 0.07
Azufre (%) 0.216 ± 0.03 0.208 ± 0.02
Fierro (%) 053.4 ± 7.80 055.6 ± 7.90
Zinc (%) 035.8 ± 5.00 032.9 ± 5.00
Adaptado de: Singh et al. (1991a), Singh et al. (1991b), Islam et al. (2002a). Los valores indican la media ± la
desviación estándar.

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ORIGEN Y DOMESTICACIÓN DEL FRIJOL COMÚN Rev. Fitotec. Mex. Vol. 36 (2) 2013
a caracteres físico-químicos del grano. Un cambio impor-
tante que ocurrió con la domesticación fue el incremento
sustantivo del tamaño del grano (gigantismo), la reducción
de la dureza y del tiempo de cocción del grano, además de
una marcada reducción en los contenidos de triptófano y
proteínas. En cambio, la semilla del germoplasma silvestre
es más rica en los contenidos de minerales y bra dietética
que el germoplasma domesticado (Acosta-Gallegos et al.,
2007; Peña-Valdivia et al., 2011).
Como se indicó antes, los rasgos morfológicos han
permitido diferenciar tres áreas principales de domesticación
de P. vulgaris: Mesoamérica y Los Andes (Singh et al., 1991a;
Singh et al., 1991b; Islam et al., 2002a). Las características
morfológicas son contrastantes entre grupos y son útiles
para diferenciarlos (Cuadro 1). El acervo Mesoamericano
presenta menor concentración de faseolinas y lecitinas, y
mayor contenido de elementos nutritivos con excepción del
Fe (Cuadro 2). El germoplasma del Norte Andino muestran
rasgos intermedios entre ambos grupos genéticos, aunque
en algunos casos no sucede así (Islam et al., 2002a; Islam et
al., 2002b).
La información de aloenzimas, faseolinas, lecitinas e
inhibidores de α-amilasa permite distinguir entre acervos
Andino y Mesoamericano, y también la variabilidad
adicional del Norte Andino (Koenig y Gepts, 1989; Islam
et al., 2002b). El acervo Mesoamericano muestra mayor
diversidad tanto de aloenzimas como de ciertos tipos de
faseolinas. En contraparte, el Andino muestra diversidad
genética reducida (Koenig y Gepts, 1989; Singh et al.,
1991a; Singh et al., 1991b; Islam et al., 2002a; Islam et al.,
2002b; Chacón et al., 2005). En conclusión, las evidencias
morfo-agronómicas y bioquímicas muestran el origen
Mesoamericano del frijol común así como la presencia
de tres centros de domesticación: Mesoamericano, Norte
Andino y Sur Andino.
ENFOQUE MOLECULAR
El análisis de las tasas evolutivas indica que el clado
Phaseolus tiene una edad máxima de 6 a 8 millones de años
y cada clado del género va de 1 (P. liformis, P. pedicellatus,
P. polystachios; éstas dos últimas especies son las más ricas
genéticamente en el género) a 4 millones de años (grupo
Vulgaris) (Delgado-Salinas et al., 2006). La logenia de
Phaseolus se ha caracterizado con base en el análisis de mar-
cadores “Internal Transcribed Spacer” (ITS) o “Espaciado-
res Internos Transcritos”, morfológicos y citogenéticos. En
este sentido, Phaseolus ha mostrado ser un género mono-
lético con dos linajes, uno que incluye las especies domes-
ticadas P. vulgaris, P. coccineus, P. dumosus y P. acutifolius,
así como P. albescens y P. costaricensis; el otro incluye a P.
lunatus y especies silvestres de Mesoamérica y los Andes
(Delgado-Salinas et al., 1991).
Posteriormente, Delgado-Salinas et al. (2006) ampliaron su
estudio e incluyeron 52 especies de Phaseolus que analizaron
con base en marcadores ITS de ribosomas nucleares y de un
locus plastídico, trnK. Este estudio raticó la formación de
dos linajes o clados en Phaseolus. Uno incluye los grupos
Tuckerheimii, Pauciorus y Pedicellatus, y el otro a los gru-
pos Filiformis, Vulgaris, Leptostachyus, Lunatus y Polysta-
chios. Además, estos autores identicaron cinco especies
‘enigmáticas’: P. glabellus, P. macrolepis, P. microcarpus, P.
oaxacanus y P. talamancesis, cercanas a Tuckerheimii.
La diversidad genética de los frijoles silvestre y cultivado
se ha estudiado mediante marcadores moleculares de ADN,
como el ADN polimórco amplicado al azar (RAPDs),
polimorsmos en la longitud de los fragmentos amplica-
dos (AFLPs), secuencias de ADN, microsatélites o secuen-
cias simples repetidas (SSRs) o polimorsmos en la longi-
tud de los fragmentos de restricción (RFLPs) (Mensack et
al., 2010). Todos o al menos la mayoría de estos marcadores
Cuadro 2. Comparación de marcadores bioquímicos y moleculares mostrados por los acervos
genéticos de P. vulgaris.
Característica Centro de origen y domesticación
Mesoamericano Andino
Faseolina†B, M, S, Sb, Sd C, Ca, CH, H, Ko, Pa, T, To
Lectinas M, Po K, T, V, Pr, 312
Inhibidor de α-amilasa A3, A7 A1
Aloenzima Lap-3100, Me100, Rbcs100, Skdh10103 Lap-3103, Me98, Rbcs98, Skdh10100
ADN cloroplástico B, H, J, K, N, O C, D, E, F
†El Cuadro incluye información adaptada de las fuentes que se indican a continuación para cada característica. Faseolinas: las
letras indican la presencia de tipos especícos de faseolinas, de acuerdo con el sistema propuesto por Lareo et al. (1993) y descri-
to por Singh et al. (1991a y 1991b); lectinas e inhibidores de α-amilasa: de acuerdo con los métodos y sistema de identicación
propuesto por Islam et al. (2002a y 2002b); aloenzimas: de acuerdo con los sistemas enzimáticos y la clasicación de aloenzimas
de Koenig y Gepts (1989); ADN cloroplástico: las letras indican la presencia de patrones de restricción especícos obtenidos
mediante el corte del ADN cloroplástico con enzimas de restricción en regiones especícas (Chacón et al., 2005).

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Rev. Fitotec. Mex. Vol. 36 (2) 2013HERNÁNDEZ, VARGAS, MURUAGA, HERNÁNDEZ Y MAYEK
pueden diferenciar claramente al germoplasma de P. v u l -
garis en dos centros de origen y domesticación (Cuadro 2)
(Debouck, 1986; Koenig y Gepts, 1989; Singh et al., 1991a,
1991b; Sonnante et al., 1994; Islam et al., 2002a, 2002b; Cha-
cón et al., 2005; Rossi et al., 2009); algunos otros estudios
con marcadores moleculares sugieren un tercer centro de
origen y domesticación de la especie, denominado el Norte
Andino (Islam et al., 2002b).
El origen del frijol común es Mesoamericano y a partir
del “cuello de botella de la domesticación”, concepto des-
crito anteriormente, se formó el acervo Andino antes de la
domesticación, que por migración se llevó a Sudamérica
(Bitocchi et al., 2012). La discrepancia entre un origen o
dos o más se debe a que en unos trabajos previos los in-
vestigadores analizaron una faseolina tipo I y supusieron
que las logenias de especies y de genes son idénticas. En el
frijol esta relación logenética no se cumple debido a que la
distribución actual de la faseolina podría no reejar su dis-
tribución ancestral, o bien a que la faseolina tipo I podría
haberse extinguido en Mesoamérica o estar aún presente
pero no en el germoplasma analizado a la fecha. Además,
en la actualidad se conoce la compleja estructuración gené-
tica y geográca del germoplasma Mesoamericano de frijol
distribuido en el centro de México a través del eje neovolcá-
nico transversal, cuna de la diversidad genética de P. vulga-
ris (Bitocchi et al., 2012).
La diversidad genética se redujo con la domesticación y
esta reducción fue mayor en el germoplasma Mesoamerica-
no que en el Andino, como resultado del “cuello de botella”
ocurrido antes de la domesticación en los Andes (Rossi et
al., 2009; Bitocchi et al., 2012). El análisis de germoplasma
silvestre y domesticado del acervo Mesoamericano indica
un solo evento de domesticación asociado con la región
de la cuenca de los ríos Lerma-Santiago en Jalisco, México
(Kwak et al., 2009; Mamidi et al., 2011), y otro distinto de la
cuenca del Río Balsas donde se ubicó el centro de domesti-
cación del maíz (Matsuoka et al., 2002).
Según Kwak et al. (2009), aunque los maíces y frijoles
silvestres crecían juntos la domesticación ocurrió en sitios
distintos para cada especie, y fue tiempo después que se
reunieron en un solo sistema de cultivo. Se ha estimado
que la población “cuello de botella efectiva” fue de aproxi-
madamente 50 % de la población base en cada acervo ge-
nético, y que dicho “cuello” ocurrió entre los 8200 y 8500
años y entre los 6300 a 7000 años en los acervos Mesoa-
mericano y Andino, respectivamente; de ahí que el mayor
desequilibrio de ligamiento sea en el primer acervo (Ma-
midi et al., 2011). Estos resultados sugieren también que las
futuras investigaciones deben re-enfocarse al germoplasma
del centro-occidente de México.
Contrario al reporte de Kwak et al. (2009), los de Bi-
tocchi et al. (2012; 2013) proponen que la domesticación
del frijol común en el acervo Mesoamericano no ocurrió
en el occidente de México sino en el Valle de Oaxaca,
y que el del Acervo Andino fue entre el sur de Bolivia
y el norte de Argentina en Sudamérica. Estas propuestas
dieren también con la de Chacón et al. (2005) quienes
sugirieron como centro de domesticación en Sudamérica
a Perú, y con la de Beebe et al. (2001) quienes propusieron
al norte de Argentina y el este de Bolivia. Los resultados de
Bitocchi et al. (2012; 2013) coinciden con lo sugerido por
Zizumbo-Villarreal y Colunga-GarcíaMarín (2010), en el
sentido de que el área primaria de domesticación del frijol
es similar a la del maíz, y que ambas especies ya domestica-
das se movieron con la migración humana a lo largo de los
ríos de México.
El análisis conjunto transcriptómico, proteómico y me-
tabolómico de P. vulgaris pudo diferenciar claramente al
germoplasma con base en sus centros de domesticación; in-
cluso, el análisis metabolómico pudo generar huellas gené-
ticas únicas en el germoplasma analizado, de modo que las
modernas estrategias “ómicas” se vislumbran como herra-
mientas baratas y fácilmente escalables para analizar e iden-
ticar germoplasma por alto valor agronómico o nutricio,
así como para la caracterización de la diversidad genética
(Mensack et al., 2010).
Resultados recientes apuntan a raticar el origen Mesoa-
mericano y Sudamericano de P. vulgaris, que dieron lugar
a los acervos genéticos actualmente conocidos. La domes-
ticación ocurrió en forma independiente en cada región a
partir del acervo local.
DISCUSIÓN
La transición de la caza y la recolección como forma de
vida a la economía basada en la producción de alimentos
vía la agricultura, tanto en Mesoamérica como en los Andes,
fue un proceso de desarrollo largo y complejo (Zizumbo-
Villarreal y Colunga-GarcíaMarín, 2010), que involucró la
adopción y domesticación de diferentes plantas en regiones
con ambientes diversos para solucionar los problemas de
alimentación y adaptación al ambiente local (Smith, 2006).
La determinación exacta de la edad de los restos de plantas
cultivadas que aparecieron por primera vez en los registros
arqueológicos en áreas y regiones diferentes del mundo, re-
presentan una base esencial para el entendimiento de esta
transición (Smith, 2005).
El análisis de muestras de las primeras plantas domesti-
cadas con el método convencional de análisis de radiocar-
bono de restos vegetales de las cuevas de Oaxaca, Puebla
y Tamaulipas en México, y de Hualyas en Perú, indican

102
ORIGEN Y DOMESTICACIÓN DEL FRIJOL COMÚN Rev. Fitotec. Mex. Vol. 36 (2) 2013
que la domesticación de P. vulgaris ocurrió alrededor de
5000 años a. C. (Kaplan, 1965; Kaplan et al., 1973; Smith,
2001). El nuevo análisis con AMS indica que, en realidad,
la domesticación fue más reciente en Mesoamérica (Smith,
2005).
Las investigaciones realizadas coinciden en identicar el
origen del frijol en Mesoamérica, concretamente en Méxi-
co, desde Jalisco hasta Oaxaca, y de ahí la especie migró a
Sudamérica. El aislamiento geográco dio lugar a dos acer-
vos genéticos: el Andino y el Mesoamericano. Los estudios
con enfoques arqueológicos, morfológico-agronómicos,
bioquímicos y moleculares ofrecen evidencias diferentes y,
aparentemente, inconsistentes (Kaplan, 1965; Kaplan et al.,
1973; Smith, 2001). Esto se atribuye a que no se han hallado
nuevos restos arqueológicos que estudiar, en ocasiones de-
bido al estudio de colecciones incompletas de germoplasma
o a una estrategia incorrecta de estudio; por ejemplo, en el
caso de los marcadores moleculares de ADN es importante
considerar la tasa de mutación en los cálculos de los años
transcurridos (Bitocchi et al., 2012).
En las últimas décadas los estudios arqueológicos jaron
su atención en Mesoamérica debido a su amplia riqueza
cultural y a la importancia del frijol en la dieta de los habi-
tantes de la región (Smith, 1997; Avendaño-Arrazate et al.,
2004; Smith, 2005). Los análisis de los restos de plantas de
las cuevas de Oaxaca, Puebla y Tamaulipas han permitido
postular al frijol común como la última de las tres plantas
de mayor importancia (maíz, calabaza, frijol) en ser domes-
ticadas en Mesoamérica (Smith, 2005), y que ello tuvo un
efecto aditivo en el tiempo y espacio sobre el maíz y la cala-
baza, pues contribuyó sustancialmente y de manera positi-
va en la dieta y la economía agrícola regional (Smith, 2001).
Los nuevos métodos de determinación de la edad de res-
tos de plantas indican tiempos de domesticación menores
que los del radiocarbono convencional. Las diferencias
entre métodos abre el debate respecto a la calendarización,
contexto y causas que originaron la domesticación de P. v ul -
garis en Mesoamérica y los Andes, y remarcan la necesidad
de más excavaciones en las cuevas de los primeros agricul-
tores y los valles de ríos donde se puedan encontrar fósiles
de plantas (Smith, 1997). En el contexto arqueológico es li-
mitada la cantidad de información actualmente disponible
para explicar el inicio de la domesticación de plantas y por
consiguiente el origen de la agricultura.
Con base en el análisis de rasgos fenotípicos también se
han discernido dos áreas geográcas de domesticación de
P. vulgaris: Mesoamérica y Los Andes (Singh et al., 1991a;
Singh et al., 1991b; Islam et al., 2002a). El grano del acervo
Mesoamericano presenta menor concentración de faseo-
linas y lecitinas, pero mayor contenido de elementos nu-
tritivos con excepción del Fe. En cambio, el germoplasma
del Norte Andino muestra rasgos intermedios entre ambos
acervos genéticos (Islam et al., 2002a; Islam et al., 2002b).
Dado que las accesiones criollas de los Andes por lo gene-
ral muestran semillas grandes, podría suponerse que la baja
concentración de los nutrimentos se debe a la dilución den-
tro del almidón al momento del llenado del grano (Islam
et al., 2002a). Es decir, los resultados permiten sugerir que
el Norte Andino corresponde a una zona de transición y
de mezcla genética entre los acervos Andino y Mesoame-
ricano.
Mediante el uso de los marcadores bioquímicos y mole-
culares también se han distinguido dos grupos genéticos
para P. vulgaris, al igual que con el enfoque morfológico-
agronómico (Rossi et al., 2009); y también sugieren al Nor-
te Andino como un tercer centro de domesticación (Koenig
y Gepts, 1989; Singh et al., 1991a; Singh et al., 1991b; Islam
et al., 2002a; Islam et al., 2002b; Chacón et al., 2005). Los
datos de aloenzimas, faseolinas, lecitinas e inhibidores de
α-amilasa, diferencian el acervo Andino del Mesoamerica-
no, y detectan variabilidad adicional en el Norte Andino
que no se encuentra en los dos sitios anteriores (Koenig y
Gepts, 1989; Islam et al., 2002b).
El acervo Mesoamericano muestra mayor diversidad de
aloenzimas y de ciertos tipos de faseolinas. En contraparte,
el acervo Andino muestra baja diversidad genética (Koenig
y Gepts, 1989; Singh et al., 1991a; Singh et al., 1991b; Islam
et al., 2002a; Islam et al., 2002b; Chacón et al., 2005). La
diferencia entre estos dos acervos se atribuye a la autopoli-
nización en frijol, que limita el movimiento de genes entre
poblaciones y que se traduce en el incremento de la dife-
renciación genética entre acervos genéticos, así como al ya
descrito efecto de “cuello de botella” de la domesticación.
Otro factor importante en la diferenciación es el aisla-
miento geográco que propicia la adaptación a condiciones
ambientales especícas (Koenig y Gepts, 1989). Algunas
accesiones del Norte Andino muestran una base genética
distinta a los dos acervos ya establecidos, pues por ejemplo
presenta los tipos de faseolinas CH, S, T, L; lecitinas 312, Pr,
B y K; e inhibidores de α-amilasa (A4, A5 y A6) (Islam et al.,
2002a; Islam et al., 2002b). El tipo de faseolina CH del norte
Andino es distintivo de las accesiones de Colombia.
Las poblaciones silvestres del norte Andino muestran ale-
los únicos que están ausentes en los dos acervos genéticos
principales (Gepts y Bliss, 1985), como la faseolina CH en
accesiones silvestres y cultivadas de Colombia. La propues-
ta de un centro en el Norte Andino se refuerza al detectarse
la presencia de lectinas e inhibidores de α-amilasa atípicos
de los dos principales acervos genéticos, junto con rasgos
morfológicos característicos entre los grupos de accesiones

103
Rev. Fitotec. Mex. Vol. 36 (2) 2013HERNÁNDEZ, VARGAS, MURUAGA, HERNÁNDEZ Y MAYEK
estudiadas (Islam et al., 2002a; Islam et al., 2002b). El Norte
Andino presenta las faseolinas tipos CH y C en las acce-
siones silvestres, pero solo la CH en las domesticadas y en
baja frecuencia, lo que indica restricciones en el proceso de
domesticación el que a su vez dio origen a niveles limitados
de diversidad genética.
El Norte Andino comprende el noreste de Colombia, al
Ecuador y al norte de Perú (Koenig, y Gepts, 1989; Singh et
al., 1991a; Singh et al., 1991b; Islam et al., 2002a; Islam et al.,
2002b). Las accesiones domesticadas provenientes del Nor-
te Andino reejan la introgresión de ambos acervos genéti-
cos a partir de los cuales se hizo la domesticación local. La
introgresión del material genético de los acervos genéticos
principales provocó que la integridad del germoplasma del
Norte Andino se haya reducido drásticamente, de modo
que solo permite considerar a esta región como una zona
de transición (Islam et al., 2002a; Islam et al., 2002b).
El análisis evolutivo de frijol mediante herramientas mo-
leculares (Rossi et al., 2009; Kwak y Gepts, 2009; Kwak et al.,
2009; Mensack et al., 2010; Nanni et al., 2011; Mamidi et al.,
2011; Bitocchi et al., 2012; 2013) enfatizan el origen Mesoa-
mericano de P. vulgaris, y que de ahí se extendió posterior-
mente al resto del Continente Americano, para luego ser
domesticado tanto en Mesoamérica como en Sudamérica.
Esto se contrapone a las evidencias bioquímicas anterior-
mente expuestas, particularmente las referentes a los tipos
de faseolina que son determinantes de tres regiones geográ-
cas distintas de origen. Es decir, la distribución actual de la
faseolina no reeja su distribución ancestral, ya sea porque
la faseolina tipo I se extinguió en Mesoamérica o porque
solamente sigue presente en germoplasma no analizado a
la fecha. Otra evidencia indica que el locus de la faseolina
está ligado al gen del tamaño de la semilla, por lo que la dis-
tribución de la faseolina en el germoplasma domesticado
pudo haber sido afectada por la selección articial durante
la domesticación (Kwak y Gepts, 2009).
De manera global se podría indicar que a través de los
años los resultados y conclusiones relativos al tópico que se
ha revisado, analizado y discutido en este trabajo, han sufri-
do modicaciones y adecuaciones, particularmente porque
en algunos casos el espectro de germoplasma que se analiza
no es lo más amplio y representativo posible, las técnicas de
análisis se han perfeccionado y, por ende, ahora son más
precisas en la identicación, asociación o clasicación del
germoplasma de Phaseolus estudiado. Todavía Chacón-
Sánchez (2009) se refería al proceso evolutivo y de domes-
ticación del frijol en los términos y con los conocimientos
hasta ese momento publicados, que aquí hemos revisado.
Como también lo hemos visto, los trabajos posteriores a
ese año han “identicado” regiones alternativas de domes-
ticación, pero los resultados varían en función del sistema
de análisis o del germoplasma analizado en cada caso. Pau-
latinamente el mejoramiento o renamiento de las nuevas
técnicas de análisis de germoplasma, particularmente las
genómicas y otras “ómicas” presentes y futuras, serán he-
rramientas útiles en el estudio de la genética y genómica de
la diversidad y la diversicación del género Phaseolus.
CONCLUSIONES
Las evidencias aportadas por estudios con enfoques ar-
queológico, morfológico-agronómico, bioquímico y mole-
cular, indican que el frijol tiene su centro de origen en la
región de Mesoamérica, particularmente en el occidente y
sur de México (desde Jalisco hasta Oaxaca), y que hubo dos
centros de domesticación: uno primario (Mesoamérica) y
otro secundario (Sur Andino). Las evidencias actuales no
permiten discernir claramente al Norte Andino como un
centro de domesticación adicional.
AGRADECIMIENTOS
Al CONACYT, al programa PIFI del IPN y a Universia
Santander-ECOES, por las becas para los estudios de Maes-
tría en Ciencias en Biotecnología Genómica en el CBG-IPN
del primer autor. Al FOMIX-Gobierno del Estado de Vera-
cruz (clave 94070), al Fondo de Ciencia Básica del CONA-
CYT (proyecto no. 181756) y al Instituto Politécnico Nacio-
nal (SIP 20080666), por el financiamiento otorgado para el
desarrollo del proyecto.
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