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Bol. San.
Veg.
Plagas, 31: 59-69, 2005
PATOLOGÍA
Evolución de Fusarium oxysporum f. sp. ciceris, el agente de la
Fusariosis vascular del garbanzo, en razas patogénicas y patotipos
M. M. JIMÉNEZ GASCO, J. A. NAVAS CORTÉS, R. M. JIMÉNEZ DÍAZ
Los cultivares resistentes son la medida de lucha más práctica y económicamente efi-
ciente para el control de enfermedades de cultivos, pero su eficiencia es comprometida
por la variabilidad patogénica en las poblaciones de los patógenos. El conocimiento de
la historia y potencial evolutivo en la población del patógeno puede ayudar a optimizar
la utilización práctica de la resistencia contra aquel, independientemente de la estrategia
de mejora genética que se haya empleado para desarrollarla. En este artículo examina-
mos la diversidad de fenotipos de patogenicidad y virulencia en Fusarium oxysporum f.
sp.
ciceris, el agente causal de la Fusariosis Vascular del garbanzo, analizamos la varia-
bilidad genética que existe en y entre dichos fenotipos, e inferimos una relación filoge-
nética entre las ocho razas patogénicas conocidas de dicho patógeno. La filogenia intra-
específica inferida muestra que cada una de estas razas constituye un linaje monofiléti-
co,
y que la patogenicidad cultivar-específica de ellas ha sido adquirida en un proceso
simple y secuencial con escasas y discretas ganancias o pérdidas de patogenicidad.
M. M.
JIMÉNEZ GASCO
Departamento de Patología Vegetal, The Pennsylvania State Uni-
versity; University Park, PA, EE.UU.
J. A.
NAVAS CORTÉS.
Instituto de Agricultura Sostenible (IAS), CSIC, Apartado 4084,
14080 Córdoba.
R. M.
JIMÉNEZ DÍAZ.
IAS-CSIC y ETSIAM, Universidad de Córdoba, Apartado 3048,
14080 Córdoba.
Palabras clave: Garbanzo, Cicer arietinum, Fusariosis Vascular, filogenia, variabili-
dad patogénica, 'fingerprinting' de ADN, genealogía génica, transposones
INTRODUCCIÓN
La utilización de cultivares resistentes a
los patógenos es una de las estrategias más
prácticas y eficientes para el control de
enfermedades de plantas, y su uso probable-
mente se intensificará en los próximos años
con la extensión de las nuevas formas de
agricultura (i.e., sostenible, ecológica, orgá-
nica, etc.). Sin embargo, la eficiencia de los
cultivares resistentes en el control de enfer-
medades se ve seriamente comprometida por
la capacidad evolutiva de los patógenos, que
da lugar a que se establezcan en sus pobla-
ciones naturales razas patogénicas (definidas
como biotipos del agente patogénicos sobre
cultivares portadores de genes de resistencia
específica) y patotipos (definidos como bio-
tipos del agente capaces de causar síndromes
de diferente severidad en cultivares de su
huésped) capaces de superar la expresión de
resistencia en la planta. Durante los casi 100
años trascurridos desde el descubrimiento de
la resistencia genética a patógenos en plantas
y las razas patogénicas de éstos, agrónomos,
fitopatólogos y genetistas han sido testigos
de la 'superación' (anulación) de la resisten-
cia completa conferida por genes en la plan-
ta que exhiben una relación gen-a-gen con
los genes de virulencia del patógeno (FLOR,
1971),
así como de la 'erosión' (más que
anulación) de la resistencia parcial regulada
cuantitativamente, que no exhibe dicha rela-
ción gen-a-gen y tiende a ser efectiva de
manera inespecífica (FLIER et al.,
2003;
JOHNSON, 1983). En ambos casos, 'supera-
ción1 y 'erosión' de las resistencias son con-
secuencia de la selección direccional de las
variantes patogénicas mejor adaptadas en las
poblaciones de los patógenos, que es favore-
Figura I. (A) Reacción de la línea PV 1 de garbanzo a la inoculación con las razas 0 (centro) y 5 (derecha) de
Fusarium oxysporum f. sp. ciceris. A la izquierda las plantas testigo no inoculadas. Nótese el amarilleamiento
progresivo causado por la raza 0, característico del patotipo de Amarillez. (B) Reacción del cv. JG 62 de garbanzo a la
inoculación con las razas 0 (centro) y 5 (derecha) de Fusarium oxysporum f. sp. ciceris. A la izquierda las plantas
testigo no inoculadas. Nótese la flacidez y muerte causadas por la raza 5, características del patotipo de Marchitez.
Figura 2. Curva de incremento en el tiempo de un índice de intensidad de Fusariosis Vascular en el cv. P 2245 de
garbanzo desarrollado en suelo infestado con diferentes densidades de inoculo de las razas 0 (A) y 5 (B) de Fusarium
oxysporum f. sp. aceris. Cada punto es media de los valores calculados con datos de cuatro bloques al azar de 12
plantas cada uno. La línea continua representa la curva de incremento de enfermedad calculada por regresión no lineal
de los datos experimentales al modelo de Gompertz.
cida por el monocultivo y la uniformidad
genética que prevalecen en la agricultura
moderna (BROWN, 1995).
Recientemente, MACDONALD y LINDE
(2002) han puesto énfasis en señalar que la
utilización óptima y eficiente de la resisten-
cia en cultivares de plantas requiere conoci-
miento previo respecto de la historia y poten-
cial evolutivo de la población del patógeno
(cuya estructura de virulencia es a menudo
desestimada en el proceso de desarrollo de
resistencias), independientemente de las
estrategias que se utilicen para desarrollar
los cultivares resistentes (i.e., mejora genéti-
ca convencional, o ingeniería genética). Ade-
más,
dichos autores han propuesto que el
potencial evolutivo de un patógeno se refleja
en la estructura genética de sus poblaciones,
de manera que el conocimiento de ésta per-
mite realizar inferencias sobre dicho poten-
cial y tomar decisiones para optimizar la uti-
lización de genes de resistencia al patógeno
para el control de la enfermedad. En este
artículo presentamos un análisis de la diver-
sidad genética que existe en las razas y pato-
tipos que componen las poblaciones de
Fusarium oxysporum f. sp. ciceris, el agente
causal de la Fusariosis Vascular del garbanzo
(TRAPERO-CASAS y JIMÉNEZ-DÍAZ, 1985), e
inferimos relaciones evolutivas entre ellos.
Fenotipos de patogenicidad y virulen-
cia en Fusarium oxysporum f. sp. ciceris
Fusarium oxysporum f. sp. ciceris es un
hongo que habita el suelo y está patogénica-
mente especializado sobre especies de Cicer
(KAISER et al., 1994), en cuyas poblaciones
pueden distinguirse dos patotipos (denomi-
nados de Amarillez y Marchitez) que difie-
ren en virulencia (definida por la cantidad de
enfermedad que pueden causar en un cultivar
del huésped), y ocho razas patogénicas
(razas 0, IA, 1B/C, 2, 3, 4, 5, y 6) que pue-
den ser identificadas por la reacción que
determinan en un conjunto de cultivares y
líneas diferenciadoras raciales (HAWARE y
NENE,
1982;
JIMÉNEZ-DÍAZ
et al,
1993).
De
las ocho razas, seis (razas lA,2,3,4,5y6)
causan el síndrome de Marchitez (clorosis y
flacidez rápida de tejidos aéreos y coloración
castaño-oscura del tejido vascular y medu-
lar) y dos (razas 0 y 1B/C) causan el síndro-
me de Amarillez (amarilleamiento progresi-
vo,
defoliación y coloración vascular y
medular) (Figura 1); y las ocho razas tienen
una distribución geográfica distintiva. Esto
es,
las razas 2, 3, y 4 sólo han sido diagnos-
ticadas en la India hasta ahora (HAWARE y
NENE,
1982), mientras que las razas 0,1B/C,
5 y 6 se han encontrado principalmente en la
Cuenca Mediterránea y California (HALILA y
STRANGE, 1996; JIMÉNEZ-DÍAZ, et al, 1993;
JIMÉNEZ-GASCO et al., 2001). A diferencia de
las otras razas, la raza 1A está extensamente
distribuida en California, la Cuenca Medite-
rránea, y la India (Haware y Nene, 1982;
Jiménez-Gasco et al., 2001).
Además de diferir en patogenicidad (i.e.,
capacidad inherente en un agente microbiano
de causar enfermedad en genotipos de la
especie vegetal susceptible), las razas de F.
oxysporum f. sp. ciceris también manifiestan
distinta virulencia, de manera que difieren en
la cantidad de inoculo necesaria para causar
enfermedad severa en un cultivar de garbanzo
susceptible. Así, a 25°C, temperatura óptima
para el desarrollo de la Fusariosis Vascular,
bastaron 6-50 clamidosporas/g de suelo de la
raza 5 para causar una reacción severa en el
cv. P 2245 pero fueron necesarias 20.000 cla-
midosporas/g de suelo de la raza 0 para cau-
sar igual cantidad de enfermedad en el mismo
cultivar (Figuras 2A y 2B)
(NAVAS-CORTÉS
et
al., 2000). Asimismo, cuando la virulencia de
la raza 1B/C (patotipo de Amarillez) se com-
paró con la de las razas 1A y 5 (patotipo de
Marchitez) en el cv. PV 61 (resistente a la raza
0),
la máxima cantidad de enfermedad se
alcanzó con 1.000 clamidosporas/g de suelo
de la raza 5 y
5.000
clamidosporas/g de suelo
de la raza 1A, pero con
5.000
clamidospo-
ras/g de suelo de la raza 1B/C se desarrolló
una cantidad de enfermedad equivalente a la
producida por 1.000 clamidosporas/g de suelo
de la raza 1A (Figura 3). Es interesante resal-
tar que tales diferencias en virulencia entre las
razas 0,1 y 1B/C, indicadas por las relaciones
cuantitativas entre cantidad de inoculo y can-
tidad de enfermedad que éste promueve en un
cultivar susceptible de garbanzo, van asocia-
das a diferencias mínimas en la patogenicidad
que dichas razas expresan en los cultivares
diferenciadores raciales; esto es, las razas 0 y
1B/C comparten el patotipo (Amarillez) pero
son diferencialmente patogénicas en ' JG 62',
mientras que las razas 1B/C y 1A pertenecen
a diferentes patotipos y son moderada (raza
1B/C) o altamente virulentas sobre el cv. C
104 (JIMÉNEZ-GASCO et al., 2004).
En conclusión, de lo anterior parece dedu-
cirse que en conjunto el patotipo de Amari-
llez de F. oxysporum f. sp. ciceris es menos
virulento que el de Marchitez, pero que tam-
bién pueden existir diferencias en virulencia
entre razas de un mismo patotipo.
Patrón evolutivo en Fusarium oxyspo-
rum f. sp. ciceris
La forma especial ciceris es una de las
más de un centenar de poblaciones patogéni-
Figura 3. Histograma del índice de intensidad final de Fusariosis Vascular en el cv. PV 61 de garbanzo desarrollado en
suelo infestado con diferentes densidades de inoculo de las razas IA, 1B/C y 5 de Fusarium oxysporum f. sp. ciceris.
Cada barra es media de los valores calculados con datos de cuatro bloques al azar de 12 plantas cada uno 48 días
después de la inoculación.
camente especializadas que, junto con una
rica diversidad de grupos no-patogénicos
pero invasores del cortex radical de plantas,
componen a Fusarium oxysporum, una espe-
cie fúngica compleja, habitante tanto de sue-
los cultivados como naturales, para la que no
se conoce forma de reproducción sexual. La
obligada reproducción asexual impide la
recombinación genética entre los miembros
de la especie, y da lugar a que la variación
genética en ellos deba resultar principalmen-
te de la acumulación de mutaciones y a que
sus poblaciones tengan una estructura clonal.
En F. oxysporum, dicha estructura se ha aso-
ciado con la denominada 'compatibilidad
vegetativa', esto es, la capacidad de los
miembros de la especie de establecer hetero-
cariontes (citoplasmas conteniendo núcleos
genéticamente diferentes) estables mediante
la fusión continuada de micelios homocarió-
ticos adyacentes (GORDON y MARTIN, 1997;
KISTLER, 1997; KLEIN y CORRELL, 2001); de
manera que los miembros intercompatibles
de la especie pertenecen a un mismo Grupo
de Compatibilidad Vegetativa (VCG) y están
genéticamente aislados de los que pertene-
cen a otros VCGs por los mecanismos de
incompatibilidad.
El proceso por el que se haya podido esta-
blecer la referida estructura clonal en una
forma especial de F. oxysporum a lo largo de
su historia evolutiva no es único, de manera
que algunas formas especiales
(p.ej.,
albedi-
nis,
canariensis, conglutinans) han evolucio-
nado hacia el patogenismo una sola vez y
son por lo tanto monofiléticas (BAAYEN et
al, 2000; KISTLER, 2001), mientras que otras
(p.ej.,
cúbense, lycopersici, melonis) han
adquirido dicha capacidad en eventos múlti-
ples e independientes y son en consecuencia
polifiléticas (BAAYEN et al, 2000; O'DON-
NELLetaL, 1998).
El que una determinada forma especial de
F. oxysporum tenga origen monofilético o
polifilético tiene obvias consecuencias direc-
tas sobre las estrategias de desarrollo y utili-
zación de la resistencia al patógeno para el
control de la enfermedad, porque historias
evolutivas distintas en lugares geográfica-
mente distantes, confieren incertidumbre al
Figura 4. Genealogía del gen factor de elongación la (EFla) que demuestra la monofilia en Fusarium oxysporum
f. sp. aceris. La figura muestra uno de los tres árboles de máxima parsimonia obtenidos. Los asteriscos indican las
secuencias de las cepas de F. oxysporum f. sp. aceris (en rojo) y de E oxysporum no patogénico de garbanzo (en azul)
comparadas con las de cepas de otras formas especiales disponibles en el GenBank.
empleo con éxito de un cultivar desarrollado
contra las poblaciones del patógeno que pre-
dominan en un área evolutiva cuando se usan
en áreas evolutivas diferentes. En el caso de
F. oxysporum f. sp. ciceris, la notable diver-
sidad fenotípica y geográfica observada
sugirió la posibilidad de que pudiera ser
polifilética. Sin embargo, diversos estudios
utilizando una amplia muestra de cepas del
hongo representativas de los varios patoti-
pos,
razas, y orígenes geográficos, indicaron
que éstas son genéticamente idénticas en tér-
minos de VCG (NOGALES MONCADA, 1997)
y de las secuencias de cinco genes altamente
conservados en hongos (factor de elongación
la (EFla), a-tubulina, histona 3, actina y
calmodulina). Además, la comparación
mediante análisis de parsimonia de las
secuencias del gen EFla en la amplia mues-
tra de cepas de F. oxysporum f. sp. ciceris,
con las de miembros representativos de otras
11 formas especiales de F. oxysporum, agru-
pó a las cepas de la forma especial ciceris de
forma distintiva respecto de las de otras for-
mas especiales de dicha especie y de cepas
no-patogénicas de ella (Figura 4) (JIMÉNEZ-
GASCO
et al,
2002).
Considerada en su conjunto, la informa-
ción anterior indica que F. oxysporum f. sp.
ciceris es de origen monofilético; y la inter-
pretación más simple que puede derivarse de
ella es que este patógeno procede de una
pequeña población fundadora de F. oxyspo-
rum que en el pasado adquirió patogenicidad
sobre especies de Cicer, y que la variación
en los fenotipos de patogenicidad y virulen-
cia que la caracterizan hoy debe haberse pro-
ducido por la acumulación de cambios gené-
ticos relativamente recientes, que han debido
tener lugar con posterioridad a la evolución
de la forma especial ciceris y en áreas de cul-
tivo del huésped geográficamente aisladas
(GORDON y MARTIN, 1997; JIMÉNEZ-GASCO
era/., 2001).
Variabilidad genética intra e inter
razas de Fusarium oxysporum f. sp. cice-
ris: Inferencia filogenética de las razas del
patógeno
El patrón evolutivo de la variación pato-
génica en F. oxysporum f. sp. ciceris se
investigó mediante hibridaciones del ADN
genómico de 36 cepas del patógeno repre-
sentativas de todos los patotipos, razas y orí-
genes geográficos, y tres de F. oxysporum no
patogénicas de garbanzo, utilizando como
sondas tres secuencias de ADN repetitivo en
F. oxysporum f. sp. ciceris que presentan
similitud con transposones fúngicos; y los 88
fragmentos de ADN identificados en la
hibridación de todas las cepas fúngicas con
las tres sondas se sometieron a análisis fené-
tico por medio de UPGMA, y análisis cla-
dístico utilizando PAUP* 4.0b4a y el método
'neighbor-joining'.
El análisis UPGMA distinguió nítidamen-
te las cepas patogénicas de las no-patogéni-
cas,
y separó a las de F. oxysporum f. sp.
ciceris en dos grandes grupos que se correla-
cionan con los patotipos de Amarillez y Mar-
chitez; a su vez, dichos grupos principales se
diferenciaron en sub-grupos, de manera que
las cepas incluidas en cada uno de ellos
corresponden a una raza determinada (datos
no mostrados). Además, el análisis de simili-
tud en el perfil de hibridación de cepas de
una raza, calculado con el coeficiente de Jac-
card, indicó diversidad en dicha similitud
siendo la raza 0 la más diversa (similitud
promedio entre cepas del 64%) y la raza 5 la
más homogénea (similitud promedio entre
cepas del 93%).
El análisis cladístico reprodujo el patrón
de agrupamientos de las cepas de F. oxyspo-
rum f. sp. ciceris obtenido con el análisis
fenético UPGMA (Figura 5), de manera que
las cepas patogénicas constituyeron una
clade claramente diferenciada de las cepas
no-patogénicas de garbanzo. Similarmente,
las cepas de F. oxysporum f. sp. ciceris cons-
tituyeron dos clades claramente correlacio-
nadas con los dos patotipos de Amarillez y
Marchitez mencionados, así como linajes
clónales que correspondieron a cada una de
las razas (Figura 5). Sin embargo, en ningu-
no de los análisis anteriores existió aso-
ciación alguna entre los patrones de agrupa-
ción o clades y la procedencia geográfica de
Figura 5. Filogenia de las razas patogénicas de Fusarium oxysporum f. sp. ciceris inferidas en base al análisis
'neighbor-joining' de los perfiles de hibridación del ADN genómico de 36 cepas del patógeno y tres de F. oxysporum
no patogénico de garbanzo utilizando como sondas tres secuencias de ADN repetitivo en F. oxysporum f. sp. ciceris.
las cepas, excepto por las de las razas 2, 3 y
4 que hasta ahora han sido descritas en la
India únicamente.
Las varias líneas de evidencia referidas
hasta ahora indican que la raza 0, que causa
el síndrome de Amarillez, es posiblemente la
más antigua de las razas del patógeno y ante-
pasada de las razas que causan Marchitez.
En primer lugar, la raza 0 es la menos pato-
génica de las razas descritas, indicado por el
menor número de líneas diferenciadoras
raciales que puede atacar comparado con
otras razas, así como la menos virulenta
sobre cultivares susceptibles, y es la más
ampliamente distribuida en la Cuenca Medi-
terránea (aunque no ha sido descrita en la
India) (HALILA y STRANGE, 1996; HAWARE y
NENE, 1982; JIMÉNEZ-DÍAZ et al., 1993;
JIMÉNEZ-GASCO et al., 2001). En segundo
lugar, la probable evolución de F. oxysporum
f. sp. ciceris a partir de poblaciones o indivi-
duos parasíticos pero no patogénicos (i.e.,
capaces de establecer infección en la planta
pero no de causar enfermedad en ella), que
indica el origen monofilético del patógeno
(JIMÉNEZ-GASCO et al, 2002), sugiere que la
raza más antigua de aquél sea patogénica
sobre menor número de cultivares resistentes
que las desarrolladas más recientemente.
Además, puesto que la variación genética en
un hongo de reproducción estrictamente ase-
xual, como es F. oxysporum f. sp. ciceris,
resulta principalmente de la acumulación de
mutaciones en el curso del tiempo, es de
esperar que este proceso genere más diversi-
dad en la raza más antigua, i.e., la raza 0,
comparada con las más recientes como la
raza 5, que es la menos diversa en perfiles
RAPD (JIMÉNEZ-GASCO et al., 2001) y de
hibridación (JIMÉNEZ-GASCO et al., 2004) y
la más patogénica y virulenta de las identifi-
cadas en la Cuenca Mediterránea. Según esta
hipótesis, la raza 1B/C es la evolutivamente
más cercana a la raza 0, con la cual compar-
te el síndrome de Amarillez y muestra patro-
nes de patogenicidad y diversidad genética
muy
similares
(JIMÉNEZ-DÍAZ
et al., 1993;
JIMÉNEZ-GASCO et al, 2001,2004).
Evolución de las razas de Fusarium
oxysporum f. sp. ciceris mediante un pro-
ceso secuencial en la ganancia de patoge-
nicidad
En una reciente revisión bibliográfica
sobre la biología de F. oxysporum, GORDON
y MARTIN (1997) postularon que en una
forma especial monofilética de este hongo
las razas patogénicas que mantuvieran una
estrecha relación filogenética derivarían una
de otra, en un proceso secuencial de pasos
discretos, más que de manera independiente.
El análisis filogenético de F. oxysporum f.
sp.
ciceris ha facilitado contrastar esta hipó-
tesis y demostrar por primera vez que las
razas de este patógeno han evolucionado
siguiendo dicho proceso secuencial y discre-
to (JIMÉNEZ-GASCO et al, 2004). A tal fin, la
patogenicidad cultivar-específica de las
razas sobre cada uno de los cultivares o líne-
as diferenciadoras raciales se superpuso (no
mostrado) sobre el árbol filogenético inferi-
do de los linajes clónales raciales (Figura 5),
a fin de minimizar el número de cambios
necesarios y de inferir los dos escenarios
evolutivos más simples posibles: a) conside-
rando solamente que tiene lugar ganancia
(pero no pérdida) de patogenicidad sobre
cultivares resistentes, y b) admitiendo que se
pudo producir tanto ganancia como pérdida
de dicha patogenicidad (JIMÉNEZ-GASCO et
al, 2004).
El primer escenario de dicho supuesto es
coherente con la filogenia de las razas del
patógeno discutida anteriormente, en la que
la raza 0 es antepasada de las razas que cau-
san Marchitez, y postula que han podido
tener lugar al menos tres eventos paralelos
de ganancia de patogenicidad y la existencia
de tres antepasados raciales que nunca han
sido observados. En este caso, la primera
adquisición de patogenicidad a partir de la
raza más antigua y desconocida habría dado
lugar a la raza 0, y posteriormente a partir de
dicha raza habrían evolucionado la raza
1B/C causante de Amarillez; subsiguiente-
mente, las razas causantes de Marchitez
habrían evolucionado en un proceso secuen-
cial y discreto a partir de una segunda raza
primigenia desconocida. Comparativamente,
el segundo escenario inferido en el estudio es
más simple que el anterior, de manera que
propone a la raza 1A causante de Marchitez
como la antepasada común a todas las demás
razas,
en lugar de una raza desconocida
como propone el primer escenario. Con-
sistente con este escenario de primigenia de
la raza 1A es el que ésta sea la más extensa-
mente distribuida de todas las razas, inclu-
yendo la Cuenca Mediterránea, California e
India (HAWARE y NENE, 1982; JIMÉNEZ-DÍAZ
etal., 1994).
La historia en el desarrollo y utilización
de cultivares de garbanzo resistentes a razas
de F. oxysporum f. sp. ciceris, no parece aus-
piciar que la evolución secuencial y discreta
de las razas del patógeno descrita anterior-
mente sea resultado de
la
selección por parte
de resistencias específicas
en los
cultivares
de garbanzo.
En
efecto,
de una
parte
la
amplia distribución
de
algunas razas deter-
mina que existan incluso
en
áreas geográfi-
cas donde
no se han
empleado cultivares
resistentes, como
es el
caso
de la
Cuenca
Mediterránea, donde
se ha
descrito
la
mayor
diversidad racial
del
patógeno (HALILA
Y
STRANGE,
1996;
JIMÉNEZ-DÍAZ
et al, 1993;
JIMÉNEZ-GASCO
et
al., 2001, 2003); por otra
parte,
la
utilización extensa
de
cultivares
resistentes
a la
raza
1A en la
India
no ha
dado lugar aparentemente
a
que se haya pro-
ducido desarrollo
de la
raza
6,
que deriva
de
la raza 1A
y es
patogénicamente específica
sobre
los
cultivares resistentes
a la
raza
1A
(JIMÉNEZ-DÍAZ
et al., 1993;
JIMÉNEZ-GASCO
et al., 2001). Por
el
contrario, las razas
2, 3,
y
4,
que son patogénicas sobre los cultivares
resistentes
a la
raza
1A
(HAWARE
y
NENE,
1982),
fueron identificadas
en la
India antes
de que dichos cultivares fueran desarrollados
y
se
extendiera
su
utilización (KUMAR
et al.,
1985).
Así,
a
diferencia
de
otros patosiste-
mas
(p. ej.,
Mildius, Oídios, Royas, etc),
puede haber habido escasa
o
nula selección
a
favor
de
razas
de
F. oxysporum
f.
sp. ciceris
que superen
las
resistencias utilizadas,
minimizando
las
probabilidades
de que se
produzcan cambios
en la
estructura de pato-
genicidad
y
virulencia de las poblaciones del
patógeno
que
comprometen
la
durabilidad
de
los
cultivares resistentes (MACDONALD
y
LINDE, 2002), como
es el
caso
de
patosiste-
mas como los citados.
AGRADECIMIENTOS
Las investigaciones
de los
autores que
se
mencionan
en
este artículo fueron subven-
cionadas por
la
Comisión Asesora
de
Inves-
tigación Científica
y
Técnica
a
través
de los
proyectos AGF97-1479
y
AGF98-0878.
ABSTRACT
JIMÉNEZ GASCO
M. M., J. A.
NAVAS CORTÉS,
R. M.
JIMÉNEZDÍAZ.
2005. Phylogenetic
analysis
of
the Fusarium oxysporum
f.
sp. cicerislCicer arietinum pathosystem into races
and pathotypes. Bol. San. Veg. Plagas, 31: 59-69.
Resistant cultivare are the most practical and cost efficient plant disease control mea-
sure,
but their efficacy
in
disease control
is
limited by pathogenic variability
in
pathogen
populations. Management
of
disease resistance genes can be optimized by knowledge
of
the evolutionary history and potential
of
the pathogen population, irrespective
of
the bre-
eding strategy used
for
resistance development.
In
this review, we examine the diversity
in virulence phenotypes
of
Fusarium oxysporum
f.
sp. ciceris, the causal agent
of
Fusa-
rium wilt
of
chickpeas. Also,
we
analyze
the
genetic variability existing within
and
among those phenotypes, and infer
a
phylogenetic relationship among the eight known
pathogenic races
of
this fungus. The inferred intraspecific phylogeny shows that each
of
those races forms
a
monophyletic lineage. Furthermore, virulence
of
F. oxysporum
f.
sp.
ciceris races
to
resistant chickpea cultivare has been acquired
in a
simple stepwise pat-
tern, with few parallel gains
or
losses.
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(Recepción:
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(Aceptación:
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diciembre 2004)
