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253Efectos de la Domesticación de Plantas en la Diversidad Fitoquímica
Efectos de la Domesticación de Plantas
en la Diversidad Fitoquímica
ALICIA BAUTISTA LOZADA, FABIOLA PARRA RONDINEL
Y FRANCISCO JAVIER ESPINOSAGARCÍA
Centro de investigaciones en Ecosistemas, Universidad Nacional Autónoma de México, Campus
Morelia. Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701, Morelia, Mich. C.P. 58050.
Correo electrónico: espinosa@oikos.unam.mx
Resumen. La domesticación de las plantas ha modificado la concentración y la mezcla de me-
tabolitos secundarios mediante la selección artificial directa o indirecta de caracteres de interés
agronómico. El Síndrome de domesticación ha sido utilizado como herramienta para estudiar
los cambios evolutivos producidos por dos fuerzas selectivas similares: la selección natural y
la artificial. La selección artificial ha ocasionado cambios en la frecuencia de caracteres tanto
genéticos como fenotípicos de las poblaciones, las cuales causan divergencias con respecto a sus
ancestros silvestres. Como resultado de la selección artificial, y de su manejo agronómico, se ha
modificado el balance entre el costo/beneficio en la asignación de recursos: susceptibilidad al
ataque por herbívoros vs productividad y palatabilidad. Diversos estudios muestran que el estatus
de domesticación de las plantas está asociado con su grado de resistencia química a los insectos
herbívoros. El nivel de divergencia entre plantas cultivadas y sus parientes silvestres depende
del manejo agronómico, tradicional e industrial, el cual resuelve distintos tipos de necesidades
y por lo tanto, los criterios de selección artificial también difieren. En el manejo agronómico
tradicional, la domesticación de las especies depende del contexto cultural del ambiente local.
Por el contrario, en el manejo agronómico industrial, la domesticación está enfocada a resolver
problemas específicos de las relaciones entre la planta y su ambiente biótico o abiótico. Los estu
-
dios sobre la variación de los rasgos de resistencia a herbívoros o patógenos deben enfocarse en
entender cómo y qué componentes del proceso de domesticación, incluido el ambiente antrópico
en el que se desarrollan las especies, influyen en la diversidad de metabolitos secundarios así
como en sus consecuencias ecológicas.
Introducción
La domesticación vegetal está basada en procesos de selección artificial impuestos por
humanos y el ambiente que éstos manejan. Dos de las muchas características selec-
10
A. B L, F. P R F. J. E-G. 2012. Efec-
tos de la Domesticación de Plantas en la Diversidad Fitoquímica, 253-267. En: J.
C. R E. A. M
(eds.). Temas Selectos en Ecología Química de Insectos. El
Colegio de la Frontera Sur. México. 446 p.
253
254 Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
cionadas o afectadas por la domesticación son el contenido y composición de meta-
bolitos secundarios (MS) que protegen a las plantas contra herbívoros y patógenos.
Los MS y sus mezclas han sido objeto de la selección artificial directa ya sea porque
intoxican a las personas, son deseados como estimulantes o porque contribuyen a la
resistencia del cultivo contra las plagas y patógenos. Pero la selección artificial ejercida
sobre características productivas de los cultivos, por ejemplo, tamaño de la mazorca
de maíz, también afecta a los MS.
El proceso de domesticación también implica selección natural bajo ambientes
antrópicos y flujo génico entre las plantas bajo selección artificial y sus parientes
silvestres. Todos estos procesos afectan a los perfiles de MS de las plantas y frecuen
-
temente tienen consecuencias importantes para el manejo de las plagas insectiles y
patógenos. Además de la importancia de entender estos cambios en ambientes agríco-
las, el síndrome de domesticación ofrece contrastes quasi experimentales para poner
a prueba hipótesis sobre los cambios ecológicos y evolutivos esperados como resul-
tado de los procesos de selección natural y artificial (Dirzo et al., 2001). De acuerdo
con Purugganan & Fuller (2011), la domesticación es conceptualmente similar a los
procesos evolutivos de diversificación que experimentan las especies silvestres. Por lo
anterior, los estudios comparativos entre especies de plantas cultivadas y sus parientes
silvestres son de gran utilidad para entender mejor el origen y mantenimiento de la
diversidad química, así como sus consecuencias ecológicas bajo dos marcos evoluti-
vos contrastantes.
Para entender los efectos de la domesticación sobre la variabilidad de los MS en
las plantas cultivadas, se revisarán: el concepto de domesticación vegetal; la manera
en que este proceso modificó a las plantas nutritivas y tóxicas al mismo tiempo; los
efectos de la domesticación en la resistencia vegetal; y los ambientes bajo los cuales
ha ocurrido y ocurre la domesticación: la agricultura tradicional y la industrial.
Domesticación vegetal
La domesticación es el resultado de un proceso de selección de caracteres de un
recurso específico, realizado por el hombre a través de la selección artificial para
permitir su adaptación a condiciones de cultivo o manejo humano (Darwin, 1859;
Gepts, 2004). En este proceso el ser humano aumenta directamente la frecuencia de
aquellos fenotipos deseables, promueve su crecimiento y cuidado, incluso llega a re-
mover fenotipos no deseables (Casas
et al., 2007). Este proceso actúa en plantas bajo
domesticación incipiente, semi-domesticadas y en plantas completamente domesti-
cadas (Casas
et al., 2007), causando cambios en las frecuencias de caracteres, tanto
fenotípicos como genotípicos, de las poblaciones manejadas generando divergencias
con respecto a sus ancestros silvestres (Cuadro 1). Este proceso evolutivo continuo
ocasiona divergencias evidentes en caracteres fenotípicos de tipo morfológico, fisio-
lógico, y fenológico entre poblaciones vegetales silvestres y cultivadas (Darwin, 1883;
Zohary, 1984), lo que implica una pérdida gradual de adaptación al ambiente natural,
255Efectos de la Domesticación de Plantas en la Diversidad Fitoquímica
por la disminución en su capacidad reproductiva y en la dispersión natural de la
especie (Gepts, 2004), hasta los casos extremos de total dependencia de la especie al
hombre para sobrevivir y reproducirse (Harlan, 1975).
Entre las características modificadas de una especie por la selección artificial
están la pérdida natural de dispersión de semillas, el gigantismo de partes general-
mente cosechadas por el hombre, la pérdida en la dormancia en semillas, y pérdida
de mecanismos químicos (MS) y mecánicos de protección contra herbívoros (Dirzo
et al., 2001; Pickersgill, 2007). Este conjunto de diferencias entre plantas cultivadas
y sus parientes silvestres se denomina Síndrome de domesticación (Hawkes, 1983;
Harlan, 1992; Bai & Lindhout, 2007).
C 1. Propuesta de estadios de domesticación según los niveles de intensidad de cambio que
sufren las poblaciones de plantas objeto de manipulación humana y domesticación. Modificado
ligeramente de Clement, 1999. Entre uno y otro estadio de domesticación pueden existir estadios
intermedios.
Estadio de domesticación Cambios poblacionales
Silvestres
Población natural cuyos fenotipos y genotipos no han sido modificados
por manipulación humana.
Evolución en sistemas bajo
manejo humano intensivo
Especies que crecen en ambientes perturbados por el hombre con
posibles cambios a nivel genético pero que no son producto de la
selección artificial. (Ej. malezas). En casos extremos algunas especies sólo
crecen en estos ambientes.
Domesticación incipiente Intervención humana al menos por promoción (propagación) o
tolerancia en el sistema, pero con el fenotipo promedio del carácter
seleccionado aun dentro del rango de variación encontrado en
condiciones silvestres. La varianza de este promedio posiblemente
es menor en poblaciones manejadas bajo este estadio y comienza a
producirse reducción de diversidad genética.
Semi-domesticación Se evidencian diferencias significativas con respecto a las poblaciones
silvestres debido a la manipulación humana. El promedio y la varianza
del fenotipo seleccionado se diferencian y aumentan, respectivamente,
con respecto a las poblaciones silvestres. La varianza aumenta por que
aparecen fenotipos por el manejo humano que no se encuentran en
poblaciones silvestres, y que gradualmente desaparecerán por selección
natural en éstas. También hay reducción de diversidad genética por
efecto de cuello de botella. Aun así la planta posee adaptabilidad
ecológica para reproducirse y sobrevivir sin depender de los cuidados
humanos.
Domesticación La planta depende completamente de los ambientes (campos de cultivo)
y cuidados humanos para sobrevivir y reproducirse. La diversidad
genética generalmente se reduce significativamente y se pierde la
capacidad ecológica de adaptación.
256 Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
Los cambios en la concentración y en la mezclas de los MS (resultado de altera-
ciones en la bioquímica vegetal), tienen consecuencias en las interacciones bióticas
de las plantas cultivadas con su entorno. Se ha argumentado que este efecto es el re
-
sultado indirecto del incremento en la productividad, como el aumento en el tamaño
de hojas, flores, y semillas (Benrey et al., 1998), a expensas de una reducción en la
distribución de la energía en otras funciones, tales como síntesis de MS (Lindig-Cis
-
neros et al., 1997, 2002; Gols et al., 2008). En consecuencia, las plantas domesticadas
frecuentemente se tornan más vulnerables a los herbívoros, patógenos y competido-
res que sus contrapartes silvestres. Sin embargo, esta susceptibilidad también ocurre
por un proceso dirigido de reeliminación de toxinas en los cultivos, por selección
de variedades con poca o nula cantidad de MS (Gepts, 2004), para obtener varieda
-
des cultivadas con partes aptas para consumo humano, como es el caso de la yuca
(Manihot esculenta) (Wilson & Dufuor, 2002) o del frijol lima (Phaseolus lunatus)
(Vanderborght, 1979).
Plantas comestibles: la domesticación como solución
para lidiar con plantas tóxicas
Partiendo de la diversidad de MS en la naturaleza, el ser humano ha seleccionado
aquellos fenotipos que fueran sensorialmente atractivos por su olor, color, textura,
etc., aunque posiblemente el criterio de selección más relevante fue el sabor, indicador
confiable de la toxicidad de una planta.
Los MS que comúnmente están presentes en la dieta del ser humano son alca
-
loides, saponinas, glucósidos cianogénicos y cardiacos, terpenoides, aminoácidos no
proteicos y fitohemaglutininas protéicas (Johns, 1990). A través del tiempo, el ser
humano ha resuelto el problema de la toxicidad de estos compuestos en los alimen-
tos, mediante técnicas de cocinado, rallado, molido, secado, pulverización, añejado,
tratamiento con cal, lavado con agua o geofagia, que es el consumo de arcillas o
carbón (Johns, 1990), así como favoreciendo la densidad de genotipos no tóxicos o
con menos toxicidad. Las técnicas de preparado y cocinado permiten que las plantas
tóxicas sean consumidas y que al mismo tiempo conserven sus defensas contra sus
enemigos naturales cuando el cultivo está en el campo.
El objetivo de la selección artificial, en algunos casos ha sido la reducción en la
concentración de MS tóxicos, por ejemplo, los glicoalcaloides en la papa (
Solanum
tuberosum) y el jitomate (Solanum lycopersicum), glucósidos cianogénicos en el frijol
lima, en la yuca y los taninos en el frijol común (Phaseolus vulgaris) (Johns, 1990).
Aunque también hay ejemplos de plantas seleccionadas para aumentar sus concentra-
ciones de MS, por ejemplo, la capsaicina en el chile (
Capsicum spp) y la nicotina en
el tabaco (Nicotiana tabacum) o el tetrahidrocannabinol en la mariguana (Cannabis
sativa), plantas que no están relacionadas con la alimentación, pero que también han
sido domesticadas.
257Efectos de la Domesticación de Plantas en la Diversidad Fitoquímica
En contraparte, los insectos herbívoros y los patógenos solucionaron este proble-
ma mediante la detoxificación, proceso por el cual se disminuye el efecto nocivo de
los MS mediante procesos enzimáticos de absorción, distribución, biotransformación
y excreción (Johns, 1990); o bien mediante el secuestro de MS en los tejidos (Nishida,
2002) y/o mediante cambios comportamentales que evitan o anulan la exposición
de los herbívoros a concentraciones tóxicas de MS. La contra-respuesta de los her
-
bívoros y patógenos contra los MS ha sido contrarestada por los humanos mediante
la manipulación del sistema agrícola que entre otras cosas incluye el incremento en
la variabilidad de fenotipos químicos del cultivo que conviven con los enemigos de
las plantas, la rotación de cultivos, y el cultivo simultáneo de varias especies (incluso
silvestres) que aumentan la heterogeneidad química del agroecosistema y que puede
favorecer a insectos benéficos.
Origen, mantenimiento y diversificación de fenotipos
de resistencia química en plantas cultivadas
El fenotipo químico de las plantas se refiere tanto al contenido y diversidad de MS,
como a la capacidad de resistencia química frente a sus consumidores. La domesti
-
cación modifica directa o indirectamente al o los fenotipos resistencia, con lo cual
se obtienen costos y beneficios: susceptibilidad al ataque por insectos herbívoros vs
productividad y palatabilidad. McKey et al. (2010a) proponen que este balance de-
pende del tipo de planta que los agricultores prefieran, y de cómo las características
intrínsecas de la planta interactúan con las prácticas culturales de un grupo humano.
Así, la variación y frecuencia de un fenotipo resistente a los herbívoros, está en fun-
ción de las prácticas de los agricultores y de su contexto social. Un ejemplo es el de
la mandioca o yuca donde los principales objetivos de selección son la producción de
raíces comestibles y el cultivo de la planta con fines rituales, como se ha documentado
para algunos grupos indígenas de África y América del Sur (McKey
et al. 2010a, b).
Esto refleja la diversidad de criterios de selección artificial que determinan el proceso
de domesticación de una planta y que es la base para la diversificación en sistemas
agrícolas (Casas & Parra, 2007).
La decisión del ser humano de explotar el tipo de reproducción de una especie
vegetal, sexual o vegetativa, puede favorecer la fijación de genotipos deseados en una
población, decisión que depende de la facilidad de propagación de cada especie o por
limitaciones ambientales, por ejemplo, en ambientes donde la mortalidad de semillas
o la frecuencia de incendios es alta (Bazzaz et al., 1987). Sin embargo, la presencia de
una población con un nuevo genotipo no sólo altera el fenotipo químico de la parte
deseada sino también las interacciones de ésta con su entorno biótico. De acuerdo con
Johns (1990), para entender la domesticación vegetal como proceso evolutivo deben
tomarse en cuenta tres factores: la planta, el ser humano y el entorno.
258 Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
Consecuencias de la propagación sexual y clonal
en la diversidad química
Una vez que el fenotipo con las características deseadas se ha escogido, la propagación
sexual y clonal responde a características de la planta, del entorno o las necesidades
del agricultor. Favorecer la reproducción sexual sobre la reproducción vegetativa
conlleva un conflicto en la asignación de recursos dentro de la planta: productividad
vs. reproducción sexual. Ejemplos de este conflicto pueden resultar en la esterilidad
de flores masculinas o femeninas, partenocarpia (p. ej. el plátano, Musa spp), etc.
(McKey et al., 2010a). No obstante, la reproducción sexual aporta la variación ge-
nética que mantiene la diversidad en la concentración de MS. Hay evidencia de que
la autopolinización y en consecuencia la endogamia, reduce la resistencia contra
herbívoros (Carr & Eubanks, 2002; Hull-Sanders & Eubanks, 2005). Los efectos de la
depresión endogámica (DE) se han estudiado ampliamente por su valor predictivo
para entender cómo funcionan los sistemas reproductivos vegetales (Dudash et al.,
1997). Se ha descubierto que la DE provee las bases genéticas (Ferrari
et al., 2006)
que afectan la expresión de los MS (por ejemplo, la emisión de compuestos volátiles
orgánicos (Ferrari et al., 2006)) así como el desempeño de insectos herbívoros (Hull-
Sanders & Eubanks, 2005).
La ventaja de la propagación clonal es que se soluciona el problema de la DE,
pero, al reducir la variabilidad, se incrementa el riesgo de ataques de biotipos de plagas
y/o patógenos adaptados al clon plantado extensivamente. Una de las causas de la
gran hambruna irlandesa fue el uso de papas de reproducción clonal como alimento
fundamental o casi único de los campesinos pobres de Irlanda a mediados del siglo
XIX (Donelly, 2003). La variedad predominante en Irlanda constaba de dos genoti
-
pos y fue atacada masivamente por Phytophtora infestans, un oomiceto que destruyó
la mitad de las plantaciones de papas sembradas en ese país (Gliessman, 2002). En
sistemas tradicionales donde se reproducen los cultivos clonalmente, se seleccionan
varios genotipos por lo que la diversidad genética no se reduce drásticamente e in-
clusive puede haber selección de nuevos clones obtenidos de cruzas con parientes
cultivados o silvestres.
En la propagacion clonal la variación fenotípica también proviene de las mu-
taciones somáticas y de la epigénesis. Las mutaciones somáticas son producto de la
selección diplóntica, la cual consiste en la competencia entre líneas celulares dentro
de un mismo organismo; la epigénesis consiste en las alteraciones que afectan la
expresión y herencia del ADN (p. ej. mediante la metilación) pero no su secuencia
(Johannes et al., 2009; McKey et al., 2010a). En algunos casos, esta estrategia de pro-
pagación asegura la preservación de una mezcla determinada de MS (los viñedos, por
ejemplo). En cultivos que se reproducen clonalmente, como henequén y aguacate, se
ha detectado variación genética de origen asexual, que muy probablemente se originó
a partir de mutaciones somáticas (Espinosa-García et al., 2001; González et al., 2003;
Infante et al, 2003). El cultivar Hass de
Persea americana proviene de un árbol híbrido
patentado en 1937; de ese individuo híbrido provienen todos los árboles de aguacate
259Efectos de la Domesticación de Plantas en la Diversidad Fitoquímica
Hass que se cultivan en el mundo (Ayala, 1998). A pesar de su propagación clonal en
México, se encontró variación genética detectada a través de los fenotipos terpenoi-
dales foliares (García-Rodríguez, Y., & Espinosa-García, F. J., datos no publicados).
Se encontraron al menos 60 grupos de fenotipos terpenoidales en una muestra de
200 árboles de aguacates colectados en 17 huertas, aunque el 60% de los árboles se
agruparon en tres grupos de fenotipos químicos (Espinosa-García et al., 2001). Los
árboles con los fenotipos químicos más comunes fueron más resistentes al barrenador
de la rama (Copturus aguacatae) que los árboles con fenotipos químicos raros, por
lo que se sospecha que los árboles con mayor incidencia de barrenador son menos
propagados que los árboles con menor incidencia de esta plaga (Espinosa-García et
al., 2001).
Algunas de las teorías sobre defensa vegetal sólo han sido estudiadas en siste-
mas silvestres, sin embargo, podrían ponerse a prueba a algunas de sus predicciones
también en sistemas cultivados. Por ejemplo, el trabajo realizado por Hull-Sanders
& Eubanks (2005) con la especie Ipomoea hederacea var. integriuscula pone a prueba
dos teorías de la defensa vegetal que predice los efectos de la DE por autopolinización,
sobre insectos herbívoros: la teoría del vigor y la teoría del estrés. La primera predice
que los insectos especialistas son afectados por la calidad de la planta y no por sus
defensas; la segunda que los insectos generalistas serán afectados por las defensas de
la planta. Este tipo de aproximaciones también podrían abordarse en plantas con
reproducción sexual y clonal utilizadas en la agricultura tradicional e industrial para
examinar los efectos de cada tipo de propagación sobre determinada característica
de resistencia (física o química) de acuerdo con la especie de la planta y el insecto
herbívoro o patógeno correspondiente a dicha especie.
Costos asociados a la defensa
Uno de los supuestos sobre el efecto de la domesticación en el destino de los re-
cursos adquiridos por la planta, es que se compromete la defensa para favorecer el
crecimiento y la reproducción (Bazzaz et al., 1987). Destinar recursos al crecimiento
y reproducción y no a la defensa, depende del ambiente biótico y abiótico en el cual
crecen las plantas, así como de los diferentes tipos de defensa de la planta (Koricheva,
2002). De acuerdo con el estudio realizado por Bergelson & Purgington (1996), estos
compromisos asociados a la defensa son más frecuentes en especies cultivadas que
en especies silvestres, lo cual atribuye al proceso de domesticación. De esta manera,
el síndrome de domesticación puede entenderse como el resultado de la distribución
de recursos a diferentes funciones producido por diferentes fuerzas de selección.
Plasticidad
El punto de partida de la domesticación es la variabilidad y la plasticidad fenotípica
de diversos rasgos, morfológicos o químicos, de las especies vegetales. La variabilidad
a diferencia de la plasticidad, el resultado de la interacción entre el genotipo y su en-
260 Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
torno, sólo depende del genotipo (Alpert & Simms, 2002). La plasticidad fenotípica
consiste en el espectro de fenotipos que puede producir un genotipo en respuesta a un
estímulo, sea biótico como la herbivoría; o abiótico como daño mecánico o cambios
en condiciones ambientales de luz y temperatura (Alpert & Simms, 2002; Heil, 2010).
La plasticidad puede derivar en variación, si se genera nuevos fenotipos, divergencia
entre poblaciones y especies, e incluso llegar a generar nuevas especies mediante
radiación adaptativa (Pfenning et al., 2010).
Los cambios en la concentración de MS producidos o inducidos por herbívoros
o patógenos se consideran un ejemplo de plasticidad (Heil, 2010), por lo que se dice
que las interacciones entre la planta y sus entorno biótico son intermediadadas por
rasgos fenotípicamente plásticos (Fordyce, 2006). Como resultado de la selección di
-
reccional de la domesticación, la plasticidad de varios rasgos de las especies vegetales
pudo haber disminuido esta capacidad de cambio. De esta forma, la plasticidad es un
concepto que puede aplicarse al estudio de la resistencia vegetal, ya sea directa o indi-
recta, para entender el papel de la plasticidad fenotípica en las respuestas inducidas:
si facilita o retrasa la adaptación de los insectos herbívoros o de sus depredadores a
cualquiera de los mecanismos de resistencia de la planta (Fordyce, 2006)
Efectos indirectos de la domesticación en la resistencia química vegetal
Los cambios en la concentración de MS causados por la domesticación conllevan
consecuencias ecológicas en todos los niveles tróficos (Benrey et al., 1998; Delphia et
al., 2009), sobre todo porque muchos de estos MS son intermediarios entre la planta
y su ambiente biótico (véase el capítulo 13). Diversos estudios han mostrado que el
estatus de domesticación de las plantas se relaciona con la eficacia de sus mecanis-
mos de resistencia química desde diferencias a nivel de diversidad fitoquímica hasta
alteraciones en la calidad de la planta como hospedero. Por ejemplo, la intensidad
de manejo y domesticación del frijol lima determinó la diversidad de fitoalexinas en
las semillas y la infección por un patógeno (Lindig-Cisneros
et al., 1997). En este
caso la mayor diversidad de fitoalexinas contenidas en semillas de la especie silvestre
estuvo relacionada con la inhibición de Aspergillus sp., hongo patógeno del frijol.
Por el contrario, el patrón de diversidad de aflatoxinas y su efecto en el desarrollo
de la infección fue el contrario en la especie cultivada (Lindig-Cisneros
et al., 1997).
Sin embargo, existen otros trabajo en plantas domesticadas que muestran que la
concentración de los MS determina la resistencia a los herbívoros, por ejemplo, el de
Torres-Gurrola
et al. (2011), quienes midieron la diversidad fitoquímica de volátiles
foliares de aguacate criollo (Persea americana var. drymifolia) dañadas por el insecto
agallero Triozae anceps. Los autores encontraron que la incidencia del agallero estuvo
relacionada con el perfil químico de las hojas y no con su diversidad.
La resistencia de las plantas cultivadas o silvestres también puede determinarse
de acuerdo al recambio de MS en un tejido. El estudio realizado por Ballhorn
et al.
(2008a,b) demuestra que hay un compromiso entre la concentración de compuestos
261Efectos de la Domesticación de Plantas en la Diversidad Fitoquímica
cianogénicos y la emisión de volátiles en hojas primarias y secundarias del frijol lima
silvestre y cultivado. La concentración de compuestos cianogénicos fue menor en las
hojas primarias que en las secundarias, y la emisión de volátiles fue mayor en las pri-
marias y menor en las secundarias. En este caso los autores describen este recambio
de MS como un compromiso entre defensa directa e indirecta la cual, sin embargo,
fue independiente de su estatus de domesticación (Ballhorn et al., 2008a). Esta varia-
ción en compuestos cianogénicos foliares estuvo correlacionada con la preferencia
del escarabajo Epilachna varivestis el cual consumió plantas con menor contenido de
compuestos cianogénicos (Ballhorn et al., 2008b).
El fenotipo olfativo de una planta, el cual consiste en la emisión de compuestos
volátiles orgánicos (CVO), depende del estatus de domesticación de las plantas. Al
-
gunos ejemplos donde se ha reportado este tipo de variación son: arroz (Lou
et al.,
2006), maíz (Gouinguené et al., 2001; Degen et al., 2004), jitomate, pera (Scutareanu
et al., 2003), calabaza (Kappers et al., 2010), girasol (Chen & Welter, 2005), mos-
taza (Gols et al., 2009), entre otras plantas. Los carnívoros del tercer nivel trófico
responden a esta variación, como los depredadores y parasitoides que son atraídos
diferencialmente por estos fenotipos olfativos (Benrey et al., 1998; Lou et al., 2006;
Gols et al., 2008, 2009).
Algunos estudios no sólo se han enfocado a estudiar la variabilidad fitoquímica
como resultado de la domesticación sino a los efectos en el crecimiento y desarrollo de
los herbívoros y sus parasitoides. Por ejemplo, el estatus de domesticación en girasol,
Helianthus annus (Chen & Welter, 2005), y en Brassica oleracea (Benrey et al., 1998;
Gols et al., 2009) influyó en el desarrollo de los herbívoros y parasitoides dependien-
do de su grado de especialización. Los autores reportan un mejor desempeño tanto
de los herbívoros como de los parasitoides en plantas cultivadas excepto en girasol
donde la tasa de parasitismo fue menor, posiblemente porque las plantas cultivadas
son hospederos de mejor calidad.
El uso de plantas genéticamente modificadas se ha sugerido como una herramien-
ta en el control biológico de plagas mediante la identificación de genes de resistencia
física o química en sus parientes silvestres que luego pueden ser introducidos en los
cultivos mediante ingeniería genética (manipulación directa de la expresión genética
o inserción de genes de otras especies) (Poppy & Sutherland, 2004). Por otro lado,
la manipulación fenotípica de algunos caracteres resistencia de plantas cultivadas
también podrían ser utilizados en programas de control biológico por conservación
(Khan et al., 2008). Por ejemplo, promover la emisión de volátiles o la producción de
nectarios extraflorales para atraer enemigos naturales a las plantas.
La agricultura industrial también puede alterar la diversidad de volátiles orgá
-
nicos de las plantas mediante la modificación genética y por lo tanto, sus efectos en
los insectos. Las modificaciones genéticas en estas plantas teóricamente tienen por
objetivo una sola especie de herbívoro, sin embargo, también pueden tener efectos
en otras especies. Por ejemplo, el fenotipo olfativo de maíz Bt y maíz no modifica-
do tuvieron el mismo perfil de CVO de forma constitutiva e inducida (Dean & De
262 Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
Moraes, 2006). Sin embargo, la cantidad de CVO emitidos estuvo relacionada con el
patrón de alimentación de las larvas: una menor área dañada en plantas modificadas
liberó menores cantidades de CVO. Una de las predicciones sugeridas por los autores
es que plantaciones de plantas modificadas Bt y no modificadas sujetas a la misma
cantidad de daño por insectos herbívoros (lo cual sucedería si los insectos desarrollan
resistencia), atraería a la misma cantidad de enemigos naturales.
Interacción planta-ser humano: la concentración de MS en la planta
depende de su manejo agronómico
La intensidad de manejo sobre un recurso es determinado por el conjunto de activi-
dades humanas que se practican sobre el mismo, y se puede definir con respecto al
número de personas que están manejando dicho recurso, la complejidad del tipo de
manejo, así como el número de prácticas diferentes realizadas sobre dicho recurso
(González-Insuasti & Caballero, 2007). Esto produce variaciones en los fenotipos de
los individuos de la población manejada, con respecto a los que se podían encontrar
originalmente antes del manejo humano. Estas variaciones no sólo ocurren en los
rasgos morfológicos de las plantas, también se presentan en la concentración de los
MS de las plantas. Por ejemplo, el estudio llevado a cabo por Blanckaert
et al. (2012)
con las variedades roja y blanca del epazote (Chenopodium ambrosioides), muestra
que existe un gradiente de concentración de los MS que definen su aroma, sabor y
propiedades antihelmínticas (monoterpenos, sequiterpenos, flavonoides y ascaridiol),
de acuerdo con la forma de manejo. Se encontró que en los campos agrícolas donde se
cultiva el epazote blanco de forma intensiva, el ascaridiol, compuesto con propiedades
antihelmínticas que también es tóxico para humanos, está ausente o casi ausente en
esta variedad.
Agricultura tradicional e industrial
La selección de uno o pocos genotipos no tóxicos también puede implicar una alta
sensibilidad a los herbívoros o patógenos, por lo que el proceso de domesticación
se acompaña del desarrollo de tecnologías de cultivo y de manejo de plagas, las que
son muy diferentes en agricultura tradicional y en la industrial. En la tradicional la
domesticación se ajusta a un contexto tecnológico integral dentro de una cultura en
un ambiente local, mientras que la industrial se ajusta a la resolución de problemas
particulares impuestos por la interacción de características particulares de la planta
con agentes bióticos o abióticos particulares. En la agricultura tradicional la estrategia
principal es minimizar los riesgos sembrando una diversidad de especies y de varieda-
des que contribuyan a mantener estable la producción a largo plazo, contribuyendo a
la seguridad alimentaria de los productores, haciendo uso de un mínimo de tecnología
e insumos (Altieri et al., 1987). Asimismo, los campesinos se esfuerzan por distinguir
263Efectos de la Domesticación de Plantas en la Diversidad Fitoquímica
y mantener diversidad (Boster, 1985), lo que causa gran diversidad de criterios para la
selección artificial (Casas & Parra, 2007). Esto produce gran diversidad morfológica,
química y fisiológica en los cultivos.
Por otro lado, en la agricultura industrial se producen variedades resistentes a
ciertas plagas o enfermedades, o a condiciones ambientales extremas como la sequía;
incluso variedades que crecen de manera uniforme. Esto se logra mediante el fitome-
joramiento clásico (cruzas y retrocruzas entre variedades cultivadas o entre varieda-
des silvestres y cultivadas) o bien mediante ingeniería genética (manipulación directa
de la expresión genética o inserción de genes de otras especies). Así, la obtención de
una variedad mejorada se realiza aislando al agente biótico o abiótico probando su
efecto sobre las variantes de la planta, se usa un agente a la vez. Todo esto se hace
para maximizar la producción para obtener el máximo beneficio económico.
En los sistemas de agricultura tradicional, debido a que la domesticación y ma-
nipulación de plantas ocurren en diferentes intensidades, ocurre un continuo de
diferencias morfológicas, fisiológicas y genéticas entre silvestres y domesticadas (Ote
-
ro-Arnaiz et al., 2005), pudiéndose encontrar especies bajo domesticación incipiente,
semi-domesticadas, totalmente domesticada o en estadios intermedios a cada uno de
estos (Cuadro 1).
En el proceso de selección artificial en la agricultura tradicional, confluyen di-
ferentes factores: criterios personales de selección de los productores, que a su vez
son cambiantes en el tiempo; la variabilidad ambiental que no es completamente
controlada por los agricultores (incluyendo interacción con parientes silvestres, pla-
gas, enfermedades, fenómenos meteorológicos), así como disponibilidad de insumos
y tecnologías. Por ello, la domesticación en la agricultura tradicional de una planta
tarda mucho más tiempo y genera mayor variabilidad fenotípica que bajo agricul-
tura industrial. En esta última la selección direccional y la disponibilidad segura de
insumos y tecnologías para el control de factores bióticos y abióticos que afectan la
propagación y protección de una variedad específica, fomentan el aumento rápido de
la frecuencia de esta variedad, ya sea única o pocas variedades.
Por lo tanto, cada una de estas formas de agricultura tiene consecuencias en la
variación de la diversidad fitoquímica en sus diferentes modalidades. De esta forma al
seleccionar un fenotipo por su resistencia, o mejor aún su inmunidad, a un patógeno
o una plaga; si es por medios transgénicos, la uniformidad de la variedad es completa,
si es por fitomejoramiento, la uniformidad en la resistencia puede ser muy alta, pero
su diversidad fitoquímica a nivel de individuo, puede ser mediana o muy baja. Por el
contrario, en la agricultura tradicional, no sólo se seleccionan las características de-
fensivas de los MS, sino que también se selecciona la diversidad fitoquímica a varias
escalas (alfa, beta y gama): diversidad dentro de los individuos, diversidad dentro de
las poblaciones o variedades, entre variedades cultivadas de la misma especie y varias
especies en el cultivo, incluyendo a las plantas arvenses que coexisten en el mismo
agroecosistema.
264 Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
Conclusiones y perspectivas
Los estudios sobre la variación en rasgos de resistencia a herbívoros o patógenos
deben enfocarse en explicar cómo y qué componentes del proceso de domesticación
tienen mayor impacto en la diversidad de MS, así como las consecuencias ecológicas
de esta variación. Uno de los puntos clave en ecología química ha sido incluir la resis
-
tencia de la planta como factor clave para entender cómo funcionan y evolucionan las
interacciones entre diferentes niveles tróficos. Sin embargo, ahora es necesario incluir
en este esquema el tipo de manejo agronómico para conocer y manejar el entorno en
el que se desarrollan las interacciones entre la planta, sus herbívoros y sus enemigos
naturales. En el enfoque análogo algunas preguntas que deben responderse ahora
son: ¿Existen estrategias de manejo que puedan favorecer un fenotipo productivo y
resistente a plagas? ¿Cómo favorecer la diversidad genética de los cultivos y garantizar
una alta producción al mismo tiempo? ¿Reestablecer las interacciones entre plantas
cultivadas y la comunidad de artrópodos en agroecosistemas ayudaría en el manejo
de plagas?
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