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1102
Alta prevalencia de dislipidemias
y riesgo aterogénico en población
infanto-juvenil de La Araucanía.
Uso del índice de aterogenecidad del
plasma (IAP) para evaluación de riesgo
cardiometabólico
JORGE SAPUNAR1,2,3, NICOLÁS AGUILAR-FARÍAS2,4,a,
JUAN NAVARROb, GUSTAVO ARANEDA1,5,c,
DAMIAN CHANDÍA-POBLETE4,d, VÍCTOR MANRÍQUEZ1,e,
ROBERTO BRITO1,f, ÁLVARO CERDA1,2,6,g
High prevalence of dyslipidemia and
high atherogenic index of plasma
in children and adolescents
Background: Dyslipidemias in childhood increase the risk of cardiovascular
events in adult life. Aim: To evaluate the prevalence of dyslipidemia and risk
of atherogenicity based in the atherogenic index of plasma (AIP) in a sample of
school children and adolescents. Material and Methods: Cross-sectional study
of 208 children aged 10.4 ± 1.0 years (107 women). Demographic data were
obtained, and a clinical evaluation was conducted, including pubertal develo-
pment according to Tanner and anthropometric parameters. A fasting blood
sample was obtained to measure total cholesterol (CT), HDL cholesterol (cHDL)
and triglycerides (TG), glucose and insulin. LDL cholesterol (cLDL), Non-HDL
cholesterol and the indices CT/cHDL, cLDL/cHDL and AIP (log[TG/cHDL])
were calculated. Risk categories according to AIP for the pediatric population
were also determined (low: AIP < 0.11, intermediate: AIP 0.11-0.21, high:
AIP > 0.21). Results: Thirty eight percent of participants had dyslipidemia,
without differences by gender and pubertal development. The frequency of dys-
lipidemia was significantly higher in children with obesity (54%, p < 0.01) and
a waist circumference over percentile 90 (61%; p < 0.01). The later conditions
had also higher CT/cHDL, cLDL/cHDL and AIP. According to AIP, 54% of
children had a high atherogenicity risk along with alterations in anthropometric
parameters and insulin resistance. All anthropometric and insulin resistance
parameters were significantly correlated with the AIP. Conclusions: There is
a high prevalence of dyslipidemia in the studied population, which is associa-
ted with an increased cardiometabolic risk. The indices of atherogenicity and
particularly AIP are correlated with nutritional status, abdominal obesity and
parameters of insulin resistance.
(Rev Med Chile…)
Key words: Cardiovascular Diseases; Child; Dyslipidemias; Risk Factors.
3
5
b
©
e©
6800
1103
En Chile las enfermedades cardiovasculares
(ECV) constituyen la primera causa de
mortalidad, dando cuenta del 27% de las
defunciones anuales1. En la Encuesta Nacional
de Salud (ENS) 2016-2017, el 3,3% de la muestra
reconoció haber tenido un infarto agudo al mio-
cardio y el 2,6% un evento cerebro vascular, lo que
representa un incremento significativo respecto a
lo reportado en ENS 20102. El factor de riesgo de
ECV más estudiado es la dislipidemia y su meca-
nismo patogénico es la ateroesclerosis, proceso que
comienza en la niñez y progresa en forma gradual
y silenciosa hasta expresarse en la vida adulta3.
Se ha reportado correlación positiva entre
factores de riesgo cardiovascular presentes en la
infancia y lesiones vasculares preclínicas como
mayor espesor de la íntima en arterias carótida y
femoral en la vida adulta4,5. Dos grandes estudios
de cohortes prospectivos encontraron que la
concentración sérica de colesterol en la infancia
permite predecir el valor de este parámetro en la
vida adulta6,7. Por lo tanto, el análisis del perfil
lipídico en población infanto-juvenil permitiría
identificar e intervenir tempranamente sujetos en
riesgo de desarrollar ECV en la vida adulta.
La prevalencia de dislipidemias en población
infanto-juvenil es sorprendentemente alta. Un
estudio de corte transversal con datos obtenidos
del National Health and Nutrition Examination
Survey (NHANES) entre los años 1999 y 2006,
reportó que el 20,6% de los adolescentes de 12 a 19
años presentaban a lo menos un parámetro lipídi-
co alterado8. Hallazgos similares se han reportado
en Europa9,10, Asia11,12 y África13. En Latinoamérica
la prevalencia de dislipidemia infanto-juvenil
alcanza valores tan alarmantes como 48,8%14 y
62,1%15. En Chile, Barja y colaboradores16 encon-
traron que el 32% de una muestra de escolares de
la ciudad de Santiago presentaba alguna forma
clínica de dislipidemia.
Entre los factores asociados con mayor
prevalencia de dislipidemia en población infan-
to-juvenil, destacan la obesidad, el síndrome
metabólico y determinantes de éstos como la
inactividad física16-17. El status socio-económico y
la ruralidad también están asociados con la pre-
sencia de dislipidemia y otros factores de riesgo
cardiovascular18-20. En la ENS 2010 La Araucanía,
en relación a otras regiones de Chile, presentó una
alta prevalencia de trastornos nutricionales por
exceso, diabetes mellitus, dislipidemia e hiperten-
sión arterial21. Por otra parte, esta región tiene los
peores indicadores socio-económicos del país, una
alta proporción de población rural y aborigen en
algunas de sus comunas22,23. La comuna de Cara-
hue, ubicada en la costa de la provincia de Cautín
en la Región de la Araucanía, es representativa de
este perfil demográfico.
Por lo tanto, el propósito del presente estudio
fue establecer la prevalencia de dislipidemia y de
riesgo de aterogenicidad en escolares de la comuna
de Carahue.
Material y Métodos
Muestra de población
Estudio de corte transversal que incluyó escola-
res de 4º a 6º año de enseñanza básica de la comuna
de Carahue, Región de la Araucanía, entre noviem-
bre 2015 y diciembre 2016. Los participantes del
estudio fueron seleccionados mediante muestreo
probabilístico aleatorio multinivel según tipo de
establecimiento, ubicación geográfica y tamaño
de la matrícula.
El protocolo de investigación fue aprobado por
el Comité Ético Científico de la Universidad de
La Frontera (Folio N° 026/15). Los directores de
cada establecimiento firmaron una autorización
para evaluar su escuela. Luego, los apoderados o
cuidadores de los escolares de cursos selecciona-
dos firmaron un consentimiento informado, para
proceder con el asentimiento de los escolares para
realizar los procedimientos.
Evaluación clínica, medidas antropométricas y
estado nutricional
Se recolectaron datos bio-demográficos y se
realizó evaluación clínica completa por médico
pediatra, incluyendo desarrollo puberal y pará-
metros antropométricos.
Los participantes fueron clasificados de acuer-
do a su desarrollo puberal en estadio de 1 a 5 según
Tanner. Para el cálculo del Índice de Masa Corpo-
ral (IMC) el peso y talla fueron medidos mediante
balanza y estadiómetro. La circunferencia de cin-
tura y de cadera fueron medidas con cinta métrica
no extensible a nivel de ombligo y trocánteres
respectivamente y con éstas se calculó el índice
cintura/cadera (ICC). Las presiones arteriales
sistólica y diastólica (PAS y PAD) fueron medidas
con esfigmomanómetro pediátrico, registrándose
el promedio de 2 mediciones consecutivas. El es-
1104
tado nutricional se estableció mediante el criterio
percentilar del Center for Disease Control (CDC) a
través del cálculo del z-score del IMC normalizado
por edad y sexo según recomendación de la Norma
para la Evaluación Nutricional de Niños, Niñas y
Adolescentes de 5 a 19 años de edad del Ministerio
de Salud 201624. Brevemente, individuos con IMC
z-score entre -1 y +1 (p5 a p85) fueron conside-
rados eutróficos, aquellos con IMC z-score entre
+1 y +2 (p85 a p95) fueron considerados con
sobrepeso y aquellos con valores mayores que +2
(> p95) fueron considerados obesos. Cuando se
detectó una diferencia mayor a 1 año entre la edad
cronológica y la edad biológica según su desarrollo
puberal, se consideró esta última para el cálculo del
IMC z-score. Se definió obesidad abdominal como
el tener una circunferencia de cintura mayor que
el percentil 90 de acuerdo a edad y sexo según la
Norma para la Evaluación Nutricional de Niños,
Niñas y Adolescentes de 5 a 19 años de edad del
Ministerio de Salud 201624. Los individuos con
valores de PAS y PAD superiores al percentil 90
para su edad y sexo, según recomendación del
National High Blood Pressure Education Program
(NHBPEP), fueron considerados hipertensos25.
Finalmente se consignó la presencia de acantosis
nigricans, el perímetro del brazo y cuello. La grasa
corporal fue obtenida mediante impedanciometria
(Tanita TBF300, Tanita Incorporation of America,
Arlington Heights, IL, EUA).
Parámetros bioquímicos, definición de
dislipidemia e índices de aterogenicidad
Se obtuvieron muestras de sangre en ayuno de
10 a 12 horas para determinar concentraciones
séricas de glucosa, colesterol (CT) y triglicéridos
(TG) a través de métodos enzimático-colori-
métricos. La concentración de colesterol VLDL
(cVLDL) fue calculada como la quinta parte
de la concentración de triglicéridos (TG/5), la
concentración de colesterol LDL (cLDL) fue cal-
culada mediante la Formula de Friedewald26 y la
concentración de colesterol no-HDL (c-noHDL)
fue calculada como la diferencia entre el colesterol
total y colesterol HDL (cHDL). La insulinemia fue
determinada por quimioluminiscencia. El análisis
de los parámetros bioquímicos y hormonales fue-
ron realizadas en equipos Roche-Cobas 311 y 411
(Roche Diagnostics, Basilea, Suiza).
La condición de dislipidemia se estableció por
la presencia de al menos un parámetro del perfil
lipídico alterado. Fueron utilizados los valores
de corte propuestos por el National Cholesterol
Education Program (NCEP) y American Academic
of Pediatrics para población pediátrica27:
• CT≥ 200 mg/dL.
• cLDL≥ 130 mg/dL.
• cHDL<40mg/dL.
• c-noHDL≥ 145 mg/dL.
• TG≥ 100 mg/dL entre 0-9 años y ≥ 130 mg/dL
en mayores de 10 años.
También fueron calculados las razones CT/
cHDL, cLDL /cHDL y el índice de aterogenicidad
del plasma (IAP), definido como log[TG/cHDL].
Las categorías de riesgo según IAP para población
pediátrica fueron definidas como riesgo bajo
(IAP< 0,11),riesgo intermedio(IAP 0,11-0,21)
y riesgo alto (IAP > 0,21), de acuerdo a Vlavrik y
colaboradores28.
Para describir resistencia a la insulina (RI) se
calcularon los índices HOMA-IR y QUICKI. La
definición de RI se estableció de acuerdo a los
criterios propuestos por Barja y colaboradores
para población pediátrica chilena29.
Análisis estadístico
Se realizó un análisis descriptivo de los datos.
La prueba de Kolmogorov-Smirnov fue usada
para evaluar normalidad de variables continuas.
Comparaciones entre grupos se realizaron usando
pruebas de chi-cuadrado para variables categóricas
y de t o ANOVA seguido de Tukey para variables
continuas con distribución normal. Variables
con distribución no paramétrica fueron com-
paradas mediante prueba de Mann-Withney o
Kruskal-Wallis seguido de método de Dunn. Un
análisis de regresión logística utilizando modelo
paso a paso de selección de variables fue usado
para evaluar la contribución de variables clínicas
y antropométricas para el riesgo de dislipidemias.
Para evaluar la asociación entre variables conti-
nuas se realizó un análisis de correlación lineal y
cálculo del coeficiente de correlación de Pearson.
Se consideró una significancia de 5% para los
análisis estadísticos.
Resultados
Fueron evaluados 208 escolares (101 varones
y 107 mujeres) con edad promedio de 10,4 ± 1,0
años. En la Tabla 1 se resumen las variables clínicas
1105
Tabla 1. Datos demográficos, clínicos y antropométricos de participantes del estudio
en el grupo total y según sexo
Variable Grupo total (208) Masculino (101) Femenino (107) Valor p
score
c
y antropométricas de la muestra de acuerdo al
sexo. El 80% de los varones y el 61% de las mujeres
presentaron trastornos nutricionales por exceso.
En el caso de obesidad, los niños presentaron
prevalencias mayores que las niñas (40% vs 27%
respectivamente; p = 0,029). También fueron
observados valores más altos de IMC z-score y
perímetro cervical, así como menor porcentaje
de grasa corporal en los varones en comparación
alasniñas(p<0,05).
En la Tabla 2 se presentan los parámetros
bioquímicos de la población estudiada de acuerdo
Tabla 2. Parámetros bioquímicos y hormonales de participantes del estudio
en el grupo total y de acuerdo al sexo
Variable Grupo total (208) Masculino (101) Femenino (107) Valor p
c
Homeostatic model assessment-insulin
resistance, Quicki: Quantitative Insulin Sensitivity Check Index
1106
Tabla 3. Prevalencia de dislipidemia en la
población de estudio de acuerdo a sexo,
desarrollo puberal, estado nutricional y
obesidad abdominal
Dislipidemia
c
c
c
c
c
al sexo. No se observaron diferencias según sexo,
excepto para el índice Quicki que mostró valores
disminuidos en el sexo femenino (p = 0,006).
El 38% de los escolares presentó dislipidemia,
sin diferencias por género y estado del desarrollo
puberal. La prevalencia de dislipidemia fue sig-
nificativamente mayor en sujetos con obesidad
(54% vs 34% en sobrepeso y 25% en normope-
so; p = 0,002) y con obesidad abdominal (61%;
p = 0,001) (Tabla 3).
En la Tabla 4 se presenta la prevalencia de al-
teraciones en parámetros del perfil lipídico según
estado nutricional y presencia de obesidad abdo-
minal. Las alteraciones del perfil lipídico asociadas
con el estado nutricional y la presencia de obesidad
abdominal fueron la elevación de triglicéridos y la
disminución de cHDL, mientras que el c-noHDL
elevado fue también más prevalente en sujetos
con obesidad abdominal. La hiperlipidemia
mixta y dislipidemia aterogénica fueron también
más prevalentes en sujetos obesos y con obesidad
abdominal. Un análisis de regresión múltiple
paso a paso mostró que la obesidad abdominal
contribuye para dislipidemia y todas sus formas
más frecuentes (Tabla 5), siendo que perímetro
cervical también se asocia a dislipidemia y la edad
con triglicéridos elevado y cHDL bajo.
El valor de los índices CT/cHDL, cLDL/cHDL
Tabla 4. Prevalencia de dislipidemia de acuerdo al parámetro del perfil lipídico alterado según estado
nutricional y obesidad abdominal
Parámetro alterado Grupo
total
Estado nutricional Obesidad Abdominal
Eutrófico Sobrepeso Obeso Valor p CC <p90 CC >p90 Valor p
c
National
Cholesterol Education ProgramAmerican Academic of Pediatrics
1107
Tabla 5. Análisis de regresión logística para las formas más frecuentes de dislipidemia
Parámetro Forma de Dislipidemia
Dislipidemia Triglicéridos
elevado
Colesterol HDL bajo Dislipidemia
aterogénica
OR
(IC 95%)
Valor p OR
(IC 95%)
Valor p OR
(IC 95%)
Valor p OR
(IC 95%)
Valor p
Odds Ratio
Tabla 6. Valores de diferentes índices de aterogenicidad según sexo, desarrollo puberal,
estado nutricional y obesidad abdominal en la población de estudio
Índice de aterogenicidad
CT/HDL-c LDL/HDL-c IAP (log[TG/HDL-c)
bbb
e IAP no varió en relación al género ni al desa-
rrollo puberal, pero sí por el estado nutricional y
lapresenciadeobesidadabdominal(p<0,001)
(Tabla 6).
El 54,3% de los sujetos presentaron riesgo
elevado de aterogenicidad de acuerdo al IAP.
En la Tabla 7 son presentados los parámetros
antropométricos y de resistencia a la insulina de
acuerdo a categoría de riesgo según valor de IAP.
Todos los parámetros antropométricos, así como
insulinemia e índices de resistencia a la insulina es-
tuvieron aumentados en el grupo de mayor riesgo
(p<0,001).Delamismaforma,individuoscon
mayor riesgo aterogénico según el IAP mostraron
1108
Tabla 7. Medidas antropométricas e índices de resistencia a la insulina de acuerdo a categoría
de riesgo según el índice de aterogenicidad del plasma (AIP)
Categoría de riesgo según IAP
Parámetro Bajo Intermedio Alto Valor p
55
b
b
b
b
b
bb
bb
bb
Homeostatic model assessment-insulin resistanceQuantitative Insulin Sensitivity Check Index.
Figura 1.
c
mayor prevalencia de obesidad, obesidad abdomi-
nal,RIyacantosisnigricans(p<0,001)(Figura1).
Como se puede observar en la Figura 2, todos
los parámetros antropométricos se correlaciona-
ran positivamente con el IAP. El mismo compor-
tamiento fue observado para insulinemia y el HO-
MA-IR, mientras que el índice Quicki correlacionó
negativamente con el riesgo de aterogenicidad.
1109
Figura 2.
ABscoreCDE
FGHJI
Homeostatic model assessment-insulin
resistanceQuantitative Insulin Sensitivity Check Index.
1110
Discusión
En nuestra muestra de escolares de la comu-
na de Carahue encontramos una prevalencia de
33,1% de obesidad, en tanto que en el estudio
de Barja sólo el 15,3% de la muestra de escolares
de la comuna de Puente Alto, Región Metropo-
litana, estaban en esta categoría nutricional16. De
acuerdo a la encuesta CASEN 2013 el 41,91%
de los habitantes de la comuna de Carahue se
encontraba en situación de pobreza por ingresos,
en cambio en Puente Alto sólo el 14,6%, lo que
sugiere marcadas diferencias socioeconómicas
en las características de población estudiada.
Por otro lado, en el censo 2002 el 29,02% de la
población de Carahue reconoció pertenecer a
la etnia Mapuche, cifra que sólo llegó al 2,99%
en Puente Alto30,31. Dichas diferencias en el nivel
socioeconómico y en el origen étnico, así como el
aumento sostenido de la obesidad infanto-juvenil
en los últimos años, sugieren que las diferencias
en relación a las características de la muestra
estudiada podrían explicar la alta prevalencia de
obesidad observada en nuestra población en re-
lación al estudio previo. Un hallazgo de nuestro
estudio fue la mayor proporción de individuos
con indicadores nutricionales desfavorables en
el sexo masculino, aspecto que lamentablemente
no fue analizado en el estudio de Barja ni en otros
realizados en Latinoamérica14-16.
El 38% de los escolares tuvo algún tipo de
alteración del perfil lipídico, proporción que fue
significativamente mayor en sujetos con obesidad
respecto de los grupos sobrepeso y normopeso,
pero sin diferencias por género y estado del desa-
rrollo puberal. En el estudio de Barja la frecuencia
de dislipidemia clínica fue 32%, siendo también
mayor en sujetos obesos16. En ambos estudios la
disminución del cHDL y la elevación de TG fueron
las alteraciones del perfil lipídico más frecuentes,
particularmente en sujetos con obesidad.
El mayor riesgo cardiovascular lo confiere la
presencia simultánea de cHDL bajo, cLDL y TG
elevados, asociación denominada dislipidemia
aterogénica32. En un esfuerzo por lograr un mar-
cador de dislipidemia aterogénica se ha propuesto
el IAP, el cual se ha mostrado más promisorio que
la medición de otros parámetros lipídicos en la
estimación del riesgo de ECV33, probablemente
debido al hecho de que existe una fuerte correla-
ción con el tamaño de partículas de lipoproteínas,
como el aumento de LDL pequeñas y más densas
asociado a un aumento de IAP. En nuestro estu-
dio el 54,3% de los escolares tuvo riesgo elevado
de aterogenicidad de acuerdo al IAP, cifra que
contrasta con 9,5% comunicado por Vrablik
y colaboradores para escolares de la República
Checa28. En ambos estudios se demostró una
fuerte asociación entre el valor de IAP y el estado
nutricional, la diferencia es que la frecuencia de
obesidad en escolares de Carahue fue 33,1% y en
la República Checa sólo 6%. Igualmente, llama la
atención la correlación observada entre el IAP y
medidas antropométricas, particularmente con la
circunferencia de cintura y perímetro cervical, lo
cual evidencia la importancia de una evaluación
clínica exhaustiva que considere estos parámetros
como potenciales indicadores de la presencia de
dislipidemia. Sin embargo, se necesita explorar
más profundamente este aspecto en otras po-
blaciones en el país e idealmente con un diseño
prospectivo. Finalmente pudimos establecer una
asociación entre indicadores de resistencia a la in-
sulina y riesgo de aterogenicidad. En su conjunto,
los resultados obtenidos en torno al análisis de
IAP en nuestra población sugieren que el uso de
este índice puede ser útil para la caracterización
del riesgo cardiometabólico en población infan-
to-juvenil, como propuesto recientemente en
población turca donde se concluyó que el IAP es
superior al uso de otros índices de aterogenicidad
y parámetros del perfil lipídico34.
En conclusión, escolares chilenos provenientes
de una comuna con altos índices de pobreza y
ruralidad mostraron un riesgo de aterogenicidad
elevado basado en el uso del IAP, fuertemente
vinculado a una alta prevalencia de obesidad. Estos
hallazgos probablemente se explican por la asocia-
ción entre resistencia a la insulina y dislipidemia
aterogénica. Además, se observó que medidas
antropométricas simples, como la circunferencia
de cintura, cuello y brazo tienen un potencial para
ser evaluados como identificadores de riesgo de
aterogenicidad elevado.
Agradecimientos: Agradecemos a todos los
participantes y funcionarios de escuelas y Depar-
tamento de Educación Municipal de la comuna
de Carahue que voluntariamente contribuyeron
con esta investigación. El presente trabajo fue
financiado por el Fondo de Investigación UNE-
TE (#UNT15-004) del Convenio de Desempeño
1111
Regional, FRO 1301, Universidad de La Frontera,
Proyecto SOCHED Nº 2017-17 de la Sociedad
Chilena de Endocrinología Diabetes y FONDE-
CYT #11150445.
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