Detección de Aedes albopictus (Skuse) (Diptera: Culicidae) en el municipio de Istmina, Chocó, Colombia

Abstract

Introducción. Aedes albopictus se encuentra ampliamente distribuido en el mundo. Su introducción en las Américas ocurrió en 1985 y es considerado vector potencial de los virus dengue y uno de los principales vectores del virus chikungunya. En Colombia, su primer reporte fue en Leticia (Amazonas) en 1998, seguido de Buenaventura (Valle del Cauca) en 2001, Barrancabermeja (Santander) en 2010 y Medellín (Antioquia) en 2011. Esta especie actualmente se ha reportado en 10 departamentos del país.

Objetivo. Notificar el hallazgo de Ae. albopictus en el municipio de Istmina, Chocó, Colombia y su importancia en salud pública.

Materiales y métodos. En enero de 2015 se realizó la inspección de formas inmaduras de Aedes en criaderos de los barrios de San Agustín, Santa Genoveva y Subestación del municipio de Istmina, Chocó, Colombia. Las formas inmaduras recolectadas en el municipio de Istmina fueron identificadas en la Unidad de Entomología del Laboratorio de Salud Pública Departamental de Chocó, y confirmadas en el Laboratorio de Entomología, Red Nacional de Laboratorios del Instituto Nacional de Salud en Bogotá.

Resultados. En enero de 2015, se encontraron doce larvas de Ae. albopictus en criaderos ubicados en los barrios Subestación y San Agustín en el municipio de Istmina, Chocó.

Conclusión. La detección de Ae. albopictus en el municipio de Istmina, Chocó, refuerza la importancia del fortalecimiento de estrategias de vigilancia entomológica contínua a nivel municipal y departamental en el país y especialmente en el municipio de Istmina y municipios aledaños.

Full text

438
Biomédica 2016;36:
438-46Carvajal JJ, Honorio NA, Díaz SP, et al.
COMUNICACIÓN BREVE
Biomédica 2016;36:438-46
doi: http://dx.doi.org/10.7705/biomedica.v36i3.2805
Contribución de los autores:
Nildimar Alves Honório, José Joaquín Carvajal y Edinso Mosquera: desarrollo de los muestreos de campo, procesamiento de
material, identificación taxonómica y escritura del manuscrito
Jimmy Asprilla: desarrollo de los muestreos de campo y procesamiento de material
Susanne Ardila: confirmación taxonómica de las especies
Gabriel Parra-Henao: desarrollo de los muestreos de campo, procesamiento de material, confirmación taxonómica de las especies
y escritura del manuscrito
Detección de Aedes albopictus (Skuse) (Diptera: Culicidae)
en el municipio de Istmina, Chocó, Colombia
José Joaquín Carvajal1,2,3, Nildimar Alves Honorio2,3, Silvia Patricia Díaz4, Edinso Rafael Ruiz2,
Jimmy Asprilla4, Susanne Ardila5, Gabriel Parra-Henao5,6
1
Laboratório de Doenças Parasitarias, Instituto Oswaldo Cruz, Fundação Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, Brasil
2
Laboratório de Transmissores de Hematozoários, Instituto Oswaldo Cruz, Fundação Oswaldo Cruz, Rio de
Janeiro, Brasil
3
Núcleo Operacional Sentinela de Mosquitos Vetores-NOSMOVE/FIOCRUZ, Rio de Janeiro, Brasil
4
Secretaría de Salud del Chocó, Quibdó, Colombia
5
Laboratorio de Entomología, Instituto Nacional de Salud, Bogotá, D.C., Colombia
6
Centro de Investigación en Salud para el Trópico, Facultad de Medicina, Universidad Cooperativa de Colombia,
Santa Marta, Colombia
Introducción. Aedes albopictus se encuentra ampliamente distribuido en el mundo. Su introducción
en las Américas ocurrió en 1985 y se le considera vector potencial de los virus del dengue y uno de los
principales vectores del virus del chikungunya. En Colombia, su primer reporte fue en Leticia, Amazonas,
en 1998, seguido de Buenaventura, Valle del Cauca, en 2001, Barrancabermeja, Santander, en 2010 y
Medellín, Antioquia, en 2011. La especie se ha reportado en diez departamentos del país.
Objetivo. Notificar el hallazgo de A. albopictus en el municipio de Istmina, Chocó, y dar cuenta de su
importancia en salud pública.
Materiales y métodos. En enero de 2015 se inspeccionaron criaderos de los barrios de San Agustín,
Santa Genoveva y Subestación del municipio de Istmina para la detección de formas inmaduras de
Aedes spp. Las larvas recolectadas fueron identificadas en la Unidad de Entomología del Laboratorio
de Salud Pública Departamental de Chocó y confirmadas en el Laboratorio de Entomología de la Red
Nacional de Laboratorios del Instituto Nacional de Salud en Bogotá.
Resultados. Se encontraron doce larvas de A. albopictus en criaderos ubicados en los barrios
Subestación y San Agustín en el municipio de Istmina.
Conclusión. La detección de A. albopictus en el municipio de Istmina resalta la importancia del
fortalecimiento de las estrategias de vigilancia entomológica continua a nivel municipal y departamental
en el país, y especialmente en Istmina y los municipios aledaños.
Palabras clave: Aedes, dengue, virus chikungunya, vigilancia, Colombia.
doi: http://dx.doi.org/10.7705/biomedica.v36i3.2805
Detection of Aedes albopictus (Skuse) (Diptera: Culicidae) in the municipality of Istmina,
Chocó, Colombia
Introduction: Aedes albopictus is widely distributed around the world. Its introduction to the Americas
occurred in 1985 and it is considered a potential vector of dengue viruses and one of the principal vectors
of chikungunya virus. In Colombia, this species was reported for the first time in Leticia (Amazonas) in
1998, followed by Buenaventura (Valle del Cauca) in 2001, Barrancabermeja (Santander) in 2010, and
Medellín (Antioquia) in 2011. So far, this species has been reported in ten departments of the country.
Objective: To report the finding of A. albopictus in the city of Istmina, Chocó, and its implications for
public health.
Materials and methods: In January 2015, we conducted an inspection of immature stages of Aedes
spp. in breeding sites in the neighborhoods of San Agustín, Santa Genoveva and Subestación in Istmina,
Chocó. The immature stages collected in this municipality were identified at the Unidad de Entomología
of the Laboratorio de Salud Pública Departamental de Chocó, and confirmed by the Laboratorio de
Entomología, Red Nacional de Laboratorios, Instituto Nacional de Salud, in Bogotá.

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Biomédica 2016;36:
438-46 Aedes albopictus en Istmina, Chocó
Results: In January 2015, twelve A. albopictus larvae were found in the breeding sites located in
Subestación and San Agustín neighborhoods.
Conclusions: The occurrence of A. albopictus in the municipality of Istmina underlines the importance
of strengthening continuous entomological surveillance strategies at national and local levels in the
country, especially in Istmina and its surrounding municipalities.
Key words: Aedes, dengue, chikungunya virus, surveillance, Colombia.
doi: http://dx.doi.org/10.7705/biomedica.v36i3.2805
Las arbovirosis transmitidas por Aedes aegypti y
A. albopictus (Diptera: Culicidae), como el dengue
y el chikungunya, se consideran un importante
problema de salud pública en Colombia y en el
mundo (1,2).
Aedes albopictus, también conocido como “mos-
quito tigre asiático”, es una especie oriunda del
sureste asiático, donde actúa como vector primario
de los virus del dengue en diversos países (2,3).
Se ha demostrado que A. albopictus es vector de
otras arbovirosis como el chikungunya (4-6), la
fiebre del Nilo occidental (7,8), la encefalitis equina
del este (3) y la encefalitis japonesa (9).
Sin embargo, en Latinoamérica esta especie aún
no se ha incriminado como vector primario del
dengue (2), a pesar de que el hallazgo de formas
inmaduras del mosquito infectadas con DENV-1
sugiere la transmisión transovárica en Brasil (10)
y Buenaventura, Colombia (11). Asímismo, en
México se registró la infección natural de machos
adultos con DENV-2 (12).
Aedes albopictus es una especie ampliamente dis-
tribuida en las regiones tropicales y en los países
templados, y está presente en 29 países de África,
Europa, Asia y América (13). La colonización de
diversos países del mundo por A. albopictus está
relacionada con el transporte pasivo de sus huevos
a través del intenso comercio de llantas y plantas
acuáticas ornamentales (14). Su introducción y
propagación en el continente americano durante
la década de los ochenta, se presentó por la
acelerada expansión del tráfico aéreo y marítimo, la
deficiente vigilancia entomológica, las condiciones
ambientales favorables para su reproducción y su
adaptabilidad a los mismos depósitos que sirven
como criaderos de A. aegypti en ambientes domés-
ticos y peridomésticos (15,16).
En las Américas, la presencia del vector fue infor-
mada por primera vez en Hawaii en 1903 (17);
posteriormente, en agosto de 1985, en Houston,
Texas, se detectaron formas inmaduras en llantas
usadas provenientes de Asia (18). En Suramérica se
detectó por primera vez en el municipio de Itaguaí,
Rio de Janeiro, en 1986, introducido en tocones de
bambú importados del Japón destinados a cons-
truir “quebravientos” para fines agrícolas (19). En
Colombia, la presencia de ocho ejemplares adultos
de A. albopictus se registró por primera vez en
1998 en el municipio de Leticia, Amazonas (20).
Posteriormente, se reportó en Buenaventura en
2001 (21), en Cali en 2007 (22), en Barrancaber-
meja en 2010 (Gutiérrez M, Almeida O, Barrios H,
Herrera J, Ramírez M, Rondón L, et al. Hallazgo
de Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) en
el municipio de Barrancabermeja, Colombia.
Biomédica. 2011;31:26. Memorias, XX Congreso
Latinoamericano de Parasitología, Bogotá, D.C.,
mayo de 2011), en Medellín (23) y en Condoto,
Chocó (Confirmación Taxonómica, Muestra No.
2011-32284, Laboratorio de Entomología, RNL-
INS), en 2011. Hasta la fecha, el Laboratorio de
Entomología del Instituto Nacional de Salud ha
registrado su presencia en 51 localidades de 10
departamentos del país (figura 1).
Aedes albopictus tiene una amplia tolerancia
ecológica y frecuentemente se encuentra en
ambientes silvestres con vegetación natural y baja
densidad de población humana, aunque también
puede encontrarse en ambientes suburbanos con
una relativa cobertura vegetal y preferentemente
en el peridomicilio (24-27). En algunos estudios de
caracterización de los criaderos de A. albopictus
en el municipio de Leticia, Colombia, los autores
observaron que la especie se presentó en el 59,1
% de los criaderos inspeccionados, con preferencia
por las llantas y los depósitos inservibles, y que
era tolerante a ambientes acuáticos con poco
oxígeno disuelto (5,6 %), y valores elevados de
conductividad (291,3 ms/cm) y de turbidez (461
FTU), lo cual demuestra su rápida adaptación a
las condiciones de los criaderos disponibles que
favorecen el establecimiento de la especie (28).
Correspondencia:
Gabriel Parra-Henao, Carretera Troncal del Caribe, Centro de
Investigación en Salud para el Trópico, Facultad de Medicina,
Universidad Cooperativa de Colombia, Sector Mamatoco, Santa
Marta, Colombia
Teléfono: (575) 420 9604, extensión 5538
gparrahenao@gmail.com
Recibido: 01/06/15; aceptado: 26/03/16

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438-46Carvajal JJ, Honorio NA, Díaz SP, et al.
Esta especie tiene hábitos exofágicos y exofílicos,
actividad diurna y bimodal, discordancia gonotrófica
y oviposición en depósitos naturales y artificiales
(29,30). Asimismo, es bastante heterogénea en
lo que respecta a su alimentacion, pues puede
alimentarse de sangre de otros vertebrados ade-
más del humano (31-34) y, especialmente, por la
capacidad de poner sus huevos sin necesidad de
alimentación sanguínea previa (35-37). Por otro
lado, en diversos estudios se ha demostrado que los
huevos de A. albopictus pueden entrar en diapausa,
la cual se activa por estímulos específicos que
reducen la morfogénesis, mediados principalmente
por el fotoperíodo y la temperatura (32,38).
La rápida expansión de A. albopictus, asociada con
la gran competencia vectorial de las poblaciones
de esta especie para los virus del dengue y del
chikungunya, confirman la necesidad de imple-
mentar estrategias de vigilancia entomológica
continuas (39-41). El objetivo del presente estudio
fue notificar el hallazgo de A. albopictus en el
municipio de Istmina, Chocó, y dar cuenta de su
importancia en salud pública.
Materiales y métodos
El departamento del Chocó está localizado en la
región del Pacífico colombiano, y limita con los
océanos Atlántico y Pacífico. Tiene una extensión
de 46.530 km2, que corresponden al 4 % de la
extensión geográfica del país. Aproximadamente,
el 90 % del territorio está conformado por zonas
especiales de conservación, entre las cuales
sobresalen el Tapón del Darién y las cuencas
de los ríos Atrato y San Juan. Según la clasifica-
ción climática de Holdridge, presenta un clima
intertropical lluvioso con más de 9.000 mm de
precipitación anual acumulada y una temperatura
promedio de 27 °C. Los centros urbanos más
importantes son Quibdó (capital), Istmina, Condoto,
Acandí y Bahía Solano, los cuales albergan, en su
conjunto, alrededor del 50 % de la población del
departamento (42). El 87 % del territorio de Istmina
está ubicado sobre la cuenca media del río San
Juan y, el 13 % restante, sobre la del río Atrato, y
en él predominan la extracción forestal y minera.
El área urbana está compuesta principalmente por
viviendas de tipo residencial de tres habitaciones
y dos pisos, por lo general, con paredes y pisos de
madera y tejas de asbesto o cemento (43).
La presencia de A. albopictus en este municipio
(figura 2) se registró durante el desarrollo de las
actividades de campo del proyecto denominado
“Descripción etno-epidemiológica y entomológica
del dengue en población afrodescendiente en
el
municipio de Istmina, departamento de Chocó,
Colombia”, realizado por investigadores de la
Universidad Cooperativa de Colombia (Santa Marta)
y del Instituto Oswaldo Cruz (Rio de Janeiro), en
cooperación con el programa de enfermedades
transmitidas por vectores de la Unidad de Ento-
mología de la Secretaría de Salud Departamental
del Chocó y la Secretaría de Salud de Istmina.
Como parte de dichas actividades, entre el 16 y el
19 de enero de 2015, se hizo la búsqueda activa
de criaderos de Aedes en los barrios Subestación,
San Agustín y Santa Genoveva, con el fin de
caracterizarlos. En cada vivienda seleccionada
se informaba a un adulto responsable sobre
las actividades por desarrollar y, una vez que
aprobaba y firmaba el consentimiento, se pedía
su autorización para ingresar a la vivienda e
inspeccionar todos los depósitos detectados en
N
Antioquia Santander
Amazonas
Chocó
Caldas
Risaralda
Quindío
Valle del Cauca
Cauca
Nariño
170 170 kilómetros85 0
Departamentos
con Aedes albopictus
Departamentos sin
reporte de Aedes albopictus
Figura 1. Presencia de Aedes albopictus en Colombia
Fuente: Instituto Geográfico Agustín Codazzi, escala 1:100.000

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438-46 Aedes albopictus en Istmina, Chocó
el domicilio y el peridomicilio en busca de formas
inmaduras. En los depósitos en los que estas se
encontraban se tomaban muestras representativas
para su posterior identificación en el laboratorio.
Todo el material recolectado fue identificado en el
Laboratorio Departamental de Salud Pública del
Chocó y su confirmación taxonómica se hizo en
el Laboratorio de Entomología de la Subdirección
de la Red Nacional de Laboratorios del Instituto
Nacional de Salud.
Resultados
El primer hallazgo de A. albopictus en el Chocó se
reportó en el municipio de Condoto en diciembre
del 2011, en un depósito ubicado en el domicilio;
se trataba de tres larvas recolectadas durante el
levantamiento del índice aédico por parte de los
agentes del programa de Enfermedades Trans-
mitidas por Vectores de la Secretaría de Salud
Departamental del Chocó en diciembre de ese año
y confirmado taxonómicamente por el Grupo de
Entomología de la Red Nacional de Laboratorios
del Instituto Nacional de Salud (código de muestra
No. 2011-32284). Sin embargo, la especie no se
registró nuevamente en el departamento (datos
sin publicar).
Entre los días 16 y 19 de enero de 2015 se
inspeccionaron 72 viviendas y se encontraron seis
criaderos con formas inmaduras de Aedes spp. Una
vez identificados los especímenes en el laboratorio,
se encontró que en cuatro de los criaderos había
larvas de A. aegypti, en uno, larvas de A. albopictus
y en el otro, larvas de las dos especies (cuadro 1).
Todos los recipientes positivos se hallaban en
el peridomicilio de viviendas de los barrios de
Subestación y San Agustín, ubicados en el área
periurbana del municipio. Se destacó la presencia
de larvas de A. albopictus en un barril utilizado
para almacenamiento de agua de lluvia en el patio
de una vivienda en el barrio Subestación y en un
recipiente metálico descartado hallado en la parte
trasera de una vivienda en el barrio San Agustín,
colindante con el área de reserva forestal del
municipio (figura 3).
Discusión
Aunque se desconozcan los medios que propi-
ciaron la colonización de A. albopictus en el Chocó,
es evidente la importancia del transporte pasivo
del mosquito en la dispersión de la especie, pues
los municipios de Condoto e Istmina son puntos
importantes de entrada y salida de mercancías por
vía aérea, terrestre y fluvial, con una gran movilidad
humana y un mayor intercambio económico y
comercial, especialmente entre Buenaventura e
Istmina, por el río San Juan (14,44). Cabe resaltar
que el panorama epidemiológico del Chocó se
ve agravado por su proximidad con otros depar-
tamentos infestados por el mismo vector (figura
1) y por el aumento de casos notificados de
chikungunya (1.004 casos) en otros municipios
del departamento durante el 2015 (45).
Los depósitos encontrados en el peridomicilio
de las viviendas eran principalmente recipientes
desechados o utilizados para el almacenamiento
de agua, lo cual puede indicar deficiencias en los
servicios básicos de suministro de agua y recolec-
ción de residuos sólidos; esta situación, además
del conocimiento limitado sobre la ecología de los
mosquitos y la gran vulnerabilidad social y cultural,
favorece el mantenimiento o el establecimiento de
Aedes en estos municipios (46-48).
La dinámica de las infecciones tropicales como
el dengue y el chikungunya, y de sus vectores,
así como su expansión geográfica horizontal y
vertical, están fuertemente influenciadas por la
temperatura, la precipitación, la humedad relativa y
los efectos del cambio climático global (49-52). La
N
Departamento de Chocó
Municipio de Istmina
Colombia
60 60 kilómetros30 0
Figura 2. Municipio de Istmina, Chocó, Colombia
Fuente: Instituto Geográfico Agustín Codazzi, escala 1:100.000

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438-46Carvajal JJ, Honorio NA, Díaz SP, et al.
precipitación, por ejemplo, contribuye al incremento
de las poblaciones de estos mosquitos al aumentar
la tasa de eclosión, la diversidad y la disponibilidad
de recipientes naturales y artificiales, y reducir la
toxicidad por la renovación del agua (53,54). La
temperatura afecta el comportamiento de picada,
la mortalidad de adultos, y las tasas de desarrollo
larval y de replicación del virus (32,38,55,56). En
el Chocó, las altas temperaturas y precipitaciones
durante todo el año favorecen la dispersión y pueden
acelerar el establecimiento de las poblaciones de
esta especie (57), lo cual resalta la importancia de
una vigilancia entomológica adecuada y continua, y
la implementación e intensificación de estrategias
de vigilancia centinela en los municipios colindantes,
donde es posible que ya haya presencia de la
especie (58,59).
En las Americas, A. albopictus se ha encontrado
coexistiendo con A. aegypti en áreas suburbanas
con abundancias similares, lo cual también se
ha reportado en la mayoría de los municipios
de Colombia (25,26,60,61). Por otra parte, en
algunos estudios se ha demostrado la existencia
de un aparente ‘desplazamiento’ de A. aegypti en
ambientes urbanos donde A. albopictus gradual-
mente ha conseguido expulsar a su competidor
(62,63). Otros estudios reportan que la coexistencia
de las dos especies puede estar modulada por las
fluctuaciones ambientales y los mecanismos de
estabilización que las contrarrestan y, en algunos
casos, pueden coexistir hasta en el 40 % de los
criaderos (64-67). Sin embargo, se requieren
estudios locales para evaluar los efectos de las
poblaciones de A. albopictus y A. aegypti en la
dinámica de transmisión de estas enfermedades
que, al parecer, dependen del contexto.
Aedes albopictus puede ser más competente en
la transmisión del virus del chikungunya, como es
el caso de la variante del virus E1-226A, preferen-
cialmente seleccionada por este vector para su
replicación (5,6,41). En estudios llevados a cabo
en diez países en América por Vega-Rúa, et al.
(39), se demostró que los tres genotipos del virus
del chikungunya (genotipos ECSA, asiático y del
oeste africano) infectaban todas las poblaciones
estudiadas de A. albopictus y podían transmitirse
a través de ellas; en algunos casos alcanzaron
hasta el 90 % de eficiencia frente a las poblaciones
de A. aegypti, las cuales alcanzaron solo 70 %
de
eficiencia.
En varios estudios se sugiere la necesidad de la
vigilancia de A. albopictus por su reconocido papel
de transmisor de varias arbovirosis, como el dengue,
la fiebre del Nilo occidental y el chikungunya,
así como por su posible involucramiento en el
mantenimiento de estos virus en la naturaleza, su
modo oportunista de alimentación, su capacidad de
transmisión transovárica, su mayor adaptabilidad y
flexibilidad ecológica, y sobre todo, su capacidad
excepcional de autogénesis (27,29,33,36,67-70).
En el caso de los virus del dengue, A. albopictus
es un vector menos competente y aún no se ha
incriminado en su transmisión en Latinoamérica
(3,71-75). Sin embargo, la infección natural
con DENV-1 y DENV-2 se ha comprobado en
Buenaventura, Colombia, (11) y con DENV-2 y
DENV-3, en México (12). Por otra parte, también
se encontraron larvas infectadas por DENV-1 en
Minas Gerais, Brasil (10), y bajo condiciones de
laboratorio se ha demostrado su capacidad de
Figura 3. Criaderos positivos con formas inmaduras de Aedes
albopictus en el municipio de Istmina. A. Recipiente metálico
localizado en el peridomicilio (barrio San Agustín). B. Barril
localizado en el peridomicilio (barrio Subestación)
Cuadro 1. Depósitos con larvas de Aedes spp. en el municipio de Istmina, Chocó
Fecha Barrio Tipo de depósito Larvas de
A. albopictus Larvas de
A. aegypti Localización
16/01/2015 Subestación Diverso (inservible) 0 19 Peridomicilio
17/01/2015 Subestación Tanque bajo 2 0 Peridomicilio
17/01/2015 Subestación Tanque bajo 0 6 Peridomicilio
17/01/2015 Subestación Tanque bajo 0 2 Peridomicilio
17/01/2015 Subestación Tanque bajo 0 10 Peridomicilio
19/01/2015 San Agustín Diverso (olla) 10 31 Peridomicilio
A B

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438-46 Aedes albopictus en Istmina, Chocó
infectar y transmitir DENV-1 y DENV-2 (31,76-
79). Cabe resaltar que, aunque se ha demostrado
que es menos competente para la transmisión
de los virus del dengue en algunas regiones, A.
albopictus podría adaptarse en el futuro y aumentar
su competencia vectorial (80).
Otra particularidad importante es su potencial
capacidad de actuar como puente entre los ciclos
de transmisión urbano y selvático de la fiebre
amarilla selvática, por encontrarse frecuentemente
en áreas periurbanas (2,30,81), lo cual favorecería
la aparición de la fiebre del Nilo occidental en el
Chocó biogeográfico, dado que es uno de los
corredores de aves migratorias más importantes
en el neotrópico, y se ha reportado a A. albopictus
alimentándose de una amplia variedad de aves
pertenecientes a los grupos de passeriformes,
galliformes, columbiformes y ciconiformes, los
cuales incluyen especies migratorias (36,82).
Dado que actualmente no se cuenta con una vacuna
tetravalente, aunque hay algunas en prueba, como la
de Sanofi-Pasteur, cuya eficacia se está evaluando
(fase 3) (83), el control vectorial continúa siendo
el único método eficiente para prevenir la trans-
misión de los virus del dengue. En este sentido,
se hace necesario continuar con la aplicación de
estrategias de control vectorial sistemático, tanto
para A. albopictus como para A. aegypti, y buscar
alternativas de vigilancia que sean más sensibles
y específicas, como las ovitrampas, y que permitan
estimar efectivamente la infestación con estos dos
vectores en el país (84,85). Sin embargo, el éxito
de las iniciativas y esfuerzos como los proyectos
desarrollados por el Instituo Nacional de Salud
para la vigilancia de adultos de los dos vectores
de dengue y chikungunya, y de la implementación
y seguimiento de los protocolos e instructivos de
vigilancia entomológica, depende de la articulación
de las estrategias de educación y comunicación en
la comunidad, y de la capacitación continua para
elevar la calidad del personal involucrado en la
vigilancia sistémica de estos vectores.
En este trabajo se registró la presencia de A.
albopictus en el Chocó, ampliándose así su distribu-
ción en el país, lo cual resalta su importancia en
salud pública por ser vector de los virus del dengue,
del chikungunya y de otras arbovirosis en el país.
Agradecimientos
A Silvia Mosquera, coordinadora del programa de
Enfermedades Transmitidas por Vectores de la
Secretaría de Salud Departamental del Chocó, y
encargada de la vigilancia entomológica de dengue
y chikungunya en el departamento, así como a su
equipo de auxiliares, por su colaboración en las
actividades de campo del proyecto. A la Secretaría
de Salud Municipal de Istmina, por su colaboración
en la logística durante el desarrollo del proyecto.
Conflicto de intereses
Los autores manifestamos que no existe ningún
conflicto de intereses en torno a los resultados
presentados.
Financiación
Este trabajo fue financiado por el Instituto Oswaldo
Cruz, la Coordenação de Aperfeiçoamento de
Pessoal de Nível Superior (CAPES), Fundação
Carlos Filho de Amparo à Pesquisa do Estado
do Rio de Janeiro, Brasil; recibió subvención de
FAPERJ (N° E-26/102.241/2013).
Referencias
1. Weaver SC. Arrival of chikungunya virus in the new world:
Prospects for spread and impact on public health. PLoS
Negl Trop Dis. 2014;8:6-9. http://dx.doi.org/10.1371/journal.
pntd.0002921
2. Rúa-Uribe G, Suárez-Acosta C, Rojo RA. Implicaciones
epidemiológicas de Aedes albopictus (Skuse) en Colombia.
Rev Nac Salud Pública. 2012;3:328-37.
3. Gratz NG. Critical review of the vector status of Aedes
albopictus. Med Vet Entomol. 2004;18:215-27. http://dx.doi.
org/10.1111/j.0269-283X.2004.00513.x
4. Mangiafico JA. Chikungunya virus infection and transmis-
sion in five species of mosquito. Am J Trop Med Hyg.
1971;20:642-5.
5. Tsetsarkin KA, Vanlandingham DL, McGee CE, Higgs S. A
single mutation in Chikungunya virus affects vector specificity
and epidemic potential. PLoS Pathog. 2007;3:1895-906.
http://dx.doi.org/10.1371/journal.ppat.0030201
6. Vazeille M, Moutailler S, Coudrier D, Rousseaux C,
Khun H, Huerre M, et al. Two chikungunya isolates from
the outbreak of La Reunion (Indian Ocean) exhibit different
patterns of infection in the mosquito Aedes albopictus.
PLoS One. 2007;2:e1168. http://dx.doi.org/10.1371/journal.
pone.0001168
7. Turell MJ, Sardelis MR, Dohm DJ, O’guinn ML. Potential
North American vectors of West Nile Virus. Ann N Y Acad
Sci. 2001;951:317-24. http://dx.doi.org/10.1111/j.1749-
6632.
2001.tb02707.x
8. Holick J, Kyle A, Ferraro W, Delaney RR, Iwaseczko M.
Discovery of Aedes albopictus infected with West Nile virus
in southeastern Pennsylvania. J Am Mosq Control Assoc.
2002;18:131.
9. Rosen L, Tesh RB, Lien JC, Cross JH. Transovarial
transmission of Japanese encephalitis virus by mosquitoes.
Science. 1978;199:909-11. http://dx.doi.org/10.1126/science.
203035

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Biomédica 2016;36:
438-46Carvajal JJ, Honorio NA, Díaz SP, et al.
10. Serufo JC, de Oca HM, Tavares VA, Souza AM, Rosa RV,
Jamal MC, et al. Isolation of dengue virus type 1 from larvae
of Aedes albopictus in Campos Altos city, State of Minas
Gerais, Brazil. Mem do Inst Oswaldo Cruz. 1993;88:503-4.
http://dx.doi.org/10.1590/S0074-02761993000300025
11. Méndez F, Barreto M, Arias JF, Rengifo G, Muñoz J,
Burbano ME, et al. Human and mosquito infections by
dengue viruses during and after epidemics in a dengue-
endemic region of Colombia. Am J Trop Med Hyg. 2006;74:
678-83.
12. Ibáñez-Bernal S, Briseño B, Mutebi JP, Argot E,
Rodríguez G, Martínez-Campos C, et al. First record in
America of Aedes albopictus naturally infected with dengue
virus during the 1995 outbreak at Reynosa, México. Med Vet
Entomol. 1997;11:305-9. http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-
2915.1997.tb00413.x
13. Benedict MQ, Levine RS, Hawley WA, Lounibos LP.
Spread of the tiger: Global risk of invasion by the mosquito
Aedes albopictus. Vector Borne Zoonotic Dis. 2007;7:76-85.
http://dx.doi.org/10.1089/vbz.2006.0562.
14. Hawley WA, Reiter P, Copeland RS, Pumpuni CB, Craig
GB. Aedes albopictus in North America: Probable introduction
in used tires from northern Asia. Science. 1987;236:1114-6.
http://dx.doi.org/10.1126/science.3576225
15. Organización Panamericana de la Salud. Aedes albopictus
en las Américas. Reseñas. Bol Sanit Panam. 1987;102:
624-33.
16. Ponce G, Flores AE, Badii MH, Fernández I. Bionomía
de Aedes albopictus (Skuse). Rev Salud Pública Nutr.
2004;5:1-14
17. Bonnet DD, Worcester DJ. The dispersal of Aedes
albopictus in the territory of Hawaii. Am J Trop Med Hyg.
1946;26:465-76.
18. Sprenger D, Wuithiranyagool T. The discovery and dis-
tribution of Aedes albopictus in Harris County, Texas. J Am
Mosq Control Assoc. 1986;2:217-9.
19. Forattini OP. Identificação de Aedes (Stegomyia) albopictus
(Skuse) no Brasil. Rev Saúde Pública. 1986;20:244-5. http://
dx.doi.org/10.1590/S0034-89101986000300009
20. Vélez ID, Quiñones ML, Suárez M, Olano V, Murcia LM,
Correa E, et al. Presencia de Aedes albopictus en Leticia,
Amazonas, Colombia. Biomédica. 1998;18:192-8. http://dx.
doi.org/10.7705/biomedica.v18i3.990
21. Suárez M. Aedes albopictus (Skuse) (Diptera: Culicidae)
en Buenaventura, Colombia. Inf Quinc Epidemiológico Nac.
2001;6:221-4.
22. Cuéllar-Jiménez ME, Velásquez-Escobar OL, González-
Obando R. Detección de Aedes albopictus (Skuse) (Diptera:
Culicidae) en la ciudad de Cali, Valle del Cauca, Colombia.
Biomédica. 2007;27:273-9. http://dx.doi.org/10.7705/
biomedica.
v27i2.224
23. Rúa-Uribe GL, Suárez-Acosta C, Londoño V, Sánchez
J, Rojo R, Bello-Novoa B. Primera evidencia de Aedes
albopictus (Skuse) (Diptera: Culicidae) en la ciudad de
Medellín, Antioquia-Colombia. Revista Salud Pública de
Medellín. 2011;5:89-98.
24. Honório N, Castro M. The spatial distribution of Aedes
aegypti and Aedes albopictus in a transition zone, Rio de
Janeiro, Brazil. Cad Saúde Pública. 2009;25:1203-14. http://
dx.doi.org/10.1590/S0102-311X2009000600003
25. Braks MA, Honório NA, Lourençqo-De-Oliveira R,
Juliano SA, Lounibos LP. Convergent habitat segregation
of Aedes aegypti and Aedes albopictus (Diptera: Culicidae)
in southeastern Brazil and Florida. J Med Entomol. 2003;40:
785-94. http://dx.doi.org/10.1603/0022-2585-40.6.785
26. Lima-Camara TN De, Honório NA, Lourenço-de-Oliveira
R. Freqüência e distribuição espacial de Aedes aegypti e
Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) no Rio de Janeiro,
Brasil. Cad Saúde Pública. 2006;22:2079-84. http://dx.doi.
org/10.1590/S0102-311X2006001000013
27. Marquetti MDC, Valdés V, Aguilera L. Tipificación de
hábitats de Aedes albopictus en Cuba y su asociación con
otras especies de culícidos, 1995-1998. Rev Cubana Med
Trop. 2000;52:170-4.
28. Carvajal JJ, Moncada LI, Rodríguez MH, Pérez LDP,
Olano VA. Caracterización preliminar de los sitios de cría
de Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse, 1894) (Diptera:
Culicidae) en el municipio de Leticia, Amazonas, Colombia.
Biomédica. 2009;29:413-23. http://dx.doi.org/10.7705/
biomedica.v29i3.13
29. Corbet PS, Chadee DD. An improved method for detecting
substrate preferences shown by mosquitoes that exhibit
“skip oviposition.” Physiol Entomol. 1993;18:114-8. http://
dx.doi.org/10.1111/j.1365-3032.1993.tb00457.x
30. Consoli RAGB, Lourenço-de-Oliveira R. Principais
mosquitos de importância sanitária no Brasil. Rio de Janeiro:
Editora FIOCRUZ; 1994. p. 228.
31. Almeida AP, Baptista SS, Sousa CA, Novo MT, Ramos HC,
Panella NA, et al. Bioecology and vectorial capacity of Aedes
albopictus (Diptera: Culicidae) in Macao, China, in relation
to dengue virus transmission. J Med Entomol. 2005;42:419-
28. http://dx.doi.org/10.1093/jmedent/42.3.419
32. Delatte H, Gimonneau G, Triboire A, Fontenille D.
Influence of temperature on immature development,
survival, longevity, fecundity, and gonotrophic cycles of
Aedes albopictus, vector of chikungunya and dengue in the
Indian Ocean. J Med Entomol. 2009;46:33-41. http://dx.doi.
org/10.1603/033.046.0105
33. De Lima-Camara TN. Activity patterns of Aedes aegypti
and Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) under natural and
artificial conditions. Oecologia Australis. 2010;14:737-44.
34. Sullivan MF, Gould DJ, Maneechai S. Observations on
the host range and feeding preferences of Aedes albopictus
(Skuse). J Med Entomol. 1971;8:713-6. http://dx.doi.org/10.
1093/jmedent/8.6.713
35. Savage HM, Niebylski ML, Smith GC, Mitchell CJ,
Craig GB. Host-feeding patterns of Aedes albopictus
(Diptera: Culicidae) at a temperate North American site. J
Med Entomol. 1993;30:27-34. http://dx.doi.org/10.1093/
jmedent/30.1.27
36. Niebylski ML, Savage HM, Nasci RS, Craig GB. Blood
hosts of Aedes albopictus in the United States. J Am Mosq
Control Assoc. 1994;10:447-50.
37. Klowden MJ, Chambers GM. Reproductive and metabolic
differences between Aedes aegypti and Ae. albopictus
(Diptera: Culicidae). J Med Entomol. 1992;29:467-71. http://
dx.doi.org/10.1093/jmedent/29.3.467
38. Pumpuni CB, Knepler J, Craig GB. Influence of
temperature and larval nutrition on the diapause inducing
photoperiod of Aedes albopictus. J Am Mosq Control Assoc.
1992;8:223-7.

445
Biomédica 2016;36:
438-46 Aedes albopictus en Istmina, Chocó
39. Vega-Rúa A, Zouache K, Girod R, Failloux A-B,
Lourenço-de-Oliveira R. High level of vector competence
of Aedes aegypti and Aedes albopictus from ten American
countries as a crucial factor in the spread of chikungunya
virus. J Virol. 2014;88:6294-306. http://dx.doi.org/10.1128/
JVI.00370-14
40. Pancetti FG, Honório NA, Urbinatti PR, Lima-Camara TN.
Twenty-eight years of Aedes albopictus in Brazil: A rationale
to maintain active entomological and epidemiological
surveillance. Rev Soc Bras Med Trop 2015;48:87-9. http://
dx.doi.org/10.1590/0037-8682-0155-2014
41. Arias-Goeta C, Mousson L, Rougeon F, Failloux A-B.
Dissemination and transmission of the E1-226V variant of
chikungunya virus in Aedes albopictus are controlled at
the midgut barrier level. PLoS One. 2013;8:e57548. http://
dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0057548
42. Instituto Geográfico Agustín Codazzi (IGAC). Diccionario
Geográfico de Colombia. 2014. Fecha de consulta: 15 de
diciembre de 2015. Disponible en: http://www.igac.gov.co/
digeo/app/index.html
43. Rentería I, Palacios LF. Plan de gestión integral de
residuos sólidos del municipio de Istmina-Chocó. Quibdó:
Universidad Tecnológica del Chocó Diego Luis Cordoba;
2004. p.134.
44. Kobayashi M, Nihei N, Kurihara T. Analysis of Northern
distribution of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) in
Japan by geographical information systems. J Med Entomol.
2002;39:4-11. http://dx.doi.org/10.1603/0022-2585-39.1.4
45 Instituto Nacional de Salud. Boletín Epidemiológico
Semanal: semana epidemiológica número 52 de 2015 (27
de diciembre al 02 de enero). Bogotá: Instituto Nacional de
Salud; 2015.
46. Tauil PL. Urbanization and dengue ecology. Cad Saúde
Pública. 2001;17 (Suppl):99-102. http://dx.doi.org/10.1590/
S0102-311X2001000700018
47. Roberts CH, Mongkolsapaya J, Screaton G. New
opportunities for control of dengue virus. Curr Opin
Infect
Dis. 2013;26:567-74. http://dx.doi.org/10.1097/QCO.
0000000000000016
48. Alcaldía Municipal de Istmina. Plan de desarrollo territorial
del municipio de Istmina 2012-2015: “Istmina, una empresa
de todos”. Istmina: Alcaldía Municipal de Istmina; 2012.
p.145.
49. Hales S, de Wet N, Maindonald J, Woodward A.
Potential effect of population and climate changes on
global distribution of dengue fever: An empirical model.
Lancet. 2002;360:830-4. http://dx.doi.org/10.1016/S0140-
6736(02)09964-6
50. Morrison AC, Gray K, Getis A, Astete H, Sihuincha
M, Focks D, et al. Temporal and geographic patterns of
Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) production in Iquitos,
Perú. J Med Entomol.
2004;41:1123-42.
http://dx.doi.
org/10.1603/0022-2585-41.6.1123
51. Bhatt S, Gething PW, Brady OJ, Messina JP, Farlow
AW, Moyes CL, et al. The global distribution and burden of
dengue. Nature. 2013;496:504-7. http://dx.doi.org/10.1038/
nature12060
52. Fischer D, Thomas SM, Suk JE, Sudre B, Hess A,
Tjaden NB, et al. Climate change effects on Chikungunya
transmission in Europe: Geospatial analysis of vector’s
climatic suitability and virus’ temperature requirements. Int
J Health Geogr. 2013;12:51. http://dx.doi.org/10.1186/1476-
072X-12-51
53. Sunahara T, Mogi M. Priority effects of bamboo-stump
mosquito larvae: Influences of water exchange and leaf
litter input. Ecol Entomol. 2002;27:346-54. http://dx.doi.
org/10.1046/j.1365-2311.2002.00417.x
54. Koenraadt CJM, Harrington LC. Flushing effect of rain on
container-inhabiting mosquitoes Aedes aegypti and Culex
pipiens (Diptera: Culicidae). J Med Entomol. 2008;45:28-35.
http://dx.doi.org/10.1093/jmedent/45.1.28
55. Watts DM, Burke DS, Harrison BA, Whitmire RE, Nisalak
A. Effect of temperature on the vector efficiency of Aedes
aegypti for dengue 2 virus. Am J Trop Med Hyg.1987;36:
143-52.
56. Pinto E, Coelho M, Oliver L, Massad E. The influence
of climate variables on dengue in Singapore. Int J Environ
Health Res. 2011;21:415-26. http://dx.doi.org/10.1080/0960
3123.2011.572279.
57. Rochlin I, Ninivaggi DV, Hutchinson ML, Farajollahi A.
Climate change and range expansion of the asian
tiger
mosquito (Aedes albopictus) in Northeastern USA: Impli-
cations for public health practitioners. PLoS ONE. 2013;8:
e60874. http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0060874
58. Organização Panamericana da Saúde. Enfoques
ecossistêmicos em saúde: perspectivas para sua adoção
no Brasil e países da América Latina. Brasília: Ministerio da
Saúde; 2009. p. 44.
59. Salvatella-Agrelo R. Aedes aegypti, Aedes albopictus
(Diptera: Culicidae) y su papel como vectores en las
Américas. La situación de Uruguay. Rev Med Uruguay.
1996;12:28-36.
60. Rey JR, Lounibos P. Ecología de Aedes aegypti y Aedes
albopictus en América y transmisión de enfermedades.
Biomédica. 2015;35:177-85. http://dx.doi.org/10.7705/
biomedica.v35i2.2514
61. Juliano SA. Species introduction and replacement among
mosquitoes: Interspecific resource competition or apparent
competition?. Ecology. 1998;79:255-68. http://dx.doi.org/10.
1890/0012-9658(1998)079[0255:SIARAM]2.0.CO;2
62. Honório NA, Lourenǫ-de-Oliveiria R. Frequency of Aedes
aegypti and Aedes albopictus larvae and pupae in traps,
Brazil. Rev Saúde Pública. 2001;35:385-91. http://dx.doi.
org/10.1590/S0034-89102001000400009
63. Briegel H, Timmermann SE. Aedes albopictus (Diptera:
Culicidae): Physiological aspects of development and repro-
duction. J Med Entomol. 2001;38:566-71. http://dx.doi.
org/10.1603/0022-2585-38.4.566
64. Simard F, Nchoutpouen E, Toto JC, Fontenille D.
Geographic distribution and breeding site preference of
Aedes albopictus and Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) in
Cameroon, Central Africa. J Med Entomol. 2005;42:726-31.
http://dx.doi.org/10.1093/jmedent/42.5.726
65 Honório NA, Cabello PH, Codeço CT, Lourenço-de-
Oliveira R. Preliminary data on the performance of Aedes
albopictus immatures developing in water-field tires in Rio
de Janeiro. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2006;101:225-8. http://
dx.doi.org/10.1590/S0074-02762006000200017

446
Biomédica 2016;36:
438-46Carvajal JJ, Honorio NA, Díaz SP, et al.
66. Bagny-Beilhe L, Delatte H, Juliano SA, Fontenille D,
Quilici S. Ecological interactions in Aedes species on
Reunion Island. Med Vet Entomol. 2013;27:387-97. http://
dx.doi.org/10.1111/j.1365-2915.2012.01062.x
67. O’Neal PA, Juliano SA. Seasonal variation in competition
and coexistence of Aedes mosquitoes: Stabilizing effects
of egg mortality or equalizing effects of resources?. J Anim
Ecol. 2013;82:256-65. http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2656.
2012.02017.x
68. Bat-Miriam M, Craig GB. Mutants in Aedes albopictus
(Diptera: Culicidae). Mosq News.1966;26:13-22.
69. Cui KL. The autogeny of Aedes albopictus in Guangzhou
arca. Acta Entomol Sin.1982; 25:256-9.
70. Moore CG, Mitchell CJ. Aedes albopictus in the United
States: Ten-year presence and public health implications.
Emerg Infect Dis. 1997;3:329-34. http://dx.doi.org/10.3201/
eid0303.970309
71. Liew C, Curtis CF. Horizontal and vertical dispersal of
dengue vector mosquitoes, Aedes aegypti and Aedes
albopictus, in Singapore. Med Vet Entomol. 2004;18:351-
60. http://dx.doi.org/10.1111/j.0269-283X.2004.00517.x
72. Favier C, Schmit D, Müller-Graf CDM, Cazelles
B, Degallier N, Mondet B, et al. Influence of spatial
heterogeneity on an emerging infectious disease: The case
of dengue epidemics. Proc Biol Sci. 2005;272:1171-7. http://
dx.doi.org/10.1098/rspb.2004.3020
73. Linthicum KJ, Kramer VL, Madon MB, Fujioka K. Intro-
duction and potential establishment of Aedes albopictus in
California in 2001. J Am Mosq Control Assoc. 2003;19:301-8.
74. Degallier N, Marcus J, Teixeira S, Soares S, Regilene
D, Pinto SCF, et al. Aedes albopictus may not be vector
of dengue virus in human epidemics in Brazil. Rev Saúde
Pública. 2003;37:386-7. http://dx.doi.org/10.1590/S0034-
89102003000300019
75. Lambrechts L, Scott TW, Gubler DJ. Consequences of
the expanding global distribution of Aedes albopictus for
dengue virus transmission. PLoS Negl Trop Dis. 2010;4:
e646. http://dx.doi.org/10.1371/journal.pntd.0000646
76. Effler PV, Pang L, Kitsutani P, Vorndam V, Nakata M,
Ayers T, et al. Dengue fever, Hawaii, 2001–2002. Emerg
Infect Dis. 2005;11:742-9. http://dx.doi.org/10.3201/eid1105.
041063
77. Calisher CH, Nuti M, Lazuick JS, Ferrari JD, Kappus
KD. Dengue in the Seychelles. Bull World Health Organ.
1981;59:619-22.
78. Moore PR, Johnson PH, Smith GA, Ritchie SA, van Den
Hurk AF. Infection and dissemination of dengue virus type
2 in Aedes aegypti, Aedes albopictus, and Aedes scutellaris
from the Torres Strait, Australia. J Am Mosq Control Assoc.
2007;23:383-8. http://dx.doi.org/10.2987/5598.1
79. Rudnick A, Chan YC. Dengue type 2 virus in naturally
infected Aedes albopictus mosquitoes in Singapore.
Science. 1965;149:638-9. http://dx.doi.org/10.1126/science.
149.3684.638
80. Moncayo AC, Fernández Z, Ortíz D, Diallo M, Sall A,
Hartman S, et al. Dengue emergence and adaptation to
peridomestic mosquitoes. Emerg Infect Dis. 2004;10:1790-6.
http://dx.doi.org/10.3201/eid1010.030846
81. Massad E, Coutinho FA, Burattini MN, López LF. The risk
of yellow fever in a dengue-infested area. Trans R Soc Trop
Med Hyg. 2001;95:370-4.
82. Bayly NJ, Cárdenas-Ortiz L, Rubio M, Gómez C.
Migration of raptors, swallows and other diurnal migratory
birds through the Darien of Colombia. Ornitol Neotrop.
2014;25:63-71.
83. Capeding MR, Tran NH, Hadinegoro SR, Ismail HI,
Chotpitayasunondh T, Chua MN, et al. Clinical efficacy
and safety of a novel tetravalent dengue vaccine in healthy
children in Asia: A phase 3, randomised, observer-masked,
placebo-controlled trial. Lancet. 2014;384:1358-65. http://
dx.doi.org/10.1016/S0140-6736(14)61060-6
84. Alarcón ÉP, Segura ÁM, Rúa-Uribe G, Parra-Henao G.
Evaluación de ovitrampas para vigilancia y control de Aedes
aegypti en dos centros urbanos del Urabá antioqueño.
Biomédica. 2014;34:409-24. http://dx.doi.org/10.7705/
biomedica.v34i3.2134
85. Instituto Oswaldo Cruz. Avaliação de armadilhas para
a vigilância entomológica de Aedes aegypti com vistas à
elaboração de novos índices de infestação. Nota Técnica
N.º 3/2014/IOC-FIOCRUZ/DIRETORIA. Rio de Janeiro:
Fiocuz; 2014.