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植物生理学报
Plant Physiology Journal
2020, 56 (11): 2275–2287 doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2020.0156
2275
收稿 2020-04-10 修定 2020-07-20
资助 国家杰出青年科学基金(31825003)。
# 并列第一作者。
* 共同通讯作者: 王二涛(etwang@sibs.ac.cn)、张学斌
(xuebinzhang@henu.edu.cn)。
植物根系与益生菌相互作用的研究进展
禹坷1,#, 王孝林2,#, 张学斌1,*, 王二涛2,*
1河南大学省部共建作物逆境适应与改良国家重点实验室, 河南开封475004
2中国科学院分子植物科学卓越创新中心/植物生理生态研究所, 上海200032
摘要: 植物根系能够与微生物建立多种多样的益生关系。植物为益生菌提供碳源和生存空间, 益生菌则为植
物提供营养元素并增强植物对逆境的抗性。根际分泌物在益生关系的建立中起到了关键的信号和调节作用。
在过去的十年间, 微生物组对植物健康的重要作用也受到了广泛的关注, 并展示出广泛的应用前景。本文总结
了植物根系与益生菌相互作用的最新研究成果, 重点介绍了植物在逆境胁迫下对根系微生物的调控机制, 以及
目前对植物、益生菌或整个微生物组进行定向改造来改良植物性状的尝试。这些研究成果加深了人们对植物
与微生物群落互作关系的理解, 为改良作物对逆境胁迫的抗性提供了理论基础。
关键词: 益生菌; 微生物组; 根系分泌物; 共生; 根际
土壤是地球上微生物种群最为复杂的系统之
一, 具有极高的微生物多样性, 不仅包括能够侵染
植物造成产量损失的病原菌, 也包括能够直接或者
间接促进植物生长的益生菌(Lakshmanan等2014;
Tkacz和Poole 2015)。作为与土壤直接接触的器
官, 根系是植物与环境进行营养交换的重要途径
(Hodge等2009)。土壤中的营养物质在被根系吸收
后, 通过主动或者被动运输传送到地上部分用于
植物的生长发育(Hodge等2009); 植物地上部分通
过光合作用固定的碳源有超过20%以根系分泌物
(root exudates)的形式释放到土壤中, 对土壤生态
特别是其中的微生物群落产生影响, 形成特异的
根系微生物组(root microbiome) (Berendsen等2012;
Sasse等2018; Zhalnina等2018)。根系微生物组的
结构与功能对植物免疫和发育具有重要的作用,
与植物健康息息相关(Berendsen等2012; Laksh-
manan等2014; Tkacz和Poole 2015)。植物会通过改
变自身代谢来抵御生长过程中遭遇的逆境胁迫,
代谢的改变能够影响根系分泌物的组成, 进一步
影响根系微生物组(Selmar和Kleinwachter 2013;
Sasse等2018)。许多研究发现, 根系微生物组的改
变会对植物健康产生正向的反馈。本文从植物与
根系微生物群落建立的益生关系出发, 重点介绍
了植物在逆境下调控根系微生物组的机制, 并总
结了目前在改造植物与微生物益生关系中的突破
性进展。
1 益生菌能够促进植物健康
植物在与微生物相互作用的漫长历史中演化
出了独特的免疫系统来识别土壤微生物群落中的
病原菌, 这种识别机制能够诱导植物产生特异的
免疫反应来抑制病原菌的侵染(Jones和Dangl
2006)。同样地, 植物也能够识别菌群中可以与其
建立共生关系(symbiosis)的益生菌, 其机制依赖
于细胞膜上的共生受体和共生菌分泌的共生因子
(Zipfel和Oldroyd 2017)。研究的比较多的例子包
括能够与豆科植物形成共生关系的根瘤菌(rhizo-
bia), 以及能够与超过80%的陆生植物形成共生关
系的菌根真菌(mycorrhiza)。植物根系分泌物在共
生关系的建立中起到了重要的信号和调节作用。
豆科植物分泌到根际(rhizosphere)的黄酮类物质
(avonoid)能够诱导根瘤菌合成结瘤因子(Nod fac-
tor) (Abdel-Lateif等2012); 植物分泌到根际的激素
类物质独角金内酯(strigolactone)能够促进菌根真
菌的孢子萌发和菌丝分支(Besserer等2006)。细胞
膜上的共生受体, 如百脉根(Lotus japonicus)中的
NFR1、NFR5和SYMRK (Stracke等2002; Madsen
等2003; Radutoiu等2003)及蒺藜苜蓿(Medicago
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truncatula)中的LYK3、NFP和DMI2 (Catoira等
2000; Amor等2003; Limpens等2003; Smit等2007),
能够识别根瘤菌产生的结瘤因子; 水稻(Oryza sativa)
中的MYR1和CERK1能够识别菌根真菌产生的菌
根因子(Myc factor) (Zhang等2015; He等2019)。共
生受体识别共生因子后, 能够激活宿主体内共生
信号的产生和传导, 最终在特定组织形成共生结
构(Zipfel和Oldroyd 2017)。根瘤菌能够诱导豆科
植物根表皮细胞形成侵染线结构(infection thread)
和根瘤(nodule)器官, 实现共生固氮(Gage 2004)。
菌根真菌的菌丝能够侵入根部内皮层细胞间隙, 在
皮层细胞中形成丛枝结构(arbuscule), 实现与宿主
植物的营养交换(Genre等2008; Hacquard等2013)。
当共生关系建立之后, 根瘤菌能够通过固氮反应
将空气中的氮气转变为氨, 从而为植物所利用
(Masson-Boivin和Sachs 2018); 菌根真菌能够提高
植物对土壤中无机磷的吸收(Smith等2011), 相应的
植物为其提供以脂肪酸为主的碳源(Jiang等2017;
Luginbuehl等2017)。
另外, 有许多益生菌不与宿主植物形成共生
关系, 经典的例子包括在根际定殖的促生细菌如
部分假单胞菌(Pseudomonas)和芽孢杆菌(Bacillus),
以及在根部定殖的内生真菌如印度梨形孢(Pirifor-
mospora indica)和木霉(Trichoderma)等(Pieterse等
2014)。这一类益生菌能够协助植物对营养的吸收,
比如促生细菌Pseudomonas simiae WCS417 (后文
简称WCS417)在定殖到拟南芥(Arabidopsis thaliana)
根际之后, 能够诱导植物产生典型的铁胁迫反应,
从而促进其对土壤中三价铁的吸收(Zamioudis等
2015); 而印度梨形孢能够通过磷转运蛋白PiPT将
根际的磷元素直接转运到宿主植物(Yadav等2010)。
这一类益生菌也能够通过资源竞争和拮抗作用直
接抑制病原菌的生长, 或者通过提高植物的系统
抗性来帮助植物抵御病原的侵染(Lugtenberg和
Kamilova 2009; Pieterse等2014)。比如, 促生细菌
Pseudomonas chlororaphis PCL1391能够产生吩嗪
类化合物(phenazine)抑制土壤中的致病真菌如尖
孢镰刀菌(Fusarium oxysporum) (Mazurier等2009);
WCS417和木霉等能够诱导多种植物包括拟南芥
产生对众多病原菌甚至植食性昆虫的广谱抗性
(Djonovic等2007; Van der Ent等2008), 又称诱导系
统抗性(induced systemic resistance), 其特征是在没
有生物胁迫时, 植物免疫处于未激活状态, 而当植
物受到病原菌或者昆虫侵染时, 植物的免疫反应
相比没有益生菌定殖的植株更加迅速和强烈(Piet-
erse等2014)。现已发现多个遗传因子参与诱导系
统抗性的信号通路, 如MYC2、MYB72和BGLU42
(Pozo等2008; Van der Ent等2008; Zamioudis等
2014)。尽管诱导系统抗性在多种植物和微生物的
组合中都有发现, 但目前鉴定到的负责激活该信
号通路的微生物因子以及对应的宿主受体还很
少。有意思的是, 尽管拟南芥无法与菌根真菌形
成共生关系, 但一项研究发现双色蜡蘑(Laccaria
bicolor)能够诱导非自然宿主拟南芥产生对食草昆
虫的系统抗性, 并且该抗性依赖于细胞膜上免疫
受体CERK1对真菌几丁质(chitin)的识别(Vishwa-
nathan等2020)。
植物免疫系统中的细胞膜上受体(pattern rec-
ognition receptor)和胞内受体(intracellular R protein)
能够分别识别微生物在侵染过程中分泌到植物细
胞间隙的免疫原分子(microbe-associated molecular
pattern)或者分泌到胞内的效应蛋白(effector)来诱
导不同强度的免疫反应, 从而有效遏制病原菌的
入侵(Jones和Dangl 2006)。由于部分免疫原分子
的保守性, 益生菌在与植物相互作用的初期也会
诱导植物产生免疫反应, 因此益生菌也演化出与
病原菌类似的机制来抑制植物免疫, 从而实现定
殖(Zamioudis和Pieterse 2012; Teixeira等2019; Yu等
2019b)。益生菌能够逃避植物免疫膜受体的识别,
比如百脉根根瘤菌(Mesorhizobium loti)在与宿主植
物共同演化的过程中演化出具有高度多样性的鞭
毛蛋白(agellin)分子, 从而逃避宿主对鞭毛蛋白保
守区域的识别(Lopez-Gomez等2012); 印度梨形孢
能够分泌胞外效应蛋白FGB1来竞争植物膜受体对
免疫原分子β-葡聚糖(β-glucan)的结合(Wawra等
2016)。还有一些益生菌能够抑制免疫识别后的胞
内信号转导, 比如促生细菌Pseudomonas capefer-
rum WCS358和WCS417能够通过酸化根际环境来
抑制拟南芥根部免疫反应(Yu等2019a); 双色蜡蘑
能够分泌胞内效应蛋白MiSSP7, 与杨树(Populus
禹坷等: 植物根系与益生菌相互作用的研究进展
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tremula)中茉莉酸免疫信号途径抑制因子JAZ6结合
后阻断其降解, 从而终止免疫信号的传递(Plett等
2014)。综上所述, 土壤微生物群落中的益生菌能够
通过对植物免疫的调控与植物建立多种多样的益
生关系, 在获取碳源和空间的同时促进植物健康。
2 植物逆境胁迫影响微生物组的结构和功能
在过去的数十年间, 对植物益生菌的研究大
多集中在植物和单一益生菌的组合。测序成本的
显著下降使得对整个根系微生物组的研究成为可
能, 通过扩增子测序(amplicon sequencing)和宏基
因组测序(whole metagenome sequencing), 结合生
物信息学工具, 能够对不同植物种类或者生长条
件下的微生物组进行定量研究, 并精确地追溯受到
影响的微生物群落(Jansson和Hofmockel 2018)。
植物微生物组的研究热点之一是建立植物遗传因
子与微生物组结构变化的因果关系, 目前研究的
对象多集中在与植物发育和逆境响应相关的因子,
包括激素信号途径的激活, 如水杨酸(salicylic acid)
和茉莉酸(jasmonic acid)信号途径(Lebeis等2015;
Carvalhais等2017), 以及代谢产物的合成, 比如酚
类物质和萜类物质等(Badri等2013; Stringlis等
2018; Huang等2019)。在植物与微生物建立益生
关系的过程中, 根系分泌物的作用十分关键(Sasse
等2018)。除了前文介绍的黄酮类和独脚金内酯之
外, 在植物与非共生益生菌相互作用的过程中, 拟
南芥根部分泌的苹果酸(malic acid)能够通过趋化
作用吸引芽孢杆菌Bacillus subtilis FB17到根际定
殖(Rudrappa等2008); 在分根系统(split-root system)
中培养的番茄(Solanum lycopersicum)能够通过根
部分泌的过氧化物酶类(peroxidase)和氧脂类(ox-
ylipin)物质吸引木霉Trichoderma harzianum (Lom-
bardi等2018)。在生长过程中, 植物也能够通过合
成次级代谢产物来应对遇到的逆境胁迫, 如干
旱、高盐、营养缺乏、病原或昆虫侵染等(Selmar
和Kleinwachter 2013), 而这些代谢产物能够以根
系分泌物的形式, 对益生菌乃至整个微生物组的
结构和功能产生影响, 从而进一步影响植物的健
康(Sasse等2018)。这里将有选择性地从以下几个
方面描述植物调控微生物组的机制。
2.1 细胞壁次生化对根系微生物组的影响
细胞壁次生化是植物免疫系统重要的组成部
分, 如表皮的蜡质(cuticle)、软木质(suberin)、由木
质素(lignin)形成的凯氏带(Casparian strips)等(Sch-
reiber 2010; Roppolo等2014; Serrano等2014)。根
部免疫膜受体在识别免疫原分子如鞭毛蛋白或者
几丁质后, 也能在根表皮细胞沉积胼胝质(callose),
作为物理屏障抵御潜在病原菌的侵染(Millet等
2010; Luna等2011)。根系是植物与周围环境进行
营养交换的重要通道, 控制根系分泌物的释放和对
土壤中营养的吸收(Hodge等2009)。可以想象, 细
胞壁组织结构发生改变的同时也会对周围的微生
物群落产生影响。肉桂酰辅酶A还原酶(cinnamoyl-
CoA reductase, CCR)是植物合成木质素单体的关
键酶之一, 负责将阿魏酰辅酶A (feruloyl-CoA)转化
为松柏醛(coniferaldehyde) (Lacombe等1997)。
CCR缺陷的植物中木质素的含量会显著下降, 但
会积累更多的阿魏酸(ferulic acid) (Leple等2007)。
研究发现CCR缺陷的杨树Populus alba具有与野生
型杨树显著不同的内生微生物组, 从P. alba微生物
组中分离得到的细菌对阿魏酸具有更强的代谢能
力(Beckers等2016), 说明在不同品种杨树中积累的
不同水平的阿魏酸可能是微生物组发生变化的直
接原因。凯氏带由木质素在内皮层的极性沉积形
成, 一项研究发现两个能够调控凯氏带形成的受
体类激酶突变体erk1和tic1中凯氏带的正常组织受
到破坏, 而内皮层的软木质显著增加, 导致erk1和
tic1的根系微生物组发生显著改变(Durr等2019)。
有趣的是, 有研究证明凯氏带和软木质能够阻止
微生物免疫原分子比如鞭毛蛋白自根外到中柱的
扩散, 从而将植物根部的免疫反应限制在与土壤
接触更紧密的外层结构(Zhou等2020)。这种机制
下, 植物能够依据土壤中微生物的侵染方式调整
免疫反应的强度, 仅在植物受到病原的破坏性侵
染时才诱导强烈的免疫反应, 而在非侵入性的益
生菌定殖时, 其免疫反应则非常轻微, 从而保证植
物能够在抵御病原菌侵染的同时不影响益生菌在
根部的定殖(Lee和Belkhadir 2020)。
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2.2 非生物胁迫对根系微生物组的影响
磷胁迫和铁胁迫是植物生长过程中常见的两
种营养胁迫(Shen等2011; Kobayashi和Nishizawa
2012)。许多植物能够从菌根真菌中获得磷元素,
一些根际促生细菌能够提升植物对铁元素的吸收
(Smith等2011; Zamioudis等2015)。植物的营养胁
迫反应能够与植物免疫反应相互作用。在拟南芥
中, PHR1是调控磷胁迫反应最重要的转录因子, 一
项研究发现PHR1也能够特异地抑制部分水杨酸和
茉莉酸途径调控的免疫反应, PHR1缺陷突变体在
识别细菌鞭毛蛋白或者病原菌侵染后激发的免疫
反应更加强烈(Castrillo等2017)。不同的PHR1活
性或者不同程度的磷胁迫反应能够显著影响根部
内生微生物组的结构, 这种调控机制很可能与其
对免疫反应的特异性抑制有关(Castrillo等2017;
Finkel等2019)。利用根部分离的内生细菌合成的
微生物组能够增强PHR1的活性, 提高拟南芥在缺
磷的环境下对磷的吸收和积累(Castrillo等2017)。
这些证据说明部分根部内生细菌可能通过激发拟南
芥的磷胁迫反应来抑制局部免疫从而实现定殖。
在缺铁环境下, 拟南芥根系分泌大量的香豆素
(coumarin)来协助对铁元素的吸收(Tsai和Schmidt
2017a)。在拟南芥中, 香豆素通过苯丙素(phenyl-
propanoid)代谢途径合成, 该途径中阿魏酰辅酶A
羟化酶(feruloyl-CoA 6'-hydroxylase1, F6'H1)是香豆
素合成的限速酶, 负责将阿魏酰辅酶A羟化为香豆
素的前体6'-hydroxyferuloyl CoA (Schmid等2014)。
香豆素也是植物免疫反应的组成部分之一, 能够
在病原菌的侵染位点积累并抑制其生长(Grosskin-
sky等2011; Sun等2014)。对f6'h1突变体的根系微
生物组进行分析表明香豆素能够通过其对选择性
的抑菌作用显著影响根系微生物组的结构, 这种
抑菌作用依赖于香豆素将空气中的氧气转化为活
性氧的活性(Stringlis等2018; Voges等2019)。部分
根际益生细菌, 如WCS417表现出对香豆素非常高
的耐受性, 而同属假单胞菌的Root329对香豆素则
极为敏感(Stringlis等2018; Voges等2019)。另外,
MYB72是拟南芥在铁胁迫下调控香豆素合成的关
键转录因子, 同时也在根际益生菌如WCS417诱导
的系统抗性中起着决定性的作用, 表明铁胁迫产
生的香豆素可能参与了诱导系统抗性(Van der Ent
等2008; Stringlis等2018)。事实上, 过表达香豆素
合成关键酶如BGLU42能够为拟南芥提供对多种
病原菌的持久抗性(Zamioudis等2014), 但香豆素是
直接作用于病原菌还是作为系统信号参与到诱导
系统抗性, 尚需要进一步的研究。根际益生菌如
WCS417能够诱导拟南芥产生典型的铁胁迫反应
并促进根系中香豆素的合成(Zamioudis等2014,
2015; Stringlis等2018), 说明根际益生菌可能通过
诱导分泌自身不敏感的植物代谢产物来抑制与其
竞争生存空间或者营养的其他微生物。有研究表
明, 磷胁迫同样能够诱导香豆素的合成和分泌(Tsai
和Schmidt 2017b; Chutia等2019)。以上证据说明
以香豆素为代表的植物代谢产物, 在帮助植物抵
御营养胁迫的同时对根系相关的微生物组产生选
择作用。此外, 其他非生物胁迫如高盐和干旱胁
迫也能够影响根系微生物组的结构(Xu等2018;
Yuan等2019), 此处不再赘述。
2.3 生物胁迫对根际微生物组的影响
许多研究已经证明免疫系统对根系微生物组
具有显著影响。水杨酸和茉莉酸是植物免疫系统
中研究得最为透彻的两种激素: 水杨酸主要调控
植物对活体营养型(biotroph)病原菌的抗性, 茉莉
酸主要调控植物对腐生菌(necrotroph)和植食性昆
虫的抗性(Pieterse等2012)。水杨酸信号能够显著
影响拟南芥根部微生物组(Lebeis等2015), 但该途
径控制的植物性状非常广泛, 因此需要进一步深
入研究水杨酸对微生物组调控的机制。茉莉酸信
号同样能够显著影响拟南芥微生物组, 且与根系
分泌物的变化直接相关(Carvalhais等2015, 2017)。
当植物感受到病原或者昆虫存在时, 会合成大量的
代谢产物来抵御病原菌或昆虫的入侵, 如植保素
(camalexin)、芥子苷(glucosinolate)、三萜类(triter-
pene)、苯并 唑嗪酮类(benzoxazinoids, BXs)和前
文提到的香豆素等(Glawischnig 2007; Bednarek等
2009; Clay等2009; Thimmappa等2014; Zhou等
2018)。这些代谢产物在协助植物抵御生物胁迫的
同时, 也会影响在相同生态位的其他微生物, 导致
整个微生物组结构的改变。
植物在生物胁迫下对自身微生物组进行调节
禹坷等: 植物根系与益生菌相互作用的研究进展
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的最著名的例子当属抑病土(disease suppressive
soil)的形成。小麦全蚀病在小麦单作数年之内病
情均会逐年加重, 但在一定年限之后病情严重程
度会迅速回落。这种现象是由于小麦在受到全蚀
病原菌(Gaeumannomyces graminis var. tritici)持续
侵染的情况下在根际逐年富集拮抗病原菌的假单
胞菌, 当达到一定的种群密度之后, 这些假单胞菌
能够产生抗生素2,4-diacetylphloroglucinol来帮助
小麦抵抗全蚀病原菌的侵染(Weller等2002)。同样
的现象在甜菜(Beta vulgaris)上也有发现, 对抑病
土的宏基因组分析发现甜菜在受到土传病原立枯
丝核菌(Rhizoctonia solani)侵染后, 能够选择性地
使咖啡因降解菌(Paraburkholderia)、假单胞菌和
放线菌(Streptomyces)在根际富集, 同时允许噬几丁
质菌(Chitinophaga)和黄杆菌(Flavobacterium)在根
内富集(Mendes等2011; Carrion等2019)。这些富集
的细菌能够通过其产生的抗菌肽类物质抑制立枯
丝核菌的生长, 而将这些细菌分离出来后接种到甜
菜能够显著提高甜菜对立枯丝核菌的抗性(Mendes
等2011; Carrion等2019)。不同的植物品种在生物
胁迫下也能够富集具有不同功能的微生物组, 在
番茄抗病(‘Hawaii 7996’)和感病(‘Moneymaker’)品
种接种土传病原青枯菌(Ralstonia solanacearum)
后, 抗病品种的根际会显著富集一种黄杆菌, 将该
黄杆菌分离出来并接种到感病品种后能够显著提
高其对青枯菌的抗病性(Kwak等2018)。除了土传
病原侵染, 植物地上部分受到侵染后也能够系统
性调节根系微生物组的结构, 从而对植物健康产
生正向反馈。拟南芥叶部受到霜霉病原菌(Hyalo-
peronospora arabidopsidis)侵染时, 在其根际会特
异性富集黄单胞菌(Xanthomonas)、嗜麦芽窄食单
胞菌(Stenotrophomonas)和微杆菌(Microbacterium)
(Berendsen等2018)。实验证明同时接种这三种菌
能够促进拟南芥的生长, 并系统性地诱导拟南芥
产生对霜霉病原菌的抗性。不仅如此, 叶部病原
侵染诱导的根际微生物组的改变, 能够为土壤中
下一代的拟南芥提供对病原菌的持久抗性(Ber-
endsen等2018)。拟南芥叶部接种丁香假单胞菌
(Pseudomonas syringae pv. tomato)时, 也观察到类
似的现象(Yuan等2018)。对根系分泌物的解析证
明来自植物的氨基酸和长链脂肪酸(long-chain or-
ganic acids)是导致其微生物组发生改变的直接原
因, 而直接在土壤中加入外源的氨基酸和长链脂
肪酸能够诱导植物产生对丁香假单胞菌的抗性,
并且这种抗性被证明依赖于土壤中的微生物组的
变化(Yuan等2018)。
大部分研究着重于植物免疫相关的代谢产物
对病原菌的抑制作用, 但其对根系微生物组或者
其中的益生菌的影响长久以来被忽视。近期的一
些研究发现这些物质对植物维持与内生和根际微
生物的益生关系都有着不可或缺的作用。十字花
科植物如拟南芥能够分泌具有抗菌作用的代谢产
物如植保素(camalexin)和芥子苷(glucosinolate)来
抵御病原菌的侵染(Glawischnig 2007; Bednarek等
2009; Clay等2009)。植保素是十字花科植物特有
的吲哚类含硫代谢产物, 通过色氨酸(tryptophan)
途径合成, 能够有效抑制病原菌如灰霉菌(Botrytis
cinerea)的侵染(Ferrari等2003; Glawischnig 2007)。
多种细胞色素酶P450, 如CYP71A12、CYP71A13、
CYP71A27和CYP71A28, 均参与了拟南芥根部植
保素的合成(Millet等2010; Koprivova等2019)。研
究表明, 根系分泌物中的植保素能够显著影响根
际微生物硫酸酯酶(sulfatase)的活性, 从而导致微
生物组结构发生改变, 同时植保素也是促生细菌
如Pseudomonas sp. CH267对拟南芥促生作用所必
不可少的, 表现为在植保素合成突变体如cyp71A27
上该益生菌的促生作用消失(Koprivova等2019)。
芥子苷是植物抵抗真菌病原和植食性昆虫侵染的
重要代谢产物, 主要通过甲硫氨酸(methionine)、
色氨酸(tryptophan)、苯丙氨酸(phenylalanine)和酪
氨酸(tyrosine)途径合成(Sonderby等2010)。在拟南
芥根部, 吲哚类芥子苷(主要通过色氨酸合成)也参
与了植物识别免疫原分子后胼胝质的形成(Millet
等2010)。先前的研究发现脂肪族芥子苷(主要通
过甲硫氨酸合成)能够对根际微生物组的结构产生
影响(Bressan等2009)。CYP79B2和CYP79B3是
拟南芥合成植保素和吲哚类芥子苷上游的重要酶
(Frerigmann等2016)。一项研究发现, 拟南芥根部
的内生真菌Colletotrichum tofieldiae能够促进植物
在低磷环境下对磷的吸收, 而在无法合成植保素
植物生理学报
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和吲哚类芥子苷的cyp79B2/cyp79B3上却会过度繁
殖并转化为病原菌(Hiruma等2016; Wang和Wang
2016)。以上研究表明, 植物免疫相关的代谢产物
不仅能够抑制病原菌的生长, 在维持植物与微生
物的益生关系中也起着重要的作用。
其他能够对植物根系微生物组产生影响的免
疫相关代谢产物包括三萜类和苯并 唑嗪酮类
(BXs)。拟南芥根部三萜类物质通过甲羟戊酸(me-
valonate)途径合成, 其合成通路最近被成功解析,
其中的arabidin和thalianin能够直接对根系微生物
组的结构产生影响, 可能与不同微生物对三萜类
物质的代谢和利用能力有关(Huang等2019)。BXs
广泛存在于禾本科植物如小麦和玉米(Zea mays)
中, 不仅能够协助植物抵御地上和地下部分病原
和昆虫的侵染(Ahmad等2011; Zhang等2019b), 也
能够通过化感作用吸引根际促生细菌Pseudomonas
putida KT2440 (Neal等2012)。最近的一项研究对
BXs合成缺陷的玉米突变体代谢组和微生物组进
行分析, 发现BXs的代谢衍生物6-methoxy-benzox-
azolin-2-one能够改变根系微生物组的结构, 并诱
导植物产生依赖于茉莉酸信号途径的对植食性昆
虫的抗性(Hu等2018)。另外, BXs合成途径也会影
响玉米的整体代谢, 特别是黄酮类物质, 从而对根
部内生以及根际微生物组产生影响(Cotton等2019;
Kudjordjie等2019)。
综上所述, 植物在遭遇逆境胁迫时, 能够通过
对代谢的调控影响其根系微生物组的结构, 从而
对植物健康产生正向的反馈, 使自身甚至下一代
获得对逆境更强的抗性(图1)。根系分泌物在特异
性地招募和富集益生菌过程中的重要作用受到越
来越多的关注, 由于其成分高度复杂, 需要具有极
高精度的技术手段去寻找其中导致根系微生物组
变化的有效成分。得益于代谢组学特别是非靶向
代谢组学技术的进步, 其检测的广度和深度使精
确分析根系分泌物的组成成为可能, 从而建立植
物代谢产物和微生物组变化的直接关系。代谢组
学手段已经被成功应用于研究作物群体中特定性
状的演变和发现新的代谢途径以供品质的改良
(Zhu等2018), 而有少数植物微生物组的研究也通
过靶向或非靶向代谢组分析成功揭示了植物代谢
产物如香豆素、黄酮类和三萜类对根系微生物组
的影响(Stringlis等2018; Cotton等2019; Huang等
2019)。
3 定向促进植物与微生物的益生关系
在农业中使用益生菌来帮助作物抵御逆境胁
迫已经有上千年的历史, 而植物与益生菌互作的
分子机制仅在过去的数十年间才有了飞速的发
展。对植物与益生菌互作机制的研究, 目标之一
是将这种具有高度特异性的益生关系转化到重要
的经济作物上。比如豆科植物与根瘤菌之间形成
的共生关系, 如果能够成功应用到禾本科作物, 能
够大量减少氮肥的施用。在过去的十年里, 随着
高通量测序技术和多组学联合分析的应用, 许多
研究开始关注整个微生物组对植物健康的影响。
通过对植物微生物组结构和功能的解析, 结合分
离和培养微生物的技术, 证明对微生物组的调整
也能增强植物抵抗逆境胁迫的能力。
3.1 共生关系的人工转化
植物在与共生菌建立共生关系的过程中有着
持续的化学信号交流, 因此改造宿主或者目标菌
的代谢和合成通路来产生这些信号, 从而促进共
生关系的建立是最直接和有效的手段。根瘤碱(rhi-
zopine)是部分根瘤菌如苜蓿中华根瘤菌(Sinorhi-
zobium meliloti L5-30, 后文简称L5-30)在宿主上形
成根瘤后合成的化学信号物质(Bahar等1998)。一
项研究成功地解析了根瘤碱的合成通路, 并证明
根瘤碱能够分泌到植物根际(Geddes等2019)。另
外, 该研究将L5-30和豌豆根瘤菌(Rhizobium legu-
minosarum)中合成根瘤碱的关键酶结合在一起, 成
功将根瘤碱合成通路转化到了蒺藜苜蓿和大麦
(Hordeum vulgare)中, 转化后的植物能够合成和分
泌根瘤碱, 并诱导根瘤菌的生物传感器产生响应
(Geddes等2019)。另一项研究从禾本科植物的内
生和根际益生菌出发, 对多种包含野生型或改造
后的固氮基因簇(nitrogen xation gene cluster)的内
生型固氮菌和根际益生菌的固氮酶活性进行了筛
选(Ryu等2020)。该研究将固氮酶的诱导机制进行
替换, 使得植物分泌的冠瘿碱(opine)能够调节固氮
酶的活性, 有效避免了持续固氮反应对能量的消
禹坷等: 植物根系与益生菌相互作用的研究进展
2281
图1 逆境胁迫下植物通过调整根系微生物组来增强对逆境的抗性
Fig.1 Root exudates-mediated microbiome modulation enhances plant stress resistance
耗, 消除了固氮反应中的氨抑制现象并降低了固
氮酶对氧的敏感度, 使得固氮反应在施加氮肥或
有氧环境下也能够正常进行(Ryu等2020)。这两项
研究分别通过改造作物或者益生菌, 实现了将固
氮反应转化到作物中突破性的进展。尽管菌根真
菌能够在大多数陆生植物的根系定殖, 但仍有部
分重要的经济作物无法与菌根真菌形成共生关系
(Cosme等2018)。一项研究发现杨树的一个受体类
激酶(receptor-like kinase)能够调控其与双色蜡蘑
共生关系的建立, 而将该激酶在拟南芥中超表达
后, 双色蜡蘑能够成功地定殖到非自然宿主拟南
芥的根部, 说明菌根共生有潜力向非自然宿主中
转化(Labbe等2019)。
3.2 定向改造根系微生物组
使用植物在逆境胁迫下富集的微生物菌株
来组建合成微生物组(synthetic microbiome)或者
“SynCom”是对植物调节微生物组的机制和微生物
组的功能进行验证的重要手段, 人工选择的菌株
组合之后能够对植物产生预测的反馈作用(Liu等
2019)。因此, 研究植物与微生物组相互调控的机
理能够指导对微生物组结构和功能的精准调节,
对于提高植物对逆境的抗性具有重要意义。一项
研究发现, 籼稻根际微生物组具有比粳稻根际微
生物组更高的氮代谢能力, 这种现象由水稻中的
硝酸盐转运蛋白NRT1.1B的活性调控(Zhang等
2019a)。将籼稻和粳稻根际富集的微生物进行分
离并重新组合成SynCom, 接种后发现仅籼稻根际
富集的微生物通过提高籼稻对环境中有机氮的利
用能力来促进水稻生长(Zhang等2019a), 说明植物
与微生物群落的共进化促进了植物氮利用。
另外, 也可以利用现有的益生菌来合成具有
特定功能的微生物组。一项研究使用多种对青枯
菌具有拮抗作用的假单胞菌组成不同的组合并接
种到了番茄的根际来观察其对青枯菌的抑制作用,
植物生理学报
2282
结果显示番茄根际假单胞菌的多样性越高则其存
活能力也越强, 同时根际的病原菌数量和番茄发
病指数与假单胞菌的多样性程度呈现显著的负相
关(Hu等2016)。这项研究证明了微生物之间的相
互抑制和协同作用对整个微生物组功能的影响。
目前绝大多数研究在使用合成微生物组的时候并
未考虑微生物之间在特定生长环境如根际中的相
互作用。有多项研究表明微生物之间的相互作用
(包括促进、抑制和共存)能够显著影响微生物结
构的稳态(Friedman等2017; Xiao等2017; Ratzke等
2020), 而部分微生物在整个微生物组中起着稳定
结构的基石(keystone)作用(Banerjee等2018)。由于
自然微生物组具有极高的多样性, 对微生物之间
相互作用(包括两两相互作用和高阶的相互作用)
的研究需要相当可观的资源和精力。数学模型的
构建可以利用少数群落成员之间相互作用数据来
推断和预测整个微生物组的动态变化(Friedman等
2017; Xiao等2017; Ratzke等2020)。一项研究通过
对少部分拟南芥根部细菌的组合接种到拟南芥后
的表型进行分析, 利用神经网络成功地优选出能
够帮助拟南芥抵御磷胁迫的最佳细菌组合(Herrera
Paredes等2018), 证明了数学模型在微生物组定向
改造中的指导意义。
4 研究展望
随着人口的不断增长和资源的不断消耗, 粮
食危机成为本世纪需要解决的重大问题, 而对植
物根系微生物组的研究能够为解决该问题提供新
的思路(Bailey-Serres等2019)。多组学联合应用来
揭示植物与益生菌或根系微生物组的互作机理已
经成为主流, 根系分泌物作为植物与微生物群落
交流的重要信号来源也受到越来越多的重视。在
微生物组的研究中, 合成微生物组或“SynCom”已
经成为最重要的功能验证的手段(Liu等2019)。微
生物组绝对定量方法和代谢组学手段的加入能够
极大促进该领域的发展(Van Dam和Bouwmeester
2016; Guo等2020; Wang等2020)。这些研究成果可
以用来对宿主植物或者微生物进行改造, 或者通
过对微生物组结构的调节, 在作物上实现对目的
性状的改良, 而技术发展和学科融合如合成生物
学和计算生物学能够大大加速这一进程。今后的
研究重点将逐渐由模式植物转向经济作物之上,
从而为解决农业生产中的实际问题提供理论和实
践基础。
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Research progress on interactions between root and benecial microbes
YU Ke1,#, WANG Xiaolin2,#, ZHANG Xuebin1,*, WANG Ertao2,*
1State Key Laboratory of Crops Stress Adaption and Improvement, Henan University, Kaifeng, Henan 475004, China
2CAS Center for Excellence in Molecular Plant Sciences / Institute of Plant Physiology and Ecology, Shanghai 200032,
China
Abstract: Associations formed between plant roots and microbes are mutually benecial to both organisms. In
such associations, plants provide carbon source and anchoring space for the microbes while the microbes pro-
vide nutrients and enhanced stress resistance for the plants. Root exudates function as key signaling and regula-
tory molecules mediating the establishment of this association. In the past decade, plant microbiome has re-
ceived more and more attentions due to its critical role in plant health and potential applications in agricultural
practice. Here we summarized the research progress in the molecular mechanism underlying the interactions
between plant and benecial microbes, with a focus on the strategies used by plants to modulate the root micro-
biome. Attempts for engineering symbiosis in cereals and applications of synthetic microbiome to enhance plant
performance were also discussed. These research breakthrough not only will deepen our understanding in the
interaction mechanism between plants and microbial communities, but also lay the foundation for designing
and improving stress resistance in crops.
Key words: benecial microbes; microbiome; root exudates; symbiosis; rhizosphere
Received 2020-04-10 Accepted 2020-07-20
This work was supported by the National Science Foundation for Distinguished Young Scholars (31825003).
#Co-rst authors.
*Co-corresponding authors: Wang ET (etwang@sibs.ac.cn), Zhang XB (xuebinzhang@henu.edu.cn).
